竹类植物修复重金属污染土壤的研究进展

张 颖，赵 欣，张圣虎，漆 丹,3，马红璐，张 芹，陆建刚②

(1.南京信息工程大学环境科学与工程学院/ 江苏省大气环境监测与污染控制高技术重点实验室/ 江苏省大气环境与装备技术协同创新中心，江苏 南京 210044；2.生态环境部南京环境科学研究所，江苏 南京 210042；3.国家环境保护土壤环境管理与污染控制重点实验室，江苏 南京 210042)

随着我国工农业现代化进程不断加快，城市生活垃圾和污水排放以及矿山开采等活动使土壤重金属污染日益严重[1]。重金属进入土壤后，可被蔬菜和作物吸收富集，对人体造成健康风险[2]。2014年《全国土壤污染状况调查公报》显示，我国土壤镉、铜、铅、铬和锌的点位超标率分别为7.0%、2.1%、1.5%、1.1%和0.9%。由于土壤重金属具有难降解性、隐蔽性、潜伏性和累积性，使其修复治理更加复杂困难。

自CHANEY等[3]提出采用超积累植物修复重金属污染土壤后，植物修复成为国内外研究热点。植物修复技术利用植物及其根际圈微生物体系的吸收、挥发、转化和降解等作用清除环境中的污染物质，是一种绿色、经济、环保的重金属污染土壤修复技术[4]。近几年，竹类植物在修复土壤重金属污染方面开始受到关注。有研究[5]发现，竹类植物能在矿区重金属污染土壤中正常生长，可见其对重金属具有一定耐受性。

我国竹林资源丰富，有50多属500余种竹子[6]。根据第9次全国森林资源清查结果[7]，我国竹林面积有641.16万hm2，占总森林面积的2.94%，平均生物量为65.81 t·hm-2。竹类植物根鞭系统发达，吸收表面积大且集中，如毛竹(Phyllostachypubescens)和雷竹(Phyllostachyspraecox)根系的长度和体积均有80%集中在0～40 cm土层中[8]，具备吸收土壤重金属的良好先天条件。虽然竹类植物并非所有重金属的超积累植物，但凭借其巨大的生物量，仍可以从土壤中去除大量重金属，故竹类植物可以作为理想的重金属污染土壤修复植物。

2000年之后，有学者开始关注毛竹、雷竹等对土壤重金属的吸收和转运情况[9-10]，但多关注重金属对竹材产量和竹笋食用安全的影响。随着近年来植物修复技术研究的深入和推广应用，研究重点逐渐转移到竹类植物对重金属的耐受和累积能力上，选出能够用于重金属污染土壤修复的竹种。

在中国知网和科学文献数据库(Web of Science)检索竹、重金属和植物修复等关键词，经筛选后，共得到50篇竹类植物用于植物修复及相关修复机制方面研究的文献。2009—2019年每年均有学者进行相关研究，研究热度总体呈上升趋势，且国内研究热度(30篇)高于国外(20篇)。国内学者的研究共涉及竹种20类，其中毛竹作为我国种植最广、竹林面积最大的竹种，研究关注度(27篇)最高，开展研究较多的还有菲白竹(Sasafortunei，6篇)和雷竹(5篇)等。总体而言，竹类植物修复重金属污染土壤方面的研究仍处于起步阶段，研究尚不够深入。

1 竹类植物对土壤中重金属的响应

1.1 重金属对竹类植物生长的影响

植物受到重金属胁迫时，其呼吸作用不仅要为正常生命活动供能，还要为适应重金属胁迫提供额外的能量。此时植物由正常代谢转变为防御状态下的代谢，正常生长受到抑制[11]。

1.1.1重金属对竹类植物光合作用的影响

重金属胁迫条件下，重金属对竹类植物叶绿体结构的破坏会直接导致其光合作用效率降低，严重时会造成植物死亡。王佳颖[12]通过水培试验发现，在Pb胁迫条件下雷竹出现叶绿体变形扭曲、膜消失或部分断裂等现象，光合产物产生和电子传导能力也受到不同程度抑制。重金属对叶绿素合成也有明显抑制作用。CHEN等[13]研究毛竹对Cu的耐性机制发现，当Cu含量超过100 mg·kg-1时，毛竹叶绿素合成被明显抑制，其中叶绿素b受到的影响明显高于叶绿素a。此外，雷竹、金镶玉竹(Phyllostachysaureosulcata)和长叶苦竹(Pleioblastuschinof.hisauchii)体内净光合速率、气孔导度和电子传导能力随着重金属含量增加而降低，光合作用受到明显抑制[14]；而髯毛箬竹(IndocalamusbarbatusMcClure)这些指标随Cr含量增加先上升后下降，即Cr胁迫对髯毛箬竹光合作用的影响呈“低促高抑”[15]。除使叶绿体受到明显损害外，高含量重金属胁迫还导致毛竹细胞出现内质网消失、细胞核和核仁缩小、类囊体膜消失等细胞组织异常[16-17]。

1.1.2重金属对竹类植物生长发育的影响

重金属胁迫对竹类植物生长发育的影响也呈“低促高抑”。土壤重金属含量过高时，竹类植物会呈明显伤害症状，如叶片发黄、枝叶稀少、生物量骤减和退笋[18]，且随着含量增大，受伤害程度不断加深。在低含量土壤重金属条件下，毛竹种子发芽势、发芽率和发芽指数有所上升[19]，但其生长发育水平和抗逆能力却会下降[20]；随着重金属含量升高，重金属对种子的毒害作用也逐渐加重。廖家蓉等[21]发现，300 mg·kg-1Pb胁迫对地被竹发笋具有促进作用，但Pb含量达到1 500 mg·kg-1时退笋率明显升高，新竹数明显减少。此外，竹类植物地上部生物量与体内重金属含量呈负相关关系。王佳颖[12]通过盆栽实验发现，Pb含量为600和1 200 mg·kg-1时，雷竹地上部生物量均小于对照组。但在低含量重金属条件下竹类植物地上部生物量也可能增加，如李娟等[22]发现在100 mg·kg-1Pb胁迫条件下阔叶箬竹(Indocalamuslatifolius)地上部鲜重和株高较对照组均有上升。相同重金属胁迫条件下，不同竹种对重金属的响应时间也有所不同。在Pb胁迫条件下，阔叶箬竹出现伤害症状比黄条金刚竹(Pleioblastuskongosanensi)和菲白竹迟约15 d[22]。综上所述，在耐受含量范围内，重金属对竹类植物生长的影响较小，甚至对生长有促进作用，竹类植物可以应用于重金属污染土壤修复。

1.2 竹类植物对重金属的富集能力

一般情况下，竹类植物对重金属的富集量随着土壤重金属含量增加而增加。生物富集系数(bioconcentration factor，BCF)为某物质在生物体内与在环境中的含量之比，可以用来评价植物对某种重金属的吸收累积能力。BCF值越大，植物对重金属的富集能力越强。

部分竹类修复重金属污染土壤实验数据见表1[18，22-31]。由表1可知，虽然大多数竹种都未达到超积累植物标准，但部分竹种对某些重金属有着很好的富集能力，可以作为优势种类继续研究。李松等[29]通过盆栽试验发现，雷竹对Zn的富集能力很好，根部和地上部分BCF值分别为1和0.88；卞方圆[30]的田间试验结果表明，雷竹对Zn的BCF值比盆栽试验低，但根和茎BCF值均大于0.7。张志坚等[27]通过对菲白竹的水培试验发现，菲白竹根部和叶部对Pb的BCF值分别为1.89和2.48，茎和鞭富集能力相对较弱。姜黎[18]的盆栽试验结果表明，金镶玉竹和白荚竹(Phyllostachysbissetii)根部对Cu的BCF值均大于1。

表1 不同竹种对不同重金属的富集能力

段晨松等[31]对缺苞箭竹(Fargesiadenudate)和拐棍竹(Fargesiarobusta)的野外调查发现，当土壤重金属含量仅Cd超标条件下，缺苞箭竹地上各部分对Cu的BCF值均大于1，其中叶部对Cu的BCF值达2.16，对Cr的BCF值也接近1；拐棍竹地上部分对Pb和Cr的富集效果较好，茎部BCF值均为0.81，叶部BCF值均大于1，拐棍竹对Cd的BCF值相对于其他竹种也比较高，但缺苞箭竹和拐棍竹在重金属胁迫下的富集能力还有待进一步研究。

此外，同一竹种对不同重金属的富集能力也有所差异。如水培试验中毛竹对Cu和Zn的富集能力明显优于对Pb和Cd[23-26]；盆栽试验中雷竹对Zn的BCF值是对Pb的12倍[28-29]；缺苞箭竹对Cu和Cr具有较强的富集潜力，而拐棍竹具有较强的Pb和Cr富集潜力[31]。但已有研究的竹种较少，且多为竹种对单一重金属的富集能力，鲜有单一竹种对不同重金属的富集选择和在复合污染条件下重金属污染土壤修复效果的研究。

1.3 重金属在竹类植物体内的分布情况

转运系数(translocation factor，TF)为植物地上某部位某元素含量与地下部分某元素含量之比，可用来评价植物将重金属从地下部分运输和富集到地上其他部分的能力。TF值越大，表明植物将重金属转运、富集至地上部分的能力越强。

竹类植物生长形态多种多样，不同类型竹种，在修复重金属污染土壤时的理想转运系数也不同。就毛竹而言，其地上部分生物量可占全竹90%以上[32]，且竹鞭能在地下远距离蔓延生长[33]，成林后难以整株去除，去除重金属主要依靠对地上部进行多次收割。因此，毛竹地上部重金属含量直接影响土壤重金属修复效率。毛竹各部位对各重金属的BCF值较低，但TF值均较高，在重金属污染土壤修复应用中具有较大潜力(表1)。

就菲白竹而言，其地下生物量可占全竹的50%[34]，且其多成丛生长，成熟后易于整株去除。因此，虽然菲白竹各部位TF值较低，但因其地下部分BCF值较高，植株总去除量可能较高。张志坚等[27]通过水培试验发现，菲白竹对Pb具有很强的富集潜力，根部BCF值较高，且叶部TF值达1.31；而李娟等[22]通过对菲白竹的盆栽试验发现，菲白竹地上部分对Pb的BCF值仅为0.03，未研究地下部分对Pb的吸附情况。

竹类植物对土壤重金属的迁移总量随着重金属含量增加而上升。由表1可知，重金属大部分累积在竹类根部，向地上部迁移较少，各部位TF值多小于1，而BCF值由大到小为根>茎>叶。竹子各部位对Pb的吸收则与环境中重金属含量有关，当重金属含量较高时，各部位BCF值由大到小为根>茎>叶，而含量较低时叶对Pb的吸收能力高于茎。缺苞箭竹和拐棍竹[31]各部位BCF值排序与其他竹类不同，竹叶对重金属的富集能力最强，其次为茎，因此其地上部分有更好的重金属去除能力。此外，有研究[35]发现同一棵竹子不同生长高度的竹叶重金属含量也不同，呈现从底部到顶部逐渐降低的趋势，这对食品和药品中竹叶原材料的选择有一定指导意义。

2 竹类植物修复重金属污染土壤的机制

目前竹类植物修复重金属污染土壤的机制研究仍处于探索阶段，已有研究发现竹类的修复机制与根系、细胞膜脂质过氧化和抗氧化系统调节、重金属结合肽的形成以及液泡的区隔化作用等有关，叶绿素、丙二醛(MDA)、SOD、POD和脯氨酸含量可用于判断重金属对竹类生长影响和推测竹类对重金属解毒机制。

2.1 根系作用

植物根系是直接与重金属污染土壤接触的部分，毛竹根围土壤重金属含量明显低于非根围土壤[36]。由于植物根系的分泌作用，植物根际区域pH、氧化还原电位和微生物种群与一般土层土壤有较大差异[36]，对其吸收重金属也有很大影响。毛竹根系会分泌多种有机酸，可以有效活化难溶态重金属[37]，使其更易被根系吸收。重金属被根系吸收后，经木质部运输到地上各器官中[38]。李松等[29]通过对雷竹的研究发现，当土壤Zn含量由800 μmol·L-1升至1 600 μmol·L-1时，地上部TF值从2.80降低到1.54，Zn从根部到地上部分的转运过程受到抑制，这可能是雷竹的自身保护机制，将重金属固定在根部以减轻重金属对地上部分的毒害作用。

2.2 细胞膜脂质过氧化与抗氧化系统调节

细胞质膜是植物在重金属胁迫下的第1道保护屏障。正常情况下，植物可以耐受一定含量的重金属。在重金属离子刺激下，植物细胞内自由基产生和清除的平衡被打破，导致产生大量活性自由基，出现脂质过氧化现象。MDA作为脂质过氧化产物在细胞内产生，同时植物会生成抗氧化酶(如SOD和POD)来缓解重金属离子的毒害效应。在低含量重金属胁迫条件下，竹类植物体内SOD和POD活性随重金属含量增加而增加[12]，但过高含量重金属胁迫反而会降低酶活性，这是由于过量重金属导致产生的大量活性氧超过了植物修复限度。同时随着时间增加，MDA含量不断累积，对细胞质膜造成的伤害逐渐加大。张志坚等[27]研究发现，在不同含量Pb胁迫条件下，菲白竹体内Na+含量均有所提高，K+含量下降，即Na/K平衡被打破是Pb对菲白竹的主要毒害作用之一。

除MDA和抗氧化酶，植物还会分泌渗透调节物质降低重金属毒性作用，实验中常用脯氨酸作为测定指标。姜黎[18]研究发现，多种竹类MDA和脯氨酸含量均随Cu含量增加而升高，说明这些竹类脂质过氧化程度也随Cu含量增加而增高。

2.3 重金属结合肽的合成

植物抵抗重金属胁迫的另一重要途径是合成重金属结合肽，如金属硫蛋白和植物络合素(PC)。重金属结合肽可以与进入细胞的重金属结合，降低细胞内游离态重金属含量[39]。植物络合素含量在正常情况下很低，而在重金属胁迫下其含量会显著上升，并与重金属离子结合形成无毒化合物，同时植物络合素还可以保护细胞体内一些酶的正常活性，减少植物受到的毒害作用[39]。COLLIN等[40]研究结果表明，在高含量Cu胁迫条件下，毛竹体内Cu会以Cu+和Cu2+2种价态存在，其中Cu+与有机或无机硫配体形成络合物存在于茎和叶中，Cu2+则与氨基和羧基配体结合，这能减少Cu对毛竹的毒害。

2.4 液泡的区隔化作用

重金属进入植物细胞后，有主动向液泡中运输的趋势；植物将重金属离子储存在液泡中，能降低其在细胞原生质体中的含量，从而减轻毒害作用。CHEN等[13]通过观察毛竹茎部细胞发现，Cu主要积累在液泡中，这与其他植物一致[41]。同时液泡中蛋白质、有机酸和有机碱都可以与重金属结合，从而降低重金属毒性。因此液泡被认为是植物储存重金属的重要场所。

3 竹类植物修复重金属污染土壤的强化措施

3.1 间作对竹类植物修复的影响

间作作为农艺管理调控中常用的植物修复措施，可以充分利用空间，提高植物对土壤养分、水、光和气的利用效率；不同植物根系特性的不同会影响土壤生物和生态功能多样性[42]，使植物对重金属的吸收和转运与单作时不同。卞方圆等[43]发现采用毛竹和伴矿景天间作模式可以明显提高毛竹对重金属的修复效率，间作林中毛竹各器官BCF和TF值均大于1，高于毛竹纯林。而刘晨等[44]发现毛竹幼苗和伴矿景天间作时2种植物生物量较单独种植时均有所下降，表明毛竹幼苗不适于与伴矿景天间作种植，2者间的养分竞争比较激烈。间作确实可以提高竹类修复效果，但合适的间作植物、间作时期、间距和土质等条件都需要通过进一步研究确定，以达到更好的修复效果。

3.2 添加剂对竹类植物修复的影响

螯合剂或有机酸可与土壤中一些重金属发生配位反应，活化土壤重金属，促进植物对重金属的吸收[45]。ZHANG等[46]通过添加EDTA和柠檬酸促进毛竹对重金属离子的吸收，结果表明不同含量EDTA和柠檬酸都会降低毛竹生物量，添加EDTA对毛竹吸收重金属的促进作用更强。当施用10 mmol·L-1EDTA时，毛竹地上部分Pb累积量为对照的2.1倍。这与叶朝军等[47]的研究结果基本一致。有机酸对毛竹吸收重金属的促进作用不明显的原因可能是有机酸分解影响了土壤理化性质，进而抑制毛竹对重金属的吸收。

3.3 地表覆盖对竹类植物修复的影响

冬季竹林进行地表覆盖对土壤重金属有富集作用，可以明显增加土壤有效态重金属含量，覆盖区土壤Pb、Cr和Zn有机态含量分别为不覆盖区的1.59、1.30和1.26倍[48]。此外，覆盖措施能有效増加土壤养分含量，提高林地生产力[49]，间接提高植物对重金属的提取量。

4 竹类植物用于修复重金属污染土壤的优势

4.1 竹类植物在生长特性上的优势

竹类植物繁殖能力很强，主要以无性繁殖为主。对于丛生竹，芽由竹秆基部生出，继而生长为新竹[50]；对于散生竹，竹鞭能生芽、生根，发育成新竹和竹鞭，竹、鞭和笋连成一体，可以不断繁衍成林[5]；混生竹的生长兼具丛生竹和散生竹特性。因此，竹类植物在种植后往往会成倍增长，如定植4 a后，金镶玉竹成竹倍数可达21.88倍[51]。此外竹类植物生长能力也很强，竹秆、枝和鞭上有许多节，每个节间都有居间分生组织，在生长时多个居间分生组织能同时进行细胞分裂和生长[50]。竹类植物这些营养繁殖方式可以保证其高生物量产出。与超累积植物相比，竹类植物在生物量上有绝对优势，这在一定程度上弥补了竹类植物重金属富集能力的不足(表2[30,52-54])。

与超积累植物相比，竹类植物环境适应性也更强。生长条件是限制超积累植物应用的因素之一，如蜈蚣草(Pterisvittata)要求年均温、1月均温和7月均温分别不低于10、0和20 ℃，无霜期和年降水量分别不低于200 d和500 mm[55]，这导致其在我国的土壤修复应用主要集中在南方。而竹类植物种类众多，生长范围广，对环境适应能力强，可以针对不同气候、土壤条件培养不同竹类植物进行污染土壤修复。

表2 竹类和超积累植物在1 a田间试验中修复情况比较

4.2 竹类植物在修复成本上的优势

我国竹类植物种植历史悠久，具有较好的竹培育技术基础，竹类日常培育工作简单，培育的人工成本较低。与之相比，培育超积累植物不仅需要大量前期工作对其进行驯化，繁殖培育比较复杂，人工成本也相应较高。

由表3[30，52，56-58]可知，杨肖娥等[57]和卞方圆[30]研究中土壤Zn含量分别为3 858和3 608 mg·kg-1，种植毛竹4 a和东南景天(Sedumalfredii)1 a后Zn去除量均约为35 kg，故以这2组数据作比较。按卞方圆[30]和朱凰榕等[52]的种植方式计算，粗略比较毛竹和东南景天对Zn污染土壤修复成本。当Zn含量约为3 500 mg·kg-1的土壤去除约35 kg Zn时，采用毛竹的修复成本仅为东南景天的12.5%。与超积累植物相比，竹类植物在修复成本上具有非常明显的优势。

表3 毛竹与东南景天的修复成本比较

4.3 竹类植物在修复效益上的优势

竹类植物在修复后仍具有一定经济价值。以毛竹为例，竹材按0.71元·kg-1[57]计算，茎生物量产出按4.17 t·hm-2·a-1[30]计算，则每年每公顷毛竹可以获得2 960.7元收益。除竹材外，竹笋也是竹类植物主要经济产物，但目前竹笋对重金属吸收累积的研究较少，无法确定其食用安全性。已有研究[59]发现，笋中重金属含量与土壤重金属含量无明显相关关系(R2≤0.182 6)，重金属胁迫条件下生长的竹笋能否安全食用需进一步研究确定。

我国竹文化历史悠久，竹子作为一种观赏植物常被应用于建筑和园艺中。近年来竹工艺品市场越来越好，大量竹产品被投入到旅游业和装饰业中。同时考虑到竹类景观绿化功能，对于一些靠近城市中心的污染场地，可以优先考虑采用竹类植物进行修复。同时，为了健康安全，竹类植物用于重金属污染土壤修复时，应选择培育以材用竹或景观竹为主的竹类。

除直接经济效益外，竹类植物具有很好的固碳能力。毛竹林年固碳量可达9.43 t·hm-2，相当于每年固定CO234.57 t·hm-2[60]，这对缓解温室效应有积极影响。

5 总结与展望

综上所述，竹类植物能在较高含量重金属胁迫条件下生长，对土壤重金属有一定去除能力，且因其生物量较高，竹类植物在修复重金属污染土壤方面具有应用潜力。与超积累植物相比，竹类植物在经济方面具有极大优势，不仅投入成本低，同时收获的竹材或作为景观还能获得收益。目前对于竹类修复重金属污染土壤的研究尚处于起步阶段，仍存在许多不足。(1)研究面较窄，研究竹种以毛竹为主，涉及的重金属也大多为Cu、Zn和Pb，试验方法多为水培和盆栽试验，原位田间修复试验较少。(2)在重金属胁迫条件下，竹类植物忍耐范围、转运机制和解毒机制仍不明确，相关研究深度不够。今后应加强以下3个方面研究。(1)继续探索不同竹类植物对重金属的富集能力，针对更多种重金属寻找相应优势竹种。(2)研究优势竹种对重金属的解毒机制和转运机制。(3)寻找提高竹类植物对重金属污染土壤修复效率的管理措施，如调整种植间距、收获频次和不同竹种或植物间作。