竹林扩张符合外来物种入侵范式吗?——从养分循环角度初探

李丝雨 栾军伟

(国际竹藤中心竹藤资源与环境研究所北京 100102)

外来植物入侵因对生态系统过程和功能有重大影响而成为全球关注的问题。植物入侵对凋落物分解的影响由于会影响生态系统的功能而尤其值得关注。凋落物分解可能通过影响碳(C) 循环和养分[如氮(N) ] 利用率而影响植物的生长和群落结构。然而，过去的研究更多地集中在入侵和非入侵植物之间的性状差异上，以预测因入侵而改变的生态系统功能(例如凋落物分解)，并提出了基于功能性状，同时包括小气候、凋落物组成(凋落物质量变化) 和土壤生物区系在内的多个植物入侵可影响凋落物分解的因素的模型。这些植物入侵引起的层级变化如何影响碳和养分循环，以及如何应对气候的潜在变化(凋落物分解的主要驱动力)，目前还不太清楚。因此，有必要对不同气候条件下植物入侵对生态系统中凋落物质量和土壤生物群的影响开展研究。

外来植物的凋落物性状会影响凋落物分解。通常认为他的分解速度比本地植物更快，因此将增加受侵地养分的可用性，有利于外来植物的快速生长。然而，与单一凋落物分解相比，多种植物的凋落物在森林中混合分解可能产生协同或拮抗作用，但是这种凋落物混合效应在植物入侵的生态系统中很少被研究。此外，分解和养分循环可能会受到生境变化的影响，这是外来入侵植物与本地植物竞争的另一种机制。例如，深根植物圣柳(Tamarixspp.) 可以通过增加蒸腾速率来降低地下水位，抑制本地植物的生长；外来的柳树可以通过降低栖息地复杂性来降低大型土壤动物的密度和物种丰富度。因此，忽略凋落物混合效应和生境变化的影响可能对入侵植物如何调控凋落物分解产生错误结论。此外，鉴于气候因素(例如温度和湿度) 对凋落物分解有很大影响，因此气候因素如何影响入侵植物的凋落物混合效应和生境改变从而改变凋落物分解也有待探讨。

凋落物分解是由土壤和凋落物层的分解者介导的，包括代表分解者功能多样性的不同体型的微生物和无脊椎动物。分解者对凋落物分解产生重要影响，并提供关键的生态系统功能。分解者对微环境的变化有响应，并可能受到入侵植物对生境改变的影响。例如，不同功能群的土壤动物，大型碎屑动物、节肢动物、线虫和真菌，由于其对碎屑物的适口性发生变化而受到入侵植物的影响，或者微生物群落可能适应分解入侵植物凋落物中的新化合物。入侵植物可通过凋落物输入增加细菌生物量16%，碎屑动物丰度增加119%，食微生物动物丰度增加89%。但有研究认为，入侵植物通常会降低土壤动物物种丰度，同时对其多样性有不同的影响。虽然植物入侵对凋落物分解的影响已被广泛研究，但土壤分解者群落大多被视为一个整体(原文图1)。然而，不同功能群的土壤生物如何在植物入侵的条件下影响凋落物的分解，仍有待研究。已有研究表明，土壤动物对凋落物分解的影响受气候和凋落物质量的不同调节。此外，植物入侵改变了较高营养水平(如食肉动物和食草动物) 的营养相互作用，并诱导生态系统功能的级联效应。在不同的气候条件下，土壤食物网中的营养级联如何与植物入侵后凋落物质量的变化相互作用，从而改变分解过程值得研究。

竹子的入侵在世界范围内广泛发生，巴西、日本和中国等地均有报道。毛竹在中国属于本地种，因其商业价值被广泛种植，占中国竹林面积的70%以上。但是由于缺乏管理及其快速克隆生长的特性导致了毛竹向其他森林扩张，影响土壤微生物群落和多样性，以及土壤碳、氮循环。这种情况被称为“本地植物入侵”。尽管它们与外来入侵植物类似，可以影响环境及经济，但对其如何改变生态系统过程以及外来植物入侵机制是否也适用于本地入侵植物的知识知之甚少。本研究的目的是揭示在不同气候条件下，本地入侵植物毛竹如何通过凋落物混合和生境改变在分解者的介导下，影响凋落物的分解。我们假设： 1) 凋落物混合和生境改变都能促进凋落物分解；2) 大型土壤动物的存在对分解的影响最大，对气候的反应最敏感；3) 分解者的功能多样性与凋落物混合和生境变化交互影响凋落物分解，并与气候有关。

1 材料与方法

1.1 试验地点与设计

本研究沿气候梯度在全国范围内选择了有文献报道的7 个竹林入侵地，布置凋落物分解袋。7 地年平均温度12～20 ℃，年平均降水1 043～2 144 mm，从北部的暖温带到南部的亚热带地区，包括从北亚热带向暖温带过渡的季风气候(河南)、亚热带季风气候(安徽、浙江、四川、福建和江西) 和南亚热带季风湿润气候(广东) (原文表S1，图S1)。其中河南的区域性森林为以栎类树为主的落叶阔叶林，其他研究区为亚热带季风常绿阔叶林。每地均布置4 个重复样地代表竹林入侵梯度，即纯竹林、被竹子入侵的原生林和未被入侵的原生林。

凋落物在不同森林类型中交互分解，分解袋内包含不同的凋落物类型(竹叶和本地树叶单一或混合)，通过控制分解袋孔径(分解者功能多样性)来限制凋落物分解者的功能群。7 地均在代表竹子入侵梯度的3 种森林类型中各设置4 个重复样方，随机布置凋落物分解袋(n=7 地点×3 森林类型×4重复样方×3 凋落物组合×3 孔径大小×4 次回收=3 024 分解袋)。

3 种凋落物组合是某地竹凋落物、当地优势树种凋落物和2 种凋落物的混合物。3 种分解袋孔径大小(50 μm，1 mm 和5 mm) 用于区分分解凋落物的分解者群落(小型、中型和大型分解者)。50 μm孔径允许微生物及微型土壤动物进入；1 mm 孔径允许微生物及中型土壤动物进入，包括无脊椎动物；5 mm 孔径允许所有分解者进入，包括微生物、中型及大型土壤动物。所有分解袋底部均采用50 μm 孔径，防止小的分解物损失。

1.2 凋落物收集和分解

从7 个地点收集毛竹和其当地的优势树种(原文表S1)，共14 种凋落物。凋落物样品在60 ℃下烘干至恒重。在每个分解袋中放入5 g 单一/混合的凋落物，并随机放置在样地中，不同处理的分解袋之间至少间隔50 cm。每隔4 个月回收1 次，共回收4 次。

1.3 凋落物质量和碳、氮损失

分解袋回收后，在65 ℃下烘干至恒重，刷去表面杂质，称重。总共得到4 032 个样本(n=7 地点×3 森林类型×4 样方×2 凋落物处理[混合或单一分解] ×2 凋落物类型[竹或本地树种] ×3 分解袋孔径×4 次回收)。鉴于凋落物质量损失的变化并不反映养分循环速率的变化，因此测定第2 次回收(分解约8 个月后) 凋落物的C、N 损失。确定每个分解袋中每种凋落物(竹或本地树种) 的质量损失及C、N 含量。共1 008 个样本(n=7 地点×3 森林类型×4 样方×2 凋落物类型[竹或本地树种] ×2 凋落物处理[混合或单一分解] ×3 分解袋孔径)。14 种凋落物，每种随机选取5 个样品测定初始凋落物中的磷(P) 和木质素含量。

将凋落物样品研磨、过筛。使用元素分析仪(Costech ECS 4010) 测定样品C、N 含量。凋落物C、N 损失(%) 计算公式： 100× [ (Mi×CNi) -(Mf×CNf) ]/ (Mi×CNi)，其中Mi和Mf是初始和最终凋落物质量，CNi和CNf是初始和最终的C 或N含量。

1.4 统计分析

使用指数衰减模型计算年分解常数k： Ln (M0/Mt)=kt，其中M0是凋落物初始质量，Mt是凋落物在t时的质量，t的单位为年。计算出了所有地点单一和混合凋落物处理中每种凋落物的k值。在评估凋落物混合对N 素损失的影响时，计算凋落物N 含量的相对变化为[(Ni，m-Nf，m)/Ni，m] -[(Ni，a-Nf，a)/Ni，a]，其中Ni，m和Ni，a是初始(i)，Nf，m和Nf，a是某种凋落物混合(m) 或单一(a) 分解中的最终(f) N 含量。竹林入侵的程度通过计算所有树木中竹子的胸径断面积所占的百分比来量化。GLM 方差分析评估了凋落物类型(竹叶与本地树种)，凋落物处理(混合或单一分解)，分解者群落(小型、小型+中型以及全部类型)，森林类型(纯竹林、被入侵林和未被入侵林)，气候梯度以及它们与分解常数k、C 和N 损失的相互作用。进行线性回归分析以检验凋落物质量、气候变化对分解常数的影响。使用ANCOVA 检验不同凋落物类型、凋落物处理、森林类型或不同分解者群落处理下C、N 损失之间关系斜率的差异。为了说明地点影响，在进行GLM 分析时使用MAT 或MAP 作为协变量，并通过ANCOVA 检验不同森林类型或分解者群落处理下MAT 或MAP 与k之间的关系斜率差异。使用Tukey的HSD 检验对斜率进行事后比较(ANCOVA)。所有统计分析均使用IBM SPSS Statistics 21.0 (IBM SPSS Statistics Inc.) 进行。

2 结果与讨论

2.1 凋落物混合对分解的影响

一般说来，入侵植物的凋落物比本地植物的凋落物分解得更快，导致被入侵生态系统中养分循环和碳释放更快。本研究结果与其一致，竹凋落物的分解速度比本地树种的凋落物快13% (原文图2，表1)。这归因于其较高的N 含量和较低的木质素/N 比值(原文表S2、S3)。然而，很少有研究考虑到由植物入侵导致的凋落物混合效应对分解的影响。与单一凋落物分解相比，混合凋落物中的竹叶和本地树种凋落物的分解速度分别快7.6%和12.7%(原文图3)，这支持了本研究的第1 个假设。这与混合凋落物比单一凋落物更容易分解这一事实相一致，但与Hickman 等研究的阔叶林中本地和外来入侵植物凋落物混合分解产生的质量和N 损失较低这一结论不同。这种协同效应可归因于凋落物质量的差异，因为我们发现2 种凋落物混合和单一凋落物N 总量的相对变化与竹叶和本地植物凋落物的初始N 含量之间的差异呈负相关(原文图S4)。但是，凋落物混合引起的质量损失增加了9.5%，这主要归因于其加速了N 损失而不是C 损失。而凋落物混合分解使本地植物凋落物的氮释放量增加60%。本地植物凋落物的N 损失更大，表明在凋落物混合后，氮同化微生物(如腐生真菌) 对养分的竞争加剧。与单一凋落物分解相比，凋落物混合分解中每单位C 损失所需的N 损失更低(原文图6b)，这表明资源(如N) 具有互补性。另一种可能的解释是，竹子扩张产生大量含有黄酮类化合物等独特次生化合物的凋落物，使土壤生物(如外生菌根和腐生真菌) 在凋落物上的适应/选择，导致分解者以不含酚类物质的本地植物凋落物为食，从而产生“主场效应”，因此N 释放更快。

凋落物混合导致的氮循环增加约0.98 g N/m2，占凋落物年N 输入量的11%，可大大缓解被入侵生态系统的氮限制，影响土壤的C 耦合。此外，随着MAT 的升高，混合凋落物中的本地植物凋落物N 损失减少，但MAP 与其无关(原文图4)。这表明在升温条件下，入侵对养分有效性的影响降低。我们猜测不同功能群的分解者可能在凋落物混合效应中扮演不同的角色。尽管大型土壤动物参与分解导致更高的凋落物混合效应(12%比7.1%)，分解者的功能多样性与凋落物混合之间却没有交互效应，说明不同功能群的分解者对协同效应的共同贡献。

2.2 土壤分解者多样性对凋落物分解的影响

与已有的研究一致，我们发现分解袋中不同大小的分解者的存在影响了所有地点的分解。我们发现完整的分解者群落(5 mm) 诱导的凋落物分解最快，这证实了大型土壤动物通过凋落物消耗和间接效应(例如生态工程，对中型土壤动物的捕食) 对分解的关键作用。与小型(＜50 μm) 分解者相比，所有地点的平均分解常数增加了27±6% (原文图2，P＜0.001；原文表1)。此外，当包括大型土壤动物时，凋落物分解的气候敏感性最高(原文图S3)，这些结果支持了本研究的第2 个假设。然而，小型分解者群落的分解速率比中型(＜1 mm) 分解者群落快了8.0±7.4% (原文图2，P＜0.001；原文表1)。这可能是由于排除食草动物(如弹尾虫、甲虫和线虫) 后微生物繁殖加快所致。以上结果与生态系统工程师和捕食者对生态系统分解和自上而下控制的级联效应一致，揭示了保护易受环境胁迫影响的大型土壤动物的重要性。

2.3 植物入侵影响大型土壤动物调节的凋落物分解

很少有人通过凋落物交互试验研究植物入侵引起的生境改变对凋落物分解的影响。有研究发现，被入侵森林中的入侵植物和本地植物的凋落物分解速度均加快，但该试验只使用了1 mm 孔径的分解袋。本研究使用了不同孔径(5 mm、1 mm 和50 μm) 的分解袋，发现森林类型与分解者的功能多样性在影响凋落物分解时存在交互效应。竹子入侵后，有大型土壤动物(5 mm) 参与的凋落物分解速率降低了16%，而排除它们(1 mm) 后，则提高了8%(原文图5)。这表明不同的分解者功能群落在植物入侵下调节凋落物分解中有不同的作用。凋落物分解速率的降低可能与受入侵影响的大型土壤动物群落有关。本研究结果表明，当考虑大型土壤动物的作用时，植物入侵并不像预期的加速凋落物的分解。该结果挑战了由入侵植物和本地植物之间的性状差异引起的营养促进假设。然而，很明显的是植物入侵引起的分解速度减慢是由养分竞争产生的，因为森林类型改变导致C、N 损失之间的回归斜率增加(原文图6c)，表明入侵导致分解者消耗每单位C 的N 需求增加，即降低了分解者的养分利用效率。更重要的是，大型土壤动物在其中发挥了重要作用，因为其消耗每单位C 的N 需求高于其他分解者(原文图6d)。这证明了大型土壤动物在植物入侵凋落物分解中的关键作用。越来越多的研究表明，土壤动物，特别是高营养类群，会影响凋落物的亲和效应或表现出对食物资源的偏好。我们推测，竹子对硅的吸收率比其他植物高得多(超过10 倍)，凋落物中较高的硅含量，可能通过影响C 的可利用性而直接影响凋落物的分解，也间接地通过调控土壤生物(包括可能影响土壤动物生长) 来影响凋落物分解。此外，高硅凋落物的持续输入可能会导致“遗产效应”，长期与土壤生物发生相互作用，对大型土壤动物群落产生负面影响，从而降低凋落物的分解速度。

2.4 植物入侵影响凋落物分解的气候依赖性

当3 种分解者均参与分解时，分解对MAT 和MAP 的响应最敏感(原文图S3)。这表明，在气候变化下，大型土壤动物是凋落物分解的主要控制者。而竹林入侵降低了凋落物分解对温度或水分的依赖性(原文图7)，表明由于森林类型的改变，分解者，特别是大型土壤动物对气候的响应受到抑制(原文图7g，h)，因此环境变暖或变湿不能像往常那样加速分解。这证实了我们先前对大型土壤动物与凋落物亲和效应之间相互作用的推测，并放大了大型土壤动物在暖湿条件下负反馈调节的重要性。另一方面，升温和干旱会使大型土壤动物面临更高的灭绝的风险。因此，考虑到土壤大型动物在控制凋落物分解方面的重要作用，即使具有发育良好的土壤动物群落，生态系统在面临植物入侵时也会较为脆弱。然而，植物入侵对气候变化引起的凋落物分解的影响取决于温度和湿度的变化，因为尽管增温会增强分解者的活动，但有研究表明增温和干旱的条件可能会抑制食碎屑动物的摄食活动，而全球范围内未来气候变化预测有的区域更加干旱而有的区域测更加湿润，因此不能一概而论。

3 结论

本研究发现，不同功能群的土壤生物能够调节植物入侵对凋落物分解的影响以及对气候变化的潜在响应(原文图1)。当忽略凋落物混合效应时，通过简单比较入侵植物与本地种之间的性状差异可能会低估植物入侵对凋落物分解的影响。此外，大型土壤动物在植物入侵对凋落物分解的影响中起着至关重要的作用，当大型动物参与分解时，凋落物的分解受到抑制，而当将其排除时则加速分解，尤其是在温湿条件下。不过，上述结果仅适用于木质化草本植物——竹子入侵森林的情况，而其普适应有待进一步确认。但可以肯定的是，毛竹扩张对凋落物分解的影响并不完全符合外来入侵物种“养分促进” 假说。本研究认为： 在当前和未来气候条件下，将分解者功能群(尤其是大型土壤动物) 及其与凋落物性状的交互效应纳入相关模型，与以往基于植物功能性状的框架相比，有利于更加可靠的预测植物入侵对生态系统功能的改变。

原文出处

Junwei Luan，Shirong Liu，Siyu Li，Joann K.Whalen，Yi Wang，Jingxin Wang，Yanchun Liu，Wei Dong，Scott X.Chang.Functional diversity of decomposers modulates litter decomposition affected by plant invasion along a climate gradient[J].Journal of Ecology，2020；00： 1-14.DOI： 10.1111/1365-2745.13548.