关于水生植物的一系列问题——植物学教材质疑(三)

黎维平

(湖南师范大学生命科学学院,中国湖南长沙410081)

在植物学教材[1～33]中,水生植物占有的篇幅不大,但是这部分内容是训练学生如何分析植物形态结构与功能相适应、形态结构及功能与环境相适应的恰当素材,且有利于学生更好地理解植物的演化。然而,现阶段的大学中文植物学教材在水生植物一节中,存在概念不清、举例不当甚至知识错误等问题[1～2,5～7,9～33]。

1 水生植物的分类

1.1 水生植物

水生植物(water plants、aquatic plants或hydrophytes)是部分或全部营养器官浸没在水中并在水域完成生活史的高等植物。其一般将藻类排除在外,并且只有少量水生植物是苔藓和蕨类植物,绝大多数水生植物是草本被子植物[34]。水生被子植物只占被子植物总数的约2%[35～36],其所依赖的水域通常是淡水。生活在海水中的被子植物只有单子叶植物的12个属,不到50个种[34],其中包括大叶藻科(Zosteraceae)的3属18种。

水生植物不是一个分类群,而是高等植物中趋同进化、多次独立发展起来的生态类型之一,与陆生植物中的旱生植物和中生植物并列成三大生态类型。大多数教材根据植物所依赖的小环境,进一步将水生植物分为挺水植物、浮水(叶)植物和沉水植物等三类[7,9,14,20～21,26～27,29～33],或加上漂浮植物,共四类[22]。少量教材不对水生植物进行细分,而只提挺水叶、浮水叶和沉水叶[4,15,19,28],这样处理虽然不能令人满意,但受篇幅所限,也情有可原。但是,有一些教材以偏概全,把水生植物描述为沉水植物[2,8,10～11,13,17～18,23,25,28],这是不可取的。

1.2 浮水植物

关于浮水植物,一些教材只提浮水叶而不提浮水植物[11,13,15,19],或只提睡莲(Nymphaea tetragona Georgi)等代表植物,而将浮水植物限于扎根的浮叶植物[22];另一些教材则将浮水植物定义为叶片漂浮在水面的植物[14,21,29,32～33]。总之,各种关于浮水植物的论述都离不开浮水叶。具有浮水叶是浮水植物的本质特征吗？首先,有的挺水植物可有浮水叶,如泽泻科的慈姑(Sagittaria sagittifolia L.)。其次,浮水植物中的漂浮植物可无浮水叶,如雨久花科的凤眼莲[Eichhornia crassipes(Mart.)Solms]。少数教材提到漂浮植物时,将其归入浮水植物[20,24,26,31]或将“漂浮植物”与“浮叶植物”并列[22]。

狭义的浮水植物可限于以睡莲为代表的扎根的浮叶植物。广义的浮水植物可分为如下各类:1)根生浮叶植物(rooted floating-leaved plants),即狭义的浮水植物,如睡莲;2)漂浮植物(free floating plants),其整个植株在水面漂浮。漂浮植物还可分为3个亚类:A.具挺水叶(气生叶)的漂浮植物,以凤眼莲和天南星科的大薸 (Pistia stratiotes L.)为代表;B.浮叶的漂浮植物,代表植物有蕨类植物槐叶苹[Salvinia natans(L.)All.]、满江红[Azolla imbricate(Roxb.)Nakai]和单子叶植物水鳖科的水鳖[Hydrocharis dubia(Bl.)Backer];C.具叶状茎的漂浮植物,限于浮萍科(APGⅣ已将其并入天南星科)。

1.3 沉水植物

在定义沉水植物时,教材中常见的说法是:整个植株全部沉浸在水中的植物叫沉水植物[10,14,21,24,37～38];或不对水生植物进行具体划分,而笼统地说,“水生植物部分或完全生活在水中”[1,3,9,13,15～16,19,22],显然这里的“完全生活在水中”的植物就是指沉水植物。这些关于沉水植物的定义不够严谨,因为绝大部分沉水植物的花或花序都开放在水面之上的空气中[4],花和花序是植物整体的一部分,所以沉水植物通常并非整个植株全部在水中。沉水植物可定义为:茎叶完全沉浸在水中的植物叫沉水植物;此外,极少数植物如莼菜科的水盾草(Cabomba caroliniana A.Gray),其花期形成少量帮助花气生的浮水叶,也应归入沉水植物。

沉水植物遭遇浅水或因水位下降而成陆生时,其植株(特别是叶)会发生适应性变化,即表现出显著的可塑性(phenotypic plasticity)或环境饰变(environmental modification)。狐尾藻(Myriophyllum verticillatum L.)是沉水植物,但其可因水位下降而成为陆生,此时其叶裂片减少[39],且裂片由丝状变转为条形或披针形,失去沉水植物的特征。另一方面,有的陆生或湿生植物被完全淹没时,也会产生明显的适应性变化。千屈菜科的圆叶节节菜(Rotala rotundifolia Koehne)是一年生湿生草本,叶近圆形、阔倒卵形或阔椭圆形,当其长时间被水淹没,则发育出条形叶,显现沉水叶特征。

2 代表植物

各教材在介绍各类水生植物时,以一些典型植物作为代表,例如:介绍浮水植物时,提到睡莲;分析沉水植物时,展示眼子菜科的菹草(Potamogeton crispus L.)、水鳖科的苦草[Vallisneria natans(Lour.)Hara]等的叶横切面图。但是,有些教材选择了不恰当的植物作为代表。

有的教材在“浮水植物的适应”一段中,所列出的植物是浮萍科的浮萍(Lemna minor L.)[24]。浮萍科植物的叶状茎漂浮水面,为植物界的特例,不具普遍性。绝大部分浮水植物都是扎根的浮叶植物,出现在多个科,所以浮水植物以睡莲、菱(Trapa natans L.)等为代表植物更为合适。

有的教材在列举沉水植物时,提到的却是眼子菜(Potamogeton distinctus A.Benn.)[22]、莲(Nelumbo nucifera Gaertn.)[25]或睡莲[26]、水鳖[31]。这 4 种植物是浮水植物或挺水植物。其中,眼子菜是眼子菜科多年生水生浮水草本,既有浮水叶又有沉水叶,而水鳖通常只有浮水叶,多漂浮,完全不能代表沉水植物。类似的错误还有:正文记载“沉水叶又常裂为丝状,以减少流水的冲击力和增加与水的接触面(图6-2)”,而“图6-2”竟然是根生浮叶植物菱的浮水叶片横切面[13]。

3 代表植物叶横切面结构图

植物学教材最大的特色之一是插图多,直观性强。阅读教材插图不仅可以帮助理解、记忆知识,尤其重要的是能培养学生的观察能力。所以,插图的科学性非常重要。

3.1 睡莲和莲

水生植物叶有三大类,因分别适应气生、沉水和浮水生活,其结构差别十分显著,无法形成统一模式。睡莲叶是典型的浮水叶,但用其横切面“示水生植物叶的构造”[12,26]有些欠妥。更有必要指出的是,曲波等[12]用以显示水生植物叶横切面结构特征的图被标上“水生植物(莲)的叶片”,但图中有一大大的星状石细胞,该图的原植物显然不是莲,而很可能是睡莲属(Nymphaea L.)植物[40]。莲和睡莲不仅分属于不同的科,按被子植物系统发育研究组(Angiosperm Phylogeny Group,APG)建立的被子植物分类系统的第4版[41],这两个科分属于被子植物基部类群和真双子叶植物,混淆二者是个不小的分类学错误。

3.2 菹草叶

为了呈现沉水植物叶的结构特征,有6种植物学教材[1,5,10～11,24,28]采用了同样的两幅“菹草叶的结构”图——“A.叶的横切面全形图解;B.叶片中部的一部分放大”。笔者在指导学生实验中,多次对菹草进行徒手切片,所观察到的结果与上述教材插图有明显不同:1)插图中,中脉宽度超过叶宽的1/3,而笔者观察到,菹草中脉宽度不到总宽度的1/8,与教材图片相差很远;2)插图显示,中脉的宽是其高的约10倍,而笔者观察到的却是不到3倍;3)插图中,叶脉向上、下稍微隆起,而笔者发现该种中脉明显向下凸隆。鉴于上述教材插图存在多点疑问,建议编者们在修改教材时将其换下。此外,插图中中脉偏向上表皮的一圆形结构,陆时万等[11]将其标为退化的维管束,马炜梁[24]则将其标为气腔。根据笔者对多种植物的观察,除禾本科植物原生木质部可能出现气隙外,其他植物维管束中不会有气腔。此“腔”被1层小型细胞围着,进一步深入观察可能会发现其实际为分泌组织的分泌腔。

另有3套教材[19,27,32]采用的墨线图与笔者观察到的菹草中脉结构十分一致,但是,也存在几个问题:1)1套教材[19]的图题为“菹草叶横切”,另两本教材[27,32]的图题则是“眼子菜叶横切面”,显然原植物不是眼子菜,应予以更正;2)在图形布局中,叶横切面的下表皮必须朝向下方,这是植物绘图的基本要求,而菹草中脉向叶背凸隆,所以,将叶下方的凸隆部分放在上方,并将上表皮绘在下方[19,32],这是不合适的。

3.3 苦草叶

有两本教材采用了同一幅图,但题图分别是“沉水植物苦草的叶”[30]和“眼子菜属叶片横切面(示沉水植物叶的解剖构造)”[22]。该图的原植物很可能是苦草(属水鳖科),标为眼子菜属则有必要进行核对。

有的教材将“眼子菜(Potamogeton)”说成是沉水植物[37],这种处理不合适,因为眼子菜属(Potamogeton L.)约有100种,既有沉水植物,也有浮水植物。类似的问题也反映到了教材插图中。有7本教材采用了一幅完全一样的沉水植物叶横切面局部图,其中,5本教材[2,6～7,18,23]冠之以“眼子菜属植物叶横切”;1本教材[9]直接称其为“眼子菜叶横切面”;还有1本教材[14],题图则为“眼子菜属(菹草)叶横切面(示沉水植物叶结构)”,但此图显然不是菹草叶横切面。这7本教材共同选用的插图到底源自哪种植物？根据笔者的观察,水鳖科的苦草叶横切面与此图十分相似。建议编者们在修订教材时,查找该图的出处,将其原植物确定到种。

4 水生植物适应综合征

高等植物,特别是被子植物,由陆生进化到水生,演化出许多适应性特征。一些植物学教材对这些特征的描述不够准确,有待改进。

4.1 浮水叶的适应特征

在大气和水的交界处,浮水叶上、下表皮及靠近上、下表皮的叶肉细胞都具有显著的适应性特征,对比强烈,十分有趣,易于理解。但有的教材忽略了这些,认为浮水叶“除胞间隙发达或海绵组织所占比例较大外,与一般中生植物叶结构相差不大”[9,30]。

一些植物学教材[6,15,19,22,32]谈到浮水叶时,用了浮水叶“上半部具旱生叶的特征”的说法,理由是其上表皮角质层厚,栅栏组织细胞数层。但是,这些性状不是旱生叶而是阳生叶的特征。旱生与阳生这两个概念既有不同又交叉重叠。旱生往往指植物生于严重缺水的土壤中,而且通常气候干燥,如植物生于沙漠地带;旱生植物通常是阳生植物。阳生是指叶受阳光直射而未被荫蔽,阳生植物可以是旱生、中生和水生(挺水植物和浮水植物)植物。旱生和阳生都因降低蒸腾作用的需要而对叶形态结构有相似的影响,如增加叶表皮角质层厚度和栅栏组织细胞层数,而旱生叶还有一些独特的性状,例如:1)有些植物叶有复表皮,气孔下陷或具气孔窝;2)叶肉具储水组织而肉质化,或将海绵组织夹在上下分布的栅栏组织之间,或叶退化而由茎(同化枝)行使光合作用;3)具景天科酸代谢途径(crassulacean acid metabolism pathway,CAM)。虽然一种植物的旱生叶不大可能具备所有这些旱生性状,但至少会有一到几种适应特征。浮水叶均无这些旱生特征,将其气生部分的特征定义为阳生叶性状更为恰当。

有的教材称“浮水叶只有上表皮具少量气孔”[13,21,28]。“少量气孔”的说法欠妥。根据 Kaul[42]的统计,睡莲属几个种的浮水叶上表皮气孔密度为196～784个/mm2,远大于一些陆生植物[11]的叶气孔密度;槐叶苹的浮水叶气孔密度是128个/mm2,在陆生植物[11]中也不算低。浮水叶均为阳生叶,其气孔密度较高,一方面通过蒸腾作用降低叶面温度,避免高温伤害,另一方面为发达的栅栏组织提供CO2和O2进出通道。

杨世杰等[29]指出,“浮水植物叶上表皮有气孔器,表皮细胞中常有叶绿体”。首先,如果把凤眼莲、浮萍等漂浮植物包括在浮水植物之中,它们没有浮水叶,这里把浮水叶和浮水植物叶等同起来不是很合适。其次,表皮细胞中常有叶绿体是沉水叶而非浮水叶的特征。

此外,上文将浮萍科植物归入浮水植物中的“具叶状茎的漂浮植物”,但有的教材误将叶状茎当成浮水叶,称浮萍“叶少而丛生”[31]。

4.2 沉水植物的适应特征

4.2.1 叶

沉水植物的叶完全沉浸在水中,与挺水叶、陆生植物叶所处环境迥然不同,次生性地发展了许多适应性的特征。这是各教材着墨较多之处,也是误解频出之所在。

4.2.1.1 叶脉

一些教材指出,沉水叶叶脉“木质部不发达甚至退化,韧皮部发育正常”[7,9,14,26]。水体缺乏光照和CO2,限制了光合作用,以运送有机物为主要功能的韧皮部势必也会弱化。笔者观察过许多种植物的沉水叶,发现与浮水叶、挺水叶相比,其韧皮部结构很不明显,而不是“发育正常”。所以,笔者支持Cutler等[4]的说法:沉水叶维管组织,特别是木质部,很不发达。

4.2.1.2 通气组织与叶肉

有教材认为,沉水叶“叶肉全部由海绵组织构成”[14,26],但是这至少不是普遍现象。而且,将沉水叶中的通气组织与海绵组织等同,如同将睡莲等浮水植物叶近下表皮叶肉的溶生型通气组织部分称为海绵组织[9,27,29～30],这些都值得进一步推敲。植物学应该成为更加严谨的精密科学,不能充斥着一些模糊的说法。

此外,有的教材称“沉水叶叶肉通气组织发达”[1～2,7,12～13,17,20～21,26～29,32],这种说法有几点漏洞:1)沉水叶可无叶肉,如水鳖科的黑藻[Hydrilla verticillata(Linn.f.)Royle],黑藻叶即使是叶脉处也无通气组织;2)菹草和小茨藻(Najas minor All.,茨藻科)叶的叶肉只有1层细胞,通气组织只见于叶脉处,不见于叶肉中。

狐尾藻叶肉细胞中,叶绿体较大,但数量不多;而苦草和金鱼藻(Ceratophyllum demersum L.)叶肉细胞中,叶绿体既不大也不多,叶绿体数比表皮细胞的少。Nekrasova等[43]指出,沉水叶叶绿体数较少,且叶绿体主要集中于表皮细胞之中。通常,在光线较弱的条件下,叶绿体数量明显下降[44]。因此,沉水叶“叶肉细胞中的叶绿体大而多”[14,26,33,37～38]的说法值得斟酌。

4.2.1.3 菱具羽状细裂叶还是同化根？

菱属(Trapa L.)是一类著名的浮水植物,在我国广泛分布。有的教材[24]在论述“异形叶性(heterophylly)”时,配上照片,介绍菱叶形的显著变化,以分别适应浮水和沉水生活环境。该教材指出,“菱的浮水叶扁平呈菱形,而沉水叶却细裂呈丝状”[24]。另有教材提到,菱有“羽状细裂”[26]或“羽裂篦子形”[28]的沉水叶。这些羽状细裂的所谓“沉水叶”,看似完美地显示了叶异形性的生态适应,但是实际上其并非叶而是根,应称之为同化根(photosynthetic roots)。笔者后续将用专文论述菱的“羽状细裂沉水叶”实为同化根。

4.2.2 沉水植物茎的节间

在沉水植物的适应一节中,马炜梁[24]指出,沉水植物适应特征之一是“茎的节间极为短缩”。这种说法只适用于少数叶基生的沉水植物,如水鳖科的苦草属(Vallisneria L.)和水车前属(Ottelia Pers.)等。绝大多数沉水植物都有明显的节间,以减少叶间遮光,如菹草、黑藻、金鱼藻、狐尾藻都有显著的节间。

4.2.3 水媒传粉

马炜梁[24]指出,沉水植物“有性生殖的授粉过程在水面进行(图13～16)”,插图是“菹草在水面传粉”和苦草的传粉。这里的“授粉过程在水面进行”,如果指的是授粉直接在水面发生,则是不准确的,因为菹草是风媒传粉,只有苦草是水面传粉。水生植物行水媒的看法较为流行,如:有人认为“水生植物多借助水力来授粉,为水媒花”[45],沉水植物“多借助水力来授粉”[46],或沉水植物“有性生殖以水媒为主”[37]。但是,事实上水媒只见于沉水植物,而且在沉水植物中也是稀有现象。

大多数水生植物包括沉水植物都继承了陆生祖先的传粉方式,即虫媒传粉或风媒传粉。沉水植物狸藻(Utricularia vulgaris L.)、水盾草(Cabomba caroliniana A.Gray)和菹草在花期将花、花序开放在水面之上,前二者等待昆虫传粉,菹草借助风力传粉。真正的水媒传粉(hydrophily或hydrophilous pollination)植物不到水生植物总数的5%,近130种,隶属于18个属9个科(7个科属于单子叶植物,两个科属于双子叶植物)[35～36]。所以,水生植物传粉以水媒为主的说法与事实严重不符。

5 沉水植物适应综合征的探究式教学

沉水植物从陆生回到水域,适应沉水生活,这是植物学中非常精彩的故事之一。利用这一类进化事件,设计探究性教学方案,可以一步步引导学生理解、欣赏植物形态结构如何与功能、环境相适应,提高学生分析问题的能力,培养学生对自然的审美能力和探究兴趣。

从一个个问题出发,层层深入,可以探讨沉水植物适应综合征。

(1)被子植物进化方向是从水生到陆生还是反向？

学生的回答通常是:水生被子植物比陆生的原始。其错误的根源是,他们把植物“从水生到陆生”的进化大趋势泛化了,将水生藻类进化成陆生高等植物的趋势扩大为一切植物进化的方向。中学老师们可能也是这么教的。在这里,老师可以和学生一起梳理演化过程:水生轮藻→苔藓(陆生,但受精依赖地面的水)→蕨类(有维管组织,但受精仍需水)→前裸子植物受精摆脱水束缚→原始裸子植物→陆生原始被子植物→被子植物门(多次独立地由陆生植物进化出沉水植物),最后,老师和同学一起得出结论:被子植物的水生是次生的,不同于藻类的原生性水生。

(2)被子植物为什么会进军水域？

回答可简化为:占据新的生态位。

(3)陆地被子植物演化为水生,面临的主要困难是什么？

学生通常由人及物、想当然地认为:植物缺氧。缺氧是植物被水淹后需要克服的问题,但这在进化中不难解决,因为植物生氧远大于耗氧,只需形成通气组织给根部输送氧气即可。植物在水中遭遇的最大难题是水中光照减弱、CO2溶量低且扩散慢,这些都限制了光合作用,不利于植物生长。

(4)沉水植物适应光弱气少生境的对策是什么？

笔者独创性地提出:植物从陆生到沉水的适应之道是改变光补偿点。什么是光补偿点？植物适应沉水生活所需要的光补偿点比陆生的更高、更低还是不变？植物通过光合作用制造的有机物质与呼吸作用消耗的物质相平衡时的光照强度称为光补偿点。沉水植物显然必须降低光补偿点,以适应在光照减弱(和陆生祖先比)条件下的生存。那么,植物进化中如何降低光补偿点？

(5)沉水植物降低光补偿点的途径及其可行性？

前面回答了降低沉水植物光补偿点的必要性,那么如何实现光补偿点的降低呢？提高光合作用或降低呼吸作用都可以降低光补偿点。水体CO2浓度低限制了光合速率的提高,沉水植物主要在降低呼吸作用上进行创新。于是,植物在进化过程中,从多个方面减少呼吸作用。首先是“裁减”非同化组织和结构:根系、全体机械组织退化甚至消失;减少输导组织和妨碍茎叶吸收功能的角质层;去掉无用的气孔。其次,改造茎、叶,如将茎、叶表皮由保护组织变为以同化为主兼有保护和吸收等三重功能的“多面手”;茎甚至一些叶产生具凯氏带的内皮层以适应吸收功能,从而使根系退化具有合理性;叶变薄并分裂成条状或丝状(扩大叶比表面积),同时叶表角质层变薄,既利于光和CO2的吸收,又使叶内各细胞都能接受到一定的光照,不至于因叶太厚而使内部一些薄壁细胞接受的光照难以达到光补偿点。第三,创新地形成陆生植物没有的通气组织,通气组织增加浮力以适应机械组织的退化。裂生型通气组织的薄壁细胞也是同化组织,既通气,又进行光合作用。溶生型通气组织形成前,薄壁组织是同化组织;其形成时,虽然“身体”受损,但植物能承受这些代价;通气组织形成后,气腔周围的薄壁细胞仍可为同化组织。至此,在降低光补偿点的生存压力下,一套沉水生活适应综合征终于成型。

植物做出上述改变行得通吗？当然可行。机械组织退化或消失,植物由通气组织行使通气和支持(增加浮力)功能。沉水植物无蒸腾,其茎具内皮层而有吸收功能,这些都降低了沉水植物对根系的依赖,导致根系退化或消失,同时植株木质部和角质层退化;茎、叶表皮最易得到光照和CO2,成为光合作用的“主力军”;其光合作用强度不如陆生植物,有机物运输功能下降,韧皮部也可不发达。沉水植物一方面减少非同化组织,使有机物消耗下降,另一方面使同化组织易于获得光照和CO2,利于制造有机物,从而降低光补偿点,在白天有更长时间处于光补偿点之上,积累更多有机物,适应沉水生活。

(6)无后为大,沉水植物如何解决“终身大事”？

从上述分析可知,沉水植物通过一系列营养器官的适应性改造,解决了生存问题。但是,营养器官还在生殖中发挥主要作用,营养繁殖是其主要的生殖手段。关于水生植物营养繁殖占优的解释尚有争议,对此有兴趣的同学可课后查阅资料,将自己的答案发到“课程群”中与大家分享。沉水植物有性生殖仍必不可少,大多数植物“墨守成规”,还保持陆生祖先的虫媒或风媒传统;也有少数植物善于创新,发展出水媒的全新传粉方式。水媒也是一道迷人的风景,有兴趣的同学可阅读老师发到“课程群”中的几篇中、英文文献,并建议在群里上传讲解文献的PPT或讲解、讨论水媒的录像,老师会将其作为平时成绩的一个依据。