厦门大德记沙滩小型底栖动物的时空分布及影响因素*

慕芳红，张 婷，李 佳，华 尔

(中国海洋大学海洋生命学院，山东 青岛 266003)

作为陆地和海洋的界面之一，潮间带沙滩具重要的生态功能和生态服务价值。当前沙滩面临人类扰动和全球变化的双重威胁，将深刻地改变沙滩生态系统[1]。沙滩栖息着极为多样的小型底栖动物(Meiofauna)，形成独特的砂间群落，具有适应砂粒间隙生活的小型化或特殊的形态特征以及生存对策[2-3]。小型底栖动物在沙滩底栖小食物网中占据重要位置，它们通过摄食有机物质和调控微生物生产影响沙滩生态系统的矿化能力[4-5]，同时作为更高营养级的食物影响大型无脊椎动物和底上鱼类幼体的补充，因此它们在海洋底栖-水层系统耦合及生物地化循环中都具有重要的作用[5]。同时它们还被广泛应用于海洋生态监测和生态系统健康评估[6]。因此，开展沙滩小型底栖动物的研究对了解和保护沙滩生态系统及其功能具有一定的理论和实践价值。

厦门地处中国福建省东南部，濒临台湾海峡，具有亚热带的气候特征。厦门海域拥有地貌形态丰富的自然景观岸线，其中沙滩主要见于小型岬湾沙质海岸潮间带。厦门市及邻近海域潮间带小型底栖动物的生态学研究主要集中于泥滩及红树林[7-17]，沙滩小型底栖动物的研究报道相对较少[18-22]。为了更好的揭示沙滩生态系统的变化规律，需要进行长期、全面的观测来不断积累资料。

大德记海滨浴场沙滩(以下简称大德记沙滩)位于福建省厦门市鼓浪屿南部，本研究以该沙滩为研究地点，在四个季度月的定量调查采样和分析的基础上，探讨该沙滩小型底栖动物的时空分布特点及其与环境的关系，研究结果可为了解中国亚热带沙滩生物资源特征提供基础资料，为沙滩的开发利用、污染监测和防治提供科学依据，并为中国海域小型底栖动物大尺度时空分布规律的探讨提供基础数据。

1 研究地点及方法

1.1 采样地点与时间

采样地点(见图1)位于厦门市鼓浪屿南部的大德记海滨浴场(118°4′12″E，24°26′30″N)，该浴场沙滩呈东南向。于2010年4月28日、2010年7月24日、2010年10月27日、2011年1月7日分别进行了4次调查采样。沙滩取两个断面，分别记为D1和D2，两个断面之间间隔约30 m。每个断面在高、中、低潮区各设一个采样点，高、中、低潮区之间的距离约为10 m。现场测量表层海水和沉积物间隙水的温度、盐度和溶氧(YSI-52水质测定仪)。

图1 采样地点 (五星标注的位置为本研究采样地点)

1.2 样品采集与保存

采用内径为2.4 cm的PVC取样管在每个采样点随机取3管芯样，芯样长20 cm，取出后立即装入125 mL采样瓶中，加等体积浓度为10%的甲醛溶液固定，密封后常温保存。另在每个采样点各取3管芯样，用于沉积物粒度、有机碳质量分数、叶绿素ɑ质量比及脱镁叶绿素质量比的测定，-20 ℃低温保存待分析。

1.3 样品分析与测定

生物样品中加入3～5 mL 0.1%的虎红染液染色24 h以上。采用倾上浮液淘洗法进行样品分选，淘洗7次后上浮液过500和31 μm孔径两层网筛，31 μm孔径网筛截留物转入划线培养皿中，解剖镜下进行类群鉴定和计数。小型底栖动物样品的分析与环境因子的测定按照《海洋调查规范》[23]规定方法进行。

1.4 数据处理与分析

小型底栖动物干质量生物量(以下简称生物量)的估算采用各类群丰度值乘以相应类群的平均个体干质量经验值的方法，小型底栖动物各类群的平均个体干质量参照Juario[24]、Widbom[25]和张志南[26]的研究结果，其中桡足类的平均个体干质量按McIntyre[27]的研究结果。

应用SPSS17.0软件对所得生物数据和环境因子数据进行方差分析，对季节、潮区和断面三因素进行 Three-way ANOVA检验及多重比较分析(Tukey)。对生物数据与各环境因子进行变量相关分析(Pearson)。应用PRIMER 6软件对数据进行多元统计分析：以百分比表示的环境因子数据经对数转换，对环境因子数据建立Euclidean distance 矩阵进行PCA分析(Principal components analysis)；小型底栖动物类群丰度数据经标准化和平方根转换，建立Bray-Curtis相似性矩阵进行MDS (Non-metric multidimensional scaling)分析；采用ANOSIM(Analysis of similarities)检验组间差异的显著性，并通过SIMPER(Similarities percentages procedure)分析组间类群的差异；环境与生物群落之间的关系的分析采用RELATE和BIOENV。

2 结果

2.1 表层海水和沉积物环境因子

大德记沙滩沉积物类型为砾砂(GS)，其中粗砂含量最高，各季节及各潮区均大于40%，其次是砾石，粉砂和粘土含量极少。从高潮带往低潮带，砂含量减少，砾石及粉砂粘土含量增加。大德记沙滩各环境因子的季节和潮区变化见表1。

大德记沙滩的间隙水温度、盐度、溶氧、叶绿素ɑ质量比和脱镁叶绿酸质量比都呈现极显著的季节差异(p<0.01)，而这些环境因子在潮区间的差异不显著。表层海水与间隙水的温度季节变化分明，都为夏季最高、冬季最低(p<0.05)，且春季低于秋季(p<0.05)。表层海水与间隙水的盐度都表现为夏季最高、秋季最低(p<0.05)，春季和冬季差别不大。间隙水溶氧的变化规律也与表层海水相同，冬季最高，夏季最低(p<0.05)。叶绿素ɑ质量比和脱镁叶绿酸质量比在夏季明显高于其它季节(p<0.05)，春、秋、冬季基本处于同一水平。Pearson相关分析结果表明间隙水温度与溶氧之间显著负相关(p<0.05)、与叶绿素ɑ质量比和脱镁叶绿酸质量比之间显著正相关(p<0.05)。大德记沙滩沉积环境的主要理化因子季节波动明显。

大德记沙滩的各沉积物粒度参数与有机碳质量分数在潮区间差异显著(p<0.05)或极显著(p<0.01)，但季节变化不显著。中值粒径(MDΦ)、分选系数(QDΦ)与偏态系数(SKΦ)都呈现一定的潮区变化。各采样点MDΦ均为负值，高潮带、中潮带、低潮带依次降低(p<0.05)。各采样点沉积物的分选程度都为良好，但QDΦ在低潮带最高，其次是高潮带，中潮带最低(p<0.05)。各采样点SKΦ呈正偏，低潮带最高，中潮带最低(p<0.05)。大德记沙滩有机碳质量分数全年均值仅为(0.094±0.004) %，低潮带比中潮带略高(p<0.05)。除MDΦ之外，其他所有环境因子在断面间的差异均不显著。断面D1的MDΦ(0.548±0.029)，仅略低于断面D2(0.658±0.029)。

表1 厦门大德记沙滩环境因子的季节和潮区变化

(H：高潮带；M：中潮带；L：低潮带；4、7、10和1：4月、7月、10月和1月。H: high tidal zone; M: middle tidal zone; L: low tidal zone; 4, 7,10 and1: April, July, October and January.)

ANOSIM分析显示，季节因素对大德记沙滩的沉积环境影响显著 (AverageRho=0.962，p<0.05)，而潮区和断面间差异不显著。PCA分析结果也呈现了这一点，由图2可见，四个季度月分别聚集为明显的四个组，而高、中、低三个潮区分组不明显。

2.2 小型底栖动物的类群组成

共鉴定出16个小型底栖动物类群，包括自由生活海洋线虫(以下简称线虫)、底栖桡足类(以下简称桡足类)、涡虫类、腔肠类、多毛类、介形类、腹毛类、轮虫类、缓步类、等足类、海螨类、动吻类、端足类、枝角类、蛇尾类、双壳类，其它少量未能鉴定的小型底栖动物归为其它类。其中桡足类的相对丰度最高，占小型底栖动物总丰度的44.3%，线虫类次之(35.1%)，其余占比较大的类群包括缓步类(8.7%)、多毛类(5.2%)、介形类(2.7%)和涡虫类(1.2%)，其它各类群占比之和不超过2.8%；生物量组成中，桡足类是占小型底栖动物总生物量比例最高的类群(28.5%)，其次是多毛类(25.3%)和介形类(24.4%)，其余占比较大的类群包括缓步类(10.6%)、线虫(4.9%)、等足类(1.8%)、涡虫类(1.4%)及腔肠类(1.2%)，其它各类群占比之和仅为1.9%。小型底栖动物及其主要类群的年平均丰度和生物量见表2。

表2 厦门大德记沙滩小型底栖动物的年平均丰度和生物量

2.3 小型底栖动物的时空分布

2.3.1 丰度和生物量 对小型底栖动物丰度和生物量进行的Three-way ANOVA分析结果见表3。图3示小型底栖动物丰度与生物量的季节与潮区变化。小型底栖动物的丰度和生物量仅在季节之间差异极显著(p<0.01)，在潮区之间和断面之间差异均不显著。丰度在夏季显著高于秋、冬季(p<0.05)，其他季节之间差异不显著。生物量在夏季显著高于春、秋和冬季(p<0.05)，其他三个季节间差异不显著。图4(a～c)示三个优势类群桡足类、线虫类和缓步类丰度的季节与潮区变化。这三个类群的丰度仅在季节之间差异显著(p<0.05)，而在潮区之间和断面之间差异均不显著。夏季线虫丰度高于秋季和冬季(p<0.05)，其他季节间差异不显著。夏季桡足类丰度高于冬季(p<0.05)，其他季节间差异不显著。夏季缓步类丰度显著高于秋、冬季(p<0.05)。

(a. 线虫丰度; b.桡足类丰度; c. 缓步类丰度。a. Abundance of nematode; b. Abundance of copepod; c. Abundance of tardigrade.)

表3 沉积物环境因子及小型底栖动物丰度、生物量的Three-way ANOVA分析结果Table 3 Results of Three-way ANOVA on environmental parameters, and the abundance and biomass of meiofauna

表4给出了各环境因子与小型底栖动物及其优势类群的Pearson相关分析结果。其中小型底栖动物总丰度和多毛类丰度与间隙水温度、叶绿素ɑ质量比和脱镁叶绿酸质量比之间呈极显著的正相关(p<0.01)，与盐度之间显著正相关(p<0.05)，与溶氧之间显著负相关(p<0.05)。线虫类丰度与间隙水温度、盐度、QDΦ、SKΦ以及脱镁叶绿酸质量比之间呈显著正相关(p<0.05)，与叶绿素ɑ质量比之间呈极显著正相关(p<0.01)。桡足类丰度与表中所列环境因子没有显著相关性。缓步类丰度与间隙水温度、MDΦ显著正相关(p<0.05)；涡虫类的丰度与间隙水温度呈极显著的正相关(p<0.01)，与溶氧显著负相关(p<0.05)。

表4 小型底栖动物及各类群的丰度与沉积物环境因子的Pearson相关分析结果

2.3.2 群落结构 Three-way crossed ANOSIM分析显示小型底栖动物类群组成在季节间(R=0.757,p<0.05)、潮区间(R=0.782,p<0.05)和断面间(R=0.488,p<0.05)都具有显著差异。MDS分析(见图5)则显示，小型底栖动物群落在四个季节、三个潮区和两个断面间并非迥然不同，无论是按季节还是按潮区划分，都只表现为一定程度的偏移，断面之间的差异程度更低。SIMPER分析结果显示，在70%的累积贡献度水平，无论季节间还是潮区间小型底栖动物类群组成的差异，都主要是由桡足类、线虫类和缓步类这三个类群引起的，它们在春季和夏季的丰度值都较高，在夏季到达峰值，秋季和冬季则显著下降。从潮区看，桡足类的丰度在中潮带和低潮带较高，远高于高潮带；线虫类丰度却在高潮带和低潮带较高，远高于中潮带；缓步类丰度则从高潮带向低潮带依次降低。断面D1的桡足类丰度略高于断面D2。

RELATE分析结果显示大德记沙滩小型底栖动物群落结构与沉积环境显著相关(R=0.188，p<0.05)。BIOENV分析结果显示，间隙水温度、MDΦ、QDΦ三个环境因子能最好的解释大德记沙滩小型底栖动物群落的时空分布(R=0.204)。

3 讨论

大德记沙滩沉积物类型为砾砂，粗砂含量高，具有较好的渗透性，表层海水和间隙水交换好。表层海水对该沙滩的理化环境影响较大，沉积物间隙水与表层海水的温度、盐度和溶氧的季节变化规律基本一致。随着潮汐的周期性的涌入，表层海水替换沉积物间隙水，而沙滩如同巨大的过滤系统，为其间生活的底栖生物滞留颗粒和溶解性的有机物质[3]。

3.1 小型底栖动物丰度和生物量的季节分布及影响因素

本研究结果显示，大德记沙滩沉积环境的空间分布相对均匀但季节变化分明。季节是影响大德记沙滩小型底栖动物丰度和生物量的主导因素。该沙滩的多个理化因子具有明显的季节波动，与小型底栖动物丰度的季节变化密切相关。

(a. 按季节; b. 按潮区; c. 按断面。a. By season; b. By tidal zone; c. By section.)

大德记沙滩小型底栖动物的丰度和生物量仅在季节之间差异极显著，潮区之间和断面之间的差异均不显著，丰度和生物量在夏季显著高于其他季节。小型底栖动物的丰度与间隙水温度、盐度、叶绿素ɑ质量比和脱镁叶绿酸质量比之间呈显著或极显著正相关，与溶氧之间显著负相关。自然环境中，一个生态系统中的多种环境因子对生物的影响可能会相互抵消或产生协同作用。小型底栖动物的丰度和生物量在夏季明显高于其他季节，可能与适温范围内较高的温度可促进生物的生长、发育和繁殖有关，但更可能是与季节、温度相关的其它各环境因子协同作用造成的。大德记沙滩叶绿素ɑ质量比和脱镁叶绿酸质量比在夏季显著高于其它季节。沉积物中的叶绿素ɑ质量比表征底栖微藻生物量，脱镁叶绿酸质量比则反映了底质中已降解的活性物质或死亡植物的量，其含量高说明植源性有机碎屑含量较高。无论是底栖微藻还是植源性有机碎屑都构成小型底栖动物的重要食物来源。夏季沙滩底栖微藻的初级生产旺盛，生物量高。黄凌风等[28]曾调查了厦门岛东海岸沙滩底栖甲藻的春季特征，发现初春甲藻数量少，而春末夏初数量显著增多。蓝文陆等[29]进一步调查了厦门岛东海岸沙滩底栖甲藻的种类组成及优势种的季节变化，发现甲藻高密度出现在 3～8月份,包括春季和整个夏季，8月份后数量急剧下降，10月份达到最低点，此后数量一直保持在低水平，到翌年的3月数量才开始明显回升。以上两项研究还都发现了在温度较高的月份，沙滩上出现了由高密度底栖硅藻和甲藻引起的着色砂(Colored Sand)现象。此外，夏季大德记沙滩邻近海域浮游植物的生物量也很高，汤荣坤等[30]的研究显示除了赤潮爆发的年份，在正常年份中, 厦门岛周边海域的表、底层水叶绿素ɑ质量比的峰值多出现在夏季。因此，大德记沙滩春末夏初和整个夏季可能都具有较高的底栖微藻的生物量，同时夏季时潮汐也可能带来较多的死亡的浮游植物碎屑，为小型底栖动物提供了丰富的食物来源，促进其丰度和生物量的增长，并在夏季达到峰值。这也从侧面反应了沙滩小型底栖动物在底栖小食物网和海岸带生态系统的矿化功能中的重要作用。海水的溶氧量既受化学过程和生物过程的影响，也受物理过程的影响，其中温度是影响溶氧的重要因素。本研究发现间隙水温度与溶氧之间显著负相关。大德记沙滩夏季溶氧量最低，在3～4 mg/L之间波动，处于低氧状态，对小型底栖动物负面影响较大，使其丰度与溶氧呈显著的负相关。大德记沙滩间隙水盐度在夏季略高，虽然夏季降雨丰富，但是夏季沙滩也遭受太阳曝晒，水分蒸发作用强烈，导致盐度有所升高，但总体上夏季盐度处于正常波动范围，小型底栖动物丰度与其正相关的原因尚待进一步研究和探讨。

3.2 小型底栖动物的群落结构及影响因素

大德记沙滩小型底栖动物的类群组成在季节、潮区和断面间均具有显著差异。沙滩环境与小型底栖动物群落结构显著相关。影响小型底栖动物群落结构的主要环境因子既包括间隙水温度，也包括沉积物粒度参数MDΦ和QDΦ。

间隙水温度对小型底栖动物的影响在本文3.1节已做过分析。夏季较高的温度和丰富的食物条件使小型底栖动物，特别是桡足类、线虫和缓步类这三个主要类群的平均丰度在夏季明显升高，从而使夏季小型底栖动物群落的类群组成明显区别于其他季节。

PCA分析和ANOSIM检验结果显示了大德记沙滩的沉积环境仅在季节间差异显著，在潮区和断面之间差异均不显著，这可能与该沙滩坡度较缓，同季节各潮区之间理化因子差别较小有关，两断面之间的环境差异也不显著，说明该沙滩沉积环境较为均匀。尽管如此，不同潮区各粒度参数仍呈现一定的差别。代表粒度分布集中趋势的MDΦ，从高潮带到低潮带依次降低，D1略低于D2。表示沉积物的分选程度(即颗粒大小的均匀性)的QDΦ在0.53～0.70之间波动，说明该沙滩整体处于分选较好的水平，但其分选系数又具有低潮带最高、中潮带最低的特点，即低潮带的分选程度较差，表现为砂含量减少，砾石及粉砂粘土含量增加。大德记沙滩有机碳质量分数很低，全年均值仅为0.094%，但同样也具有低潮带较低，中潮带略高的特点，这可能与不同潮区沉积物分选程度的差异有关，分选程度较差的低潮带能保留更多的有机质。因此，大德记沙滩的沉积物在潮区间和断面间存在一定的空间分化，粒径的大小与分选程度决定了小型底栖动物可利用的砂间空隙的大小以及可利用的有机碎屑量，为小型底栖动物提供了多样化的微生境，对小型底栖动物群落结构产生了一定的影响，主要表现在不同潮区的类群组成上：最优势的类群桡足类在动能中等、沉积物分选程度较好而有机碳质量分数较低的中潮带平均丰度最高，而线虫分布趋势却与之相反，在高潮带和低潮带平均丰度较高，缓步类平均丰度从高潮带向低潮带依次降低。不同类群在不同潮区的差异性分布造成了小型底栖动物群落的空间异质性。然而值得注意的是，尽管与具有复杂结构的其它海岸带生态系统(如红树林和海草床)相比，沙滩生态系统相对简单，受物理因素如暴露程度和水动力条件的影响较大，小型底栖动物具有随潮区呈水平带状分布的一般规律[3]，但Maria等[31]对沙滩线虫空间分布的研究中，认为沙洲(Sandbar)和潮沟(Runnel)等结构形成的微生境在决定沙滩线虫空间分布的重要性方面不亚于潮区差异，建议在总结小型底栖动物潮区分布模式时应谨慎进行。大德记沙滩的两个断面D1和D2仅MDΦ有微小的差别，但两断面的小型底栖动物群落却具呈现显著差异，表现为桡足类丰度在MDΦ较低的D1高于D2。

虽然间隙水温度、MDΦ、QDΦ三个环境因子的组合能最好的解释大德记沙滩小型底栖动物群落的时空分布，但两者相关系数仅为0.204，因此可能还有其它未测的因素影响着小型底栖动物的群落结构。大德记沙滩位于厦门鼓浪屿，旅游业发达。沙滩上的旅游休闲活动以及管理部门的定期沙滩清理所引起的沉积物改变是另一可能的影响因素。多项研究认为游客所造成的踩踏扰动对小型底栖动物具有一定的影响，如许书会对青岛海水浴场人为干扰的研究[32]、华尔等[33]开展的人为踩踏的野外实验研究、蒲思潮[34]对南麂岛开放区和保护区沙滩的比较研究都认为旅游造成的人为干扰能显著降低沙滩表层沉积物中小型底栖动物的丰度。而Gheskiere等[35]对旅游和非旅游区沙滩的对比研究则发现，旅游沙滩的小型底栖动物不仅具有低密度的特点，而且还出现群落压力高的现象，表现为多样性较低以及线虫群落由一些分类相近的机会种构成。因此沙滩的旅游活动很可能对大德记沙滩小型底栖动物群落产生影响。此外，本研究中优势类群桡足类的丰度与所测表层海水和沉积物的各环境因子均未表现出显著相关性，这可能与上述人类扰动有关，也可能与其它生态因子有关，如生物扰动、摄食和竞争，特别是较高营养级的动物(如仔、稚、幼鱼)对富含不饱和脂肪酸的桡足类进行选择性摄食对其丰度可能产生一定的影响[3, 36]。未来的工作应进一步对这些可能性进行定量调查和探讨。

3.3 与临近海域亚热带沙滩的比较

表5将本研究与中国亚热带沙滩小型底栖动物研究的历史数据进行了比较。尽管这些研究采用的方法有所不同，采样年份也各异，但通过比较仍能看出一般趋势。表中十一个沙滩小型底栖动物的平均丰度为584.6 ind·10 cm-2，丰度最低的是漳州火山岛沙滩，最高的是南麂岛火焜岙沙滩，本研究小型底栖动物的年平均丰度接近亚热带沙滩的平均水平。Kotwicki曾比较了从热带到两极的十三个沙滩的小型底栖动物丰度水平，认为温带小型底栖动物丰度最高(1 300 ind·10 cm-2)[37]。Hua等比较分析了中国18°N～40°N之间沙滩的小型底栖动物丰度，其中包含了厦门和舟山四个亚热带沙滩的数据，得出结论认为中国亚热带沙滩的小型底栖动物丰度低于热带和温带[22]。本文搜集了中国近几年新发表的七个亚热带沙滩的数据资料进行比较，进一步支持了Hua等的研究结论。从小型底栖动物的优势类群来看，这十一个亚热带沙滩相对丰度居前两位的类群基本是线虫和桡足类，在部分沙滩缓步类、涡虫和腹毛类占据了优势地位甚至成为最优势的类群。

4 结语

本文基于对大德记沙滩为期一年的季节性调查采样，研究了小型底栖动物的时空分布及其与沉积环境的关系。结果表明该沙滩小型底栖动物的类群丰富度高，桡足类是最优势的类群，其次是线虫和缓步类；小型底栖动物的年平均丰度接近于中国亚热带沙滩的平均水平。大德记沙滩沉积环境的空间分布相对均匀但季节变化分明；小型底栖动物的丰度、生物量也具有明显的季节变化，夏季显著高于其他季节；小型底栖动物的丰度主要受理化因子季节性波动的影响，并可能被沙滩底栖微藻和邻近海域浮游植物的初级生产水平影响和制约。小型底栖动物的类群组成在季节、潮区和断面间差异均显著，间隙水温度、MDΦ、QDΦ三个环境因子的组合能最好的解释该沙滩小型底栖动物的群落结构但相关性较低，可能存在其他因素，如旅游造成的人为干扰对小型底栖动物的群落结构产生影响，有待进一步开展定量研究。本研究获取的数据可为沙滩的开发利用、污染监测和防治提供科学依据。