不同恢复改良措施对退化草原羊草功能性状的影响

孙佳慧，齐丽雪，李雅茹，宝音陶格涛

1.内蒙古大学生态与环境学院，内蒙古 呼和浩特 010021；2.蒙古高原生态学与资源利用教育部重点实验室，内蒙古 呼和浩特 010021；3.省部共建草地生态学国家重点实验室培育基地，内蒙古 呼和浩特 010021

内蒙古草地是欧亚大陆草地的重要组成部分，在欧亚大陆草地植被中具有很强的代表性（Li et al.，1988），但由于长期过度放牧，草地生态系统退化、生产力持续衰减（Li et al.，2007；侯向阳，2013），成为近年来中国生态学研究中的热点问题（Li et al.，2012）。由不合理利用主导的草原退化，是草原区普遍面临的问题，根据 2000年遥感影像资料显示，锡林郭勒草原退化面积达到64%，呼伦贝尔羊草草原的退化面积占到草原总面积 40%以上（宝音陶格涛等，2003）。因此，退化草地改良恢复研究，已成为生态学研究和草学研究者共同关注的问题。

植物功能性状是植物在漫长进化过程中长期适应外界环境后所呈现出来的能够客观反映植物对外界环境适应性的特征，对植物个体生长、生存和繁殖具有重要意义（Violle et al.，2007）。在特定环境下，植物功能性状间具有权衡关系（Wright et al.，2004；Lavorel，2013；Jennifer et al.，2013）。植物对不同功能性状进行权衡，通过表型可塑性达到对异质生境的适应是植物的一种生态对策（李西良等，2014）。而且功能性状作为解释变量，对生态系统功能和服务的变化有显著的指示作用（Garnier et al.，2004；Monkany et al.，2008；Helen et al.，2015；Osborne et al.，2018），能够显示植物对环境异质性的适应能力（Reich et al.，2004；Michel-Pierre et al.，2017），因此利用植物功能性状的变化来探索草原生态系统恢复演替机制成为学者研究的热点问题之一。

研究不同恢复改良措施对羊草（Leymus chinensis）功能性状的影响，对于揭示草地生态系统中植物个体的恢复响应机制至关重要。然而，现有研究多针对放牧和刈割利用下羊草性状的研究（李西良等，2014；徐慧敏等，2016；张璐等，2017），缺少退化草地不同改良措施作用下羊草个体性状的比较研究。因此，本文将内蒙古典型草原主要建群种羊草作为研究对象，设置浅耕翻（Shallow ploughing）、切根（Harrowing）、围栏封育（Natural recovery）3种恢复改良措施，并与自由放牧区（Grazing）进行对比，研究羊草功能性状在 3种恢复改良措施下的响应。试验将选取的羊草株高、茎质量、叶长等9种性状分为整株性状、茎性状、叶性状共3类功能性状指标，通过研究羊草的不同功能性状对3种恢复改良措施的响应特征、不同功能性状指标对3种恢复改良措施的敏感性、各性状与生物量之间以及各性状之间的关系，以期从个体性状层面理清其恢复机制。研究结果可为退化草地恢复技术的选择以及生态恢复措施的效果评价提供参考依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本试验于内蒙古自治区锡林郭勒盟典型草原生态系统教育部定位站（内蒙古大学草地生态学研究基地）进行，地理位置为116°28′56.8″E、44°10′02.4″N，海拔高度为 1160 m。属于温带半干旱大陆性气候，夏季炎热多雨，冬季寒冷干燥。全年平均气温3.5 ℃，年平均降水量为270.78 mm，无霜期110 d。植物生长季5—9月，土壤以栗钙土为主，植物群落为轻度退化的羊草群落，主要优势种为克氏针茅（Stipakrylovii）、糙隐子草（Cleistogenessquarrosa）（赵康等，2014）。

1.2 试验设计

本试验样地于2012年进行样地围封保护，禁止家畜放牧。试验共设置Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ 4个小区（即4个重复），每个小区采用随机区组设计，设置4个处理（单个处理面积1000 m2）：（1）浅耕翻处理（SP）：用机引三铧犁对退化草地进行浅耕翻，耕翻深度15—20 cm，处理时间为2012年6月末；（2）切根处理（CR）：用9QP-830型盘齿式草地破土切根机对退化草地进行切根处理，切根深度12 cm，于2012年6月末和2013年5月各处理1次；（3）围栏封育（NR）：对样地进行围栏封育处理，依靠群落的自我修复能力自然恢复。自2012年至今，除每年的定期观测外，未受到其他人为干扰；（4）自由放牧区（GR，对照）：以靠近改良实验区围栏外的自由放牧区作为对照，但在取样当年（2018年）采取扣笼保护，以免被家畜采食。

1.3 数据采集与处理

样品采集于2018年8月10日开始，在每个处理小区设置5个1.0 m×1.0 m样方，采取随机取样的方法在每个小区选取5株羊草齐地面剪下，带回实验室进行功能性状的测量。对其进行9种性状指标测量，分别为：（1）营养株高（Plant height）：野外用卷尺测量自然高度；（2）整株地上干生物量（Aboveground biomass）：65 ℃烘干至恒质量后用精度0.01 g的电子天平称取植株干生物量；（3）茎叶比（Stem leaf ratio）：整株羊草茎质量与整株羊草总叶质量的比值；（4）茎质量（Stem weight）：单株羊草全部茎的干质量；（5）茎粗（Stem diameter）：游标卡尺测量茎最粗的部位；（6）总叶面积（Total leaf area）：整株羊草所有叶子的叶面积之和；（7）总叶质量（Total leaf weight）：整株羊草所有叶片干质量之和；（8）叶总长（Total leaf length）：整株羊草所有叶片的长度之和；（9）比叶面积（Specific leaf area）：整株羊草总叶面积与整株羊草总叶质量的比值。

本试验数据使用Excel进行初步整理，采用单因素方差分析（One-wayANOVA）对植物功能性状间的差异性进行分析，采用 Pearson 相关系数法分析植物各性状间与生物量的相关关系以及各性状之间相关关系，分析软件为SPSS 19.0。采用变异系数（Coefficient of variation）和变异率（Variation rate）表示羊草性状的变异程度，并且通过变异率和显著性差异进行敏感度评估，计算方法如下：

式中，VR为变异率；CV为变异系数；σ为标准差；为平均值；T0为对照样地性状指标测量值；T1为改良处理样地性状指标测量值。

2 结果与分析

2.1 不同恢复改良措施对羊草功能性状的差异化影响

2.1.1 不同恢复改良措施对羊草整株性状的影响

不同恢复措施对株高的影响：由表1可知，与对照（GR）相比，3种恢复改良措施显著增加了羊草的植株高度（P＜0.05），浅耕翻（SP）、切根（CR）、围栏封育（NR）3种恢复改良措施下植株高度分别增加了51.64%、59.70%、45.34%。说明3种恢复改良措施均促进了羊草高度的生长，恢复效果表现为切根 (CR)＞浅耕翻 (SP)＞围栏封育 (NR)。切根（CR）与围栏封育（NR）改良措施对于提高羊草整株高度存在显著差异（P＜0.05），浅耕翻（SP）与切根（CR）与围栏封育（NR）无显著差异。

表1 不同恢复改良措施对羊草功能性状（整株性状、茎性状、叶性状）的影响Table 1 Functional traits of Leymus chinensis under different restoration and improvement

不同恢复措施对整株地上生物量的影响：由表1可知，与对照（GR）相比，3种恢复改良措施显著的增加了植株地上干生物量（P＜0.05），羊草植株地上干生物量与羊草植株高度的增加趋势略有不同，其增产效果表现为切根 (CR)＞围栏封育(NR)＞浅耕翻 (SP)，羊草植株地上干生物量分别增加了300.00%、276.47%、258.82%。羊草植株地上干生物量在3种恢复改良措施之间无显著性差异。

不同恢复措施对茎叶比的影响：由表1可知，与对照（GR）相比，3种恢复改良措施显著的增加了植株茎叶比（P＜0.05）。恢复效果与羊草地上生物量增加趋势相一致，表现为切根 (CR)＞围栏封育(NR)＞浅耕翻 (SP)，较对照（GR）羊草植株的茎叶比分别增加了95.70%、73.10%、72.44%。羊草茎叶比在3种恢复改良措施之间仍无显著差异。

上述结果表明，3种恢复措施均对羊草整株性状的恢复产生了显著的促进作用，且生物量的增加比例明显高于高度和茎叶比的增幅，说明在改良恢复措施作用下，羊草更倾向于优先恢复生物量的策略。不同的性状对不同措施的响应有差异，但除高度外，不同恢复措施间基本没有达到显著差异。

2.1.2 不同恢复改良措施对羊草茎性状的影响

不同恢复改良措施对羊草茎质量的影响：由表1可知，与对照（GR）相比，3种恢复改良措施显著增加了羊草茎质量，其增加效果表现为切根(CR)＞围栏封育 (NR)＞浅耕翻 (SP) 处理，分别较对照（GR）增加了6、5、4.7倍。羊草茎质量在3种恢复改良措施之间无显著差异。

不同恢复改良措施对羊草茎粗的影响：与对照（GR）相比，羊草的茎粗在3种措施下也呈现显著增加，其增加效果表现为围栏封育 (NR)＞浅耕翻(SP)＞切根 (CR)，分别增加了44.55%、40.91%、30%。围栏封育（NR）的羊草茎粗显著大于切根（CR）处理（P＜0.05），但与浅耕翻（SP）处理无显著差异，说明切根（NR）处理对羊草茎粗的促进作用弱于封育和浅耕翻处理。

以上分析表明，3种改良恢复措施均对羊草茎性状有显著的促进作用（P＜0.05），且对茎质量的促进更为明显，说明在改良恢复措施作用下，羊草更倾向于优先恢复茎质量的策略，表现出明显的非对称性恢复特点。不同的性状对不同措施的响应有差异，但除自然恢复（NR）的茎粗显著大于切根（CR）处理外，其他改良措施间基本没有达到显著差异。

2.1.3 不同恢复改良措施对羊草叶性状的影响

不同恢复改良措施对羊草总叶面积的影响：由表1所知，与对照（GR）相比，在浅耕翻（SP）、切根（CR）、围栏封育（NR）3种恢复改良措施下对叶面积的增加有促进作用，增加比例分别为 58.72%、54.72%、92.77%，其中，只有围栏封育（NR）处理达到显著水平，其余2种处理未达到显著程度。3种恢复改良措施之间，羊草的总叶面积均无显著差异。

不同恢复改良措施对羊草总叶质量的影响：与对照（GR）相比，总叶质量在3种恢复改良措施下均有显著增加，其增加效果表现为浅耕翻 (SP)＞切根 (CR)＞围栏封育 (NR)，增加幅度分别为228.57%、235.71%、214.29%。随干扰程度增加，总叶质量增幅变大，但均无显著差异。

不同恢复改良措施对羊草总叶长的影响：与对照（GR）相比，叶总长性状在3种恢复改良措施下均有显著增加，其增加效果表现为浅耕翻 (SP)＞切根 (CR)＞围栏封育 (NR)，增加幅度分别为82.97%、235.71%、69.14%。随干扰程度增加，叶长增幅变大，但均无显著差异。

不同恢复改良措施对羊草比叶面积的影响：与对照（GR）相比，在切根（CR）和浅耕翻（SP）处理下，羊草的比叶面积指标呈现显著降低（P＜0.05）。围栏封育（NR）处理下，羊草的比叶面积也低于GR处理，但未达到显著水平。3种恢复措施改良下其降低程度表现为切根 (CR)＞浅耕翻 (SP)＞围栏封育(NR)，分别降低了55.43%、43.25%、37.03%。3种恢复改良措施之间，羊草的比叶面积无显著差异。

上述各项指标变化结果表明，改良和恢复措施均促进了羊草叶面积、叶质量和叶长性状的恢复，且为了增强光合竞争能力，在改良恢复措施作用下，羊草采取了通过使叶片变薄增加单位重量叶面积以获取更多光吸收能力的适应策略。

2.2 不同功能性状指标对不同恢复改良措施的敏感性

以自由放牧（GR）为参照系，对浅耕翻（SP）、切根（CR）、围栏封育（NR）处理样地羊草9种性状的变异系数和变异率进行分析。参考张璐（2017）判断性状的敏感性指标的研究，从表1—2可以看出，浅耕翻（SP）处理与对照（GR）间有显著差异指标的变异率最小的为41%，因此把41%作为判断浅耕翻（SP）处理敏感性指标的一个参考值。当某一指标变异率大于 41%时，称它为浅耕翻（SP）处理的敏感性指标。据此可知株高、植株地上干生物量等9种指标均为敏感指标。切根（CR）与对照（GR）间有显著差异的指标其变异率最小的为 30%，因此把30%作为判断切根（CR）处理敏感性指标的一个参考值。同样发现株高、植株地上生物量等 9种指标均为切根（CR）处理的敏感指标。围栏封育（NR）处理与对照（GR）间有显著差异的指标其变异率最小的为45%，发现比叶面积为围栏封育（NR）处理的惰性指标，其余 8种性状为敏感指标。敏感性状指标往往具有很大的变异性（李西良等，2014），但在围栏封育（CR）处理下，羊草茎叶性状中发现比叶面积变异性较大，其原因需要进一步探讨。

表2 不同恢复改良措施下羊草功能性状的变异系数和变异率Table 2 Variation coefficient and variation rate of functional traits of Leymus chinensis under different restoration and improvement measures

2.3 不同恢复改良措施下羊草个体地上生物量与羊草各性状之间相关性分析

对羊草个体地上生物量与各功能性状进行综合分析，由表3可知，在浅耕翻（SP）和切根（CR）处理下，羊草地上生物量与营养株高、总叶质量、茎质量以及茎粗呈现极显著的正相关关系（P＜0.01）。这说明植株高度、总叶质量、茎质量、茎粗性状指标的增加导致羊草地上生物量增加，对羊草地上生物量产生积极作用，是羊草个体生物量增加的主要性状因子。在围栏封育（NR）处理下，羊草对于资源吸收利用策略与浅耕翻（SP）和切根（CR）不同。羊草的个体地上生物量与总叶质量、茎质量呈现极显著的正相关关系（P＜0.01），与比叶面积呈现显著的负相关关系（P＜0.05）。在围栏封育（NR）处理下，羊草个体地上生物量提高主要是由总叶质量、茎质量导致的。

表3 不同处理下个体地上生物量与各功能性状相关系数Table 3 Correlation coefficient between individual aboveground biomass and functional traits under different treatments

进一步分析在3种不同恢复改良措施下，提高羊草地上生物量的性状指标之间相关性（表 4）。发现在浅耕翻（SP）恢复改良下，植株高度、总叶质量、茎质量、茎粗两两之间，除植株高度与茎粗无显著相关性，其他指标间均具有极显著（P＜0.01）正相关关系；在切根（CR）处理下，植株高度、总叶质量、茎质量、茎粗两两之间，除茎粗与茎质量无显著相关性，茎粗与植株高度存在显著（P＜0.05）正相关关系外，均存在极显著（P＜0.01）正相关关系；在围栏封育（NR）处理下，总叶质量与茎质量存在极显著（P＜0.01）正相关关系。

以上结果表明，在浅耕翻（SP）和切根（CR）改良措施下，羊草生物量与营养株高、总叶质量、茎质量以及茎粗存在协同作用。在围栏封育（NR）恢复处理下，羊草生物量与总叶质量、茎质量是协同关系，与比叶面积存在权衡关系。在3种恢复改良措施下，羊草的个体性状一方面整体表现出协同变化机制，同时，在浅耕翻（SP）恢复改良下，除植株高度与茎粗之间外，植株高度、总叶质量、茎质量、茎粗相互之间均存在相关关系；在切根（CR）处理下，除茎粗与茎质量之间，植株高度、总叶质量、茎质量、茎粗相互之间均存在相关关系；在围栏封育（NR）处理下，总叶质量与茎质量存在相关关系。由此可知，各种性状的变化整体上存在较强的相关性。

表4 不同处理下与个体地上生物量相关性状之间相关系数Table 4 Correlation with coefficient aboveground biomass traits under different treatments

3 讨论

3.1 羊草各功能性状对不同恢复改良措施的响应

浅耕翻（SP）、切根（CR）、围栏封育（NR）作为草地恢复改良最普遍的3种方式，对退化草地羊草的整株性状、茎性状和叶性状均有显著改善。植株高度、植株地上干生物量是衡量草地生态系统功能和生产力的重要指标。王炜等（2000）在草原退化与恢复演替中对植物个体行为分析认为，长期过度放牧植物个体会出现小型化现象，在恢复演替过程中植株高度渐趋正常，单株生物量也呈增加的趋势。在本研究中，3种恢复改良措施的植株高度、整株质量均显著高于对照（GR）处理（P＜0.05），与上述结果一致，说明3种恢复改良措施可以明显改善放牧扰动导致的羊草矮小化现象。主要原因为长期围封减少了牲畜对植被的啃食与反复践踏草地，消除了因放牧等人为因素的干扰，草地土壤压实减少，使得土壤容重减小，提高了土壤水分和气体的渗透能力，有效改善了植被的生长条件（程雨婷，2020）。切根和浅耕翻均在围封的基础上进一步改善了土壤结构。羊草为多年生根茎型禾草，其地下横走茎每年延伸可达1.0—1.5 m，盘根错节的根系致使土壤透气性减弱，含水量和孔隙度下降，容重增大（蔡松伯，2008）。切根处理切断羊草横走的根茎，促进羊草的无性繁殖，地表形成极小的切缝并伴随土壤局部疏松，对土壤物理结构伤害性较小。而浅耕翻处理极大地改变了土壤物理结构与羊草直接的生存环境，即降低了土壤容重与土壤紧实度，提高了土壤的含水量、温度和孔隙度（高志成，2017），进而显著改善了羊草矮小化现象，群落得以恢复。

植物生长过程中，虽然各种性状存在协同变化，但并非同比例变化，而是表现出异速生长模式（李西良等，2015）。本研究发现，在3种改良措施下，羊草的茎叶性状发生异速生长，羊草茎质量性状的恢复效果好于茎粗性状，羊草总叶面积与总叶质量出现异速增长，表现出明显的非对称性恢复特点。其实质在于羊草恢复生长过程中，不同性状进行权衡，实现其生态对策最佳。根据Cruz et al.（2010）研究，随着植物矮小化亚稳态的形成，在放牧压力与低资源水平下，放牧区植物较围封群落，比叶面积增大，以提高其相对光合能力。这与本研究结果相一致，本研究结果发现 3种恢复改良措施相比，放牧（GR）处理下的羊草植株光合效率较高，此外，3种恢复改良措施的茎叶比均显著高于对照（GR）处理（P＜0.05），这都说明植物为了抵抗放牧压力而增加自身的光合面积，进而提高其竞争能力。停止放牧消除了羊草防御家畜啃食与践踏胁迫，使得羊草也将剩余的能量传递给非光合器官，羊草的能量分配策略发生改变，体内的营养物质重新分配，促进了羊草的恢复生长，保证羊草种群拓殖。

3.2 羊草的功能性状对不同恢复改良措施的非对称响应

对所有生长的植物而言，植物生长过程中对环境的适应不是通过单一性状的改变来完成的，而是多种性状共同协调（靳莎，2019）。即在环境梯度下，植物各种性状具有协同变化特征。李西良等（2014）研究发现，在放牧条件下，羊草性状之间表现协同变化机制，同时羊草的茎叶性状对放牧具有非对称响应机制。本研究也发现，在3种恢复改良措施下，羊草性状之间表现出协同变化机制。即在浅耕翻（SP）和切根（CR）处理下，羊草地上生物量增加，其营养株高、总叶质量、茎质量、茎粗增加；在围栏封育（NR）处理下，羊草地上生物量增加，其总叶质量、茎质量增加。此外，结合植物功能性状的变异率与变异系数来判定植物功能性状的敏感性发现，采取浅耕翻（SP）与切根（CR）处理，植株高度、植株地上干生物量等9种指标均为敏感指标；在围栏封育（NR）处理下，除比叶面积外，植株高度、植株地上干生物量等8种指标均为敏感指标。由此可见，羊草的性状在3种恢复改良措施下具有生态系统中普遍存在的非对称性，此种非对称性变化既是性状之间的权衡，也是对环境异质性的一种生存对策。

3.3 不同恢复改良措施下羊草个体生物量变化的影响因子

草原生态系统的退化过程中伴随着生产力的衰减，生产力衰减与个体、种群、群落、生态系统等不同尺度具有内在关联性（Milton et al.，1994；李博，1997）。植物个体的功能性状对种群及群落的影响是通过单个个体来完成的，退化群落恢复演替中的个体正常化是群落生产力恢复的关键（王炜等，2000）。因此，本研究从羊草个体出发，采用相关分析方法分析在3种恢复改良措施下生物量对各个性状的响应程度。结果显示，在浅耕翻（SP）和切根（CR）处理下，羊草的地上生物量与羊草营养株高、总叶面积、茎质量、茎粗均有极显著正相关关系（P＜0.01）。因此，在浅耕翻（SP）和切根（CR）处理下，植株高度、总叶面积、茎质量、茎粗是导致羊草地上生物量增加的主要原因。而在围栏封育（NR）处理下，羊草的地上生物量与羊草总叶质量、茎质量、叶总长均有极显著正相关关系（P＜0.01），与比叶面积有显著的负相关关系（P＜0.05）。在围栏封育（NR）处理下，羊草地上生物量的增加主要是由羊草比叶面积、茎质量、叶总长导致的。这说明在3种恢复改良措施下，羊草植株个体在向正常化恢复演替过程中存在一种联动变化，这种机制对于在3种恢复改良措施下羊草功能性状表型变化具有重要作用。

4 结论

本研究表明，羊草在浅耕翻（SP）、切根（CR）、围栏封育（NR）3种恢复改良措施下，其恢复策略均表现为植株高度和植株地上干生物量显著提高（P＜0.05），茎叶比、茎质量、茎粗、总叶质量显著增加（P＜0.05），叶总长显著变长（P＜0.05）。此外，围栏封育（NR）处理下，羊草的恢复策略还表现为总叶面积显著增加（P＜0.05），在浅耕翻（SP）和切根（CR）处理下，羊草的比叶面积显著降低（P＜0.05）。植株高度、茎质量等9种性状均为浅耕翻（SP）和切根（CR）处理的敏感性状，比叶面积为围栏封育（NR）处理的惰性性状，其余植株高度、茎质量等8种性状均为围栏封育（NR）处理的敏感性状。

作为资源竞争力指标的植株高度，其恢复效果表现为切根（CR）＞浅耕翻（SP）＞围栏封育（NR），作为衡量草地生态功能和生产力的重要指标——植株地上干生物量，其恢复效果依次为切根 (CR)＞围栏封育 (NR)＞浅耕翻 (SP)。此外，在浅耕翻（SP）和切根（CR）处理下，羊草的个体生物量与植株高度、总叶面积、茎质量、茎粗均有极显著正相关关系（P＜0.01），在围栏封育（NR）处理下，羊草个体生物量与总叶质量、茎质量、叶总长均有极显著正相关关系（P＜0.01）。从个体水平出发，综合各性状指标来看，3种恢复改良措施中切根（NR）处理最有利于羊草的恢复。