蜜蜂的奖励学习和记忆阶段

罗雨婷，胡福良

（1.浙江大学心理与行为科学系应用心理学1701班，浙江 杭州310058；2.浙江大学动物科学学院，浙江 杭州310058）

1 引言

当你走进蜜蜂的神奇世界，我相信你会不由自主地瞪大双眼，你会情不自禁地陷入沉思，你会由衷地发出赞叹！人们常说：“麻雀虽小，五脏俱全”，我是有幸步入蜜蜂世界的人，在了解过蜜蜂的生理构造之后，我认为，麻雀与蜜蜂相比，简直是小巫见大巫了。

蜜蜂的体长通常为8～20 mm，大约是人类2个指甲盖的长度。但就是在如此微小的身体里，却有着完整精致的生理构造。蜜蜂成虫具有消化器官、呼吸器官、生殖器官、腺系统和神经系统等基本生理结构。除此之外，蜜蜂具有灵敏的视觉系统和发达的神经系统。它的视觉器官由1对复眼和3只单眼构成，复眼又由几千只小眼（一般3 000～5 000只，雄蜂有8 000只）组成，每只小眼都有一套集光系统和感光系统，共同构建了蜜蜂的视觉图像。工蜂脑体积不足1 mm3，却包含了约950 000个神经元[1]。蜜蜂的大脑分为前、中、后脑3个部分，主要的功能分区有蘑菇体、中心复合体、视叶和触角叶等，不同分区执行不同功能，支配着蜜蜂进行各类复杂行为。

蜜蜂是一种具有“大智慧”的动物，基于它丰富复杂的个体行为和社会行为（如方向辨认、筑选巢脾、群体协调、舞蹈通讯），完整的基因组信息以及易观察等优点，研究者将蜜蜂作为模式生物进行了一系列研究。蜜蜂的记忆能力强且准确性高，研究者对于蜜蜂学习和记忆能力的关注始于生物学家Frisch对蜜蜂行为的一项研究[2]，Frisch发现蜜蜂能够从多种颜色中区分出蓝色，研究结果表明，蜜蜂能学会以颜色作为食物的信号。这一研究引起了人们对蜜蜂学习和记忆能力的关注。另外，由于学习和记忆是人类、动物等赖以生存的2项基本能力，加之蜜蜂本身作为模式生物的优势，如今，蜜蜂已经被认为是研究学习和记忆的神经基础的理想模型[3,4]。对蜜蜂学习和记忆的研究已经成为了人们关注的热点领域，人类对于学习和记忆的研究又向前迈进了一步。

2 奖励学习

蜜蜂是继果蝇后又一个重要的模式昆虫，是研究社会行为和学习记忆行为的模式生物。因此，研究者提出了许多研究蜜蜂学习和记忆的方法，对其进行相关研究。如衰退实验、遗忘处理、反向学习、奖励学习等方法。其中，奖励学习对于蜜蜂来说是一种快速有效的学习训练方法，许多实验都利用了奖励学习的原理。

Takeda研究发现，被限制在管子里的蜜蜂形成了嗅觉刺激和蔗糖奖励之间的联系。每只蜜蜂在管子中只能移动触角和喙。触角是蜜蜂主要的化学感觉器官，当饥饿的蜜蜂将触角接触到蔗糖溶液时，蜜蜂会伸出喙去舔蔗糖溶液[5]。这与巴甫洛夫的经典条件反射类似，如果气味出现在蔗糖溶液之前，那么两者将会形成一种连结，气味能在连续的测试中触发“伸喙反应”。因此，“奖励”可以与某项行为进行联结，使得蜜蜂习得某种行为，同时，研究者可在该过程中对蜜蜂的行为进行观察研究。

3 蜜蜂的记忆阶段

三级记忆模型根据信息储存时间的长短以及信息编码、储存和加工的方式，将人的记忆分为了瞬时记忆、短时记忆和长时记忆[6]。工作记忆是在短时记忆的基础上发展起来的，是短时记忆随时间而形成的一个连续系统。对于蜜蜂而言，相关领域的研究者将蜜蜂的记忆分为了早期记忆、中期记忆、晚期记忆和长时记忆4个阶段[7]（不同研究中的分类不一致）。蜜蜂在寻找食物源时需要对花的位置、形状和路标等进行学习，而记忆是学习的表征，记忆对学习过程十分重要。因此，记忆对于蜜蜂的复杂行为至关重要。

图1不同的记忆类型[8]

3.1 早期记忆

对于蜜蜂记忆阶段的研究，大多来自于诱导蜜蜂进行奖励学习的实验，多种形式的短时记忆会建立起持久的长时记忆[9]。早期记忆（early of Short-Term Memory，eSTM）的时间范围通常为几十秒。这种记忆主要由食欲唤起和敏感性进行控制，因此，早期短时记忆的内容既不具体也不精确。工作记忆（Working Memory，WM）通常被认为是早期短时记忆随时间形成的一个连续系统，具有深层的加工机能。工作记忆持续时间短，仅仅在1 min左右，但是却对许多复杂的认知活动起着重要的作用。工作记忆能够很好地控制蜜蜂的学习行为，非条件刺激能够引起蜜蜂记忆瞬时条件反应，使其对遗忘处理、奖赏时间、反向学习及衰退实验极其敏感。该条件反应主要存在于同侧脑，与蜜蜂的触角叶密切相关[9]。

3.2 中期记忆

中期记忆（Mid-Term Memory，MTM）一般建立在几分钟的短暂学习之后，记忆持续时间为1～3 min。学习的巩固过程使得新建立的记忆痕迹不易被瞬时遗忘，并且蜜蜂的学习环境可以调节其在学习中的巩固过程。一般来说，在前1分钟，蜜蜂可以很好地控制其学习行为，而在后面的2分钟，其学习行为迅速减退。蜜蜂对反向学习、衰退试验及酬赏时间不再像工作记忆阶段一般极其敏感，在该阶段，蜜蜂的反应不再敏感，其学习行为可以被遗忘处理消除。但此时，蜜蜂大脑两侧的蘑菇体已经存在着学习的记忆痕迹，当有新的形象出现时，中期记忆可能会受到影响[10]。

3.3 晚期记忆

多次重复地学习使得蜜蜂的短时记忆得到巩固，晚期记忆（Late of Short-Term Memory，lSTM）逐步建立。通常情况下，在学习4 min之后，随着时间的变化，蜜蜂增加了对学习行为的控制[8]。此时，蜜蜂对遗忘处理不敏感，记忆大约维持12 min便发生退化。在该过程中，早期记忆整合既依赖于时间，也依赖于事件，并且这些事件必须是关联的，而不仅仅是条件刺激（Conditioned stimulus，CS）或非条件刺激（Unconditioned stimulus，US）的重复[11]。只有关联事件的分子底物才能促进记忆痕迹过渡成较为稳定具体的晚期记忆。

3.4 长时记忆

长时记忆，即长期稳定的记忆，其形成仍然需要多次重复的学习，以形成维持几天甚至更长时间的记忆，长时记忆只有经过新的学习才能得改变。研究表明，长时记忆有2类：一类是使蜜蜂进行30 s的连续学习，形成长达4 d的长时记忆，此类记忆不依mRNA转录；一类是使蜜蜂进行5次间隔10 min的分段学习，在1 d中形成长时记忆，此类记忆依赖于mRNA转录[8]。长时记忆不易消退，这对于蜜蜂对于花的特征记忆、路标记忆等过程具有一定的积极作用。

4 学习和记忆对蜜蜂行为的作用

学习和记忆是蜜蜂进行一系列复杂行为的基本能力，蜜蜂正是在不断地学习和经验积累（记忆）中获得相关的行为模式。本文将以蜜蜂的2种重要的社会性行为——采集行为和舞蹈交流为例阐述学习和记忆对蜜蜂复杂行为的重要性。

联想学习对于蜜蜂记忆的形成至关重要，同时，它也是蜜蜂采集行为和舞蹈交流的主要成分。多种定向策略和记忆形式可以支配蜜蜂的多种行为，构造出蜜蜂复杂多样的行为世界。

4.1 采集行为

采集行为是蜂群存活的必要活动，采集行为要求蜜蜂记住蜜粉源植物花的颜色及形状，并且能够确定自身相对目的地的位置以及适当的飞行方向。因此，蜂群需要学习寻找与蜂巢位置的地标和线索，并将太阳位置和偏振光模式与时间进行联系[12]。

蜂群主要利用所学习到的环境视觉特征来进行在蜂巢和采集点之间的活动。学习过程发生在采集开始前的定向飞行中，蜜蜂可按照外出及归巢飞行中的发生顺序，以图片的形式储存地标记忆，在相继访问多个采集点以及指向食物源的连续飞行中建立了地标记忆顺序[13]。当相同时间和采集点周围路标再次出现时，相应的航线记忆被重新检索利用。

蜜蜂对目标地点视觉镜像的快照记忆可以对巢门和花朵进行精确定位[14]。然后，通过联想和回忆接收的视觉刺激进行准确的导航。蜜蜂在试探性搜寻飞行中，时刻进行路线集成的活动，这种集成只需要短期记忆，并时刻更新对蜂巢方向的计算，记忆内容储存时间短暂。但是由于蜜蜂飞行范围内的常见地点由于多次被重复记忆，会形成长期记忆，可维持几小时到几天。相关研究表明，短时记忆的意义在于其记忆储存模式可被新的或者矛盾的信息进行有效的更改，以获得最优的行为模式[15]。

4.2 舞蹈交流

蜜蜂舞蹈是蜜蜂向同巢工蜂传递蜜源存在信息的一种报信形式，蜜蜂舞蹈传递的信息包含蜜源的距离、方向和气温等信息，是蜜蜂重要的社会性行为。

联想学习是舞蹈交流的主要成分。蜜蜂在找到蜜粉源之前，需要学习花朵的气味、颜色以及形状，同巢的工蜂也需要学习舞蹈蜂所散发的气味以及各异的“舞蹈”符号，以更好地进行信息的传递和接收任务，完成有效的信息交流行为[16]。

另外，相关研究表明，不同品种的蜜蜂即使在同一地点、同一蜜源进行采集，也可能具有不同的舞蹈语言。如果将两种蜜蜂同群饲养，它们可以读懂对方的舞蹈语言，因此，研究者认为两种蜂群之间发生了学习行为，并且随着时间的推移，学习行为被不断加强，使得蜜蜂最终能够读懂其他蜂种的舞蹈语言[16]。

5 结语

本文根据前人的研究成果，简要介绍了蜜蜂的“奖励学习”，阐述了蜜蜂记忆阶段的研究和机制，并进一步说明了蜜蜂的学习和记忆对其采集行为和舞蹈交流的影响。当前，随着研究者对蜜蜂的深入研究，蜜蜂所具有的多维度价值日益显现。除了经济价值、农业价值、生态价值，蜜蜂的生物学特点决定了其作为模式生物具有很高的模型价值。蜜蜂体积微小，与脊椎动物相比，其神经元的数量也少得多，但是蜜蜂大脑中神经元之间的交流机制却与之相似。近年来的各项研究表明，蜜蜂能够对物体产生概念，能对事物产生记忆。这不仅使得蜜蜂本身能够完成生存所需的一系列复杂行为，更对人类研究学习和记忆具有极大的推动作用。

鉴于蜜蜂丰富的生物学特点，对其研究涉及到各个不同的学科领域。作为心理系学子，在老师的课堂上我关注到了蜜蜂的错觉现象以及人工智能的领域，我认为这仍然会是一片广阔的领域等待被探索。我们还仅仅徘徊在蜜蜂世界的大门之外，希望有朝一日人类能够真正地踏入蜜蜂世界的大门！