龟壳结构的力学性能研究现状及展望1)

靳宏博 张志强 宋 亮†,

∗(河北省科学技术情报研究院，石家庄050021)

†(国家康复辅具研究中心，民政部康复辅具技术与系统重点实验室&北京市老年功能障碍康复辅助技术重点实验室，北京100176)

∗∗(国家康复辅具研究中心秦皇岛研究院，河北秦皇岛066000)

当今世界，随着航空航天、交通运输的飞速发展，航天器、飞机、汽车等运载工具对轻质高强防护结构的需求愈发强烈，以便在发生意外碰撞时更高效地避免自身主体结构、内部设备以及乘员遭受损害。而在自然界中，众多生物为了适应生存环境，经过数千万乃至数亿年的漫长进化和自然选择，均形成了具有卓越性能和令人称奇的安全防护结构。研究这些独特的生物结构和生物材料，可为防护结构的创新设计提供无穷的探索灵感和想象空间[1-2]。在这其中，龟类爬行动物便是其中的典型代表，它们在近两亿年的自然选择过程中大多数都进化出了独特的坚硬甲壳。众所周知，这些外壳均具有比重轻、强度高、韧性好等优点，能够抵御外界的各种静态载荷和冲击载荷(如捕食者的咬合、山间高坠等情况)，从而保护龟类自身不受伤害[3-4]。显然，这类龟壳优异的几何拓扑结构和材料强度分布特征，恰好是航空航天、交通运输等领域内轻质高强防护结构设计所追求的目标，引起了人们极大的研究兴趣。

为此，国内外包括生物学、物理、材料、力学等多个学科领域的研究人员就龟壳的几何形貌、材料组成、力学性能等方面开展了大量研究[4-11]。例如，Gilbert 等[5]从生物进化的角度分析了龟壳几何形貌的演变，指出了龟壳在进化过程中积累的优异形貌特征。Alibardi 等[6]基于生物物理学原理探讨了鳖类动物的软壳在水中的疏水能力和防浸润特性，并阐释了这种流线型外壳所具有的游动优势。针对龟壳的材料组成成分，国内的张远名等[7]、谷翠云[8]通过扫描电子显微镜和能谱仪等设备具体分析了巴西龟龟壳中的材料组分。而在龟壳的力学性能分析方面，徐永东等[9]较早地探讨了龟壳背甲和腹甲的断裂韧性。国外Krauss 等[10]则重点对龟壳甲片之间的三维骨缝结构进行了力学测试，揭示了骨缝结构在降低龟壳整体刚度、增强龟壳韧性方面所起的作用。可以看出，以上这些研究大多是对龟壳宏观层面的分析，相关的力学实验也主要集中于静态或准静态方面。

而近几年来，随着实验测试技术的大幅提升和多学科交叉的深度融合，研究人员在龟壳微尺度观测和结构力学分析[12-18]、高应变率动态分析[19-21]、疲劳和磨损行为测试[22-25]方面又取得了一系列新突破，进一步加深了人们对龟壳防护性能的认识。与此同时，有些研究人员则从三维数值建模仿真[26-30]和复杂骨缝结构力学分析[31-36]两方面探究了龟壳抗冲击防护的结构–力学性能关系，揭示了龟壳优异抗冲击能力背后的力学机理。在此基础上，Achrai等[19]、Chen 等[37]还分别依据龟壳甲片多层材料梯度分布和骨缝结构交错连接的特点设计了相应的抗冲击防护结构，初步实现了仿生应用。

针对上述国内外龟壳研究所取得的诸多成果，本文将重点综述龟壳在宏微观结构观测和力学性能分析方面的研究现状，总结并讨论其具体的仿生应用案例，以期望能为轻质高强防护结构的仿生设计提供新思路。

1 龟壳的宏、微观结构

通常，龟类爬行动物身体背部和腹部均覆有坚硬的外壳，典型外貌如图1 中的中华草龟、北美箱龟、石纹水龟和巴西红耳龟所示。这类外壳是一种多尺度天然生物复合结构，其所具有的优异抗冲击能力通常与其独特的几何宏、微观结构组成密不可分。

图1 四种典型的龟

几何形态上，龟壳由拱起的背甲和扁平的腹甲构成，以脊椎为对称轴左右对称分布，背甲和腹甲通过甲桥相连接，整体呈扁椭圆盒状，如图2 所示。背甲和腹甲均可分为内外层，内层由来源于真皮的骨板构成，外层由来源于表皮的角质盾片构成。而且，背甲和腹甲均由多块不规则形状的盾片、骨板拼合而成，角质盾的界线和骨板的缝线常常相互交错，使得整个龟壳结构更为坚固[10,14,19]。

对于龟壳的每个背甲盾片，表面一般均有很多凸凹不平的楞纹，如图2 所示。其中，每个盾片下缘中心位置都有一疣状突起的粗糙区域，且粗糙中心外周环绕有一层层的辐射状致密圆圈，这些致密圆圈可被用于推算龟类动物的年龄。各个盾片交界处颜色较深，楞纹较粗。另外，每个盾片表面均覆盖有明亮的角质层，厚度约为10∼15µm。研究表明，该角质层可减小龟壳的表面摩擦系数，有助于龟类动物降低在水中游动的阻力，同时也便于从捕食者口中滑脱[4]。

图2 龟壳宏观结构图

微计算机断层扫描(microcomputer comography，micro-CT)结果显示，龟壳背甲整体上可视为三明治夹芯结构，其横断面从上到下分别由坚硬的外侧密质骨、随机分布的柔软纤维质闭孔泡沫和坚硬的内侧密质骨组成，如图3所示[15]。其中，位于中间层的纤维质泡沫孔隙率约为65%，而两侧密质骨层的空隙率仅有7%∼1%。Krauss 等[10]通过龟壳背甲的冲击实验证明，大部分冲击动能能够被纤维质泡沫中间层耗散，仅有很小的冲击力到达内侧密质骨层。显然从该三明治夹芯微观结构可看出，龟壳背甲是典型的安全防护结构，它能够很好地耗散外界施加的机械动能，从而有效保证龟身体内部脏器不受损伤。

在微观层面，从图3 的扫描电子显微镜(scanning electron microscopy，SEM)断面形貌还可看出：纤维质中间层的泡沫孔隙直径在60∼300µm之间，主要由胶原纤维缠绕形成，泡沫孔隙的直径大小由外密质骨侧向内密质骨一侧逐渐变大，呈梯度分布。并且，外侧密质骨层上还分布着许多直径在20∼40µm 的细小孔，内侧密质层则分为相对松散的上密质骨和相对密实的下密质骨。以上这些微观分析表明，纤维质中间层和两侧密质骨层由内到外逐渐紧凑，均呈现梯度结构，这种优化的生物梯度结构显然能够更好地承受外部载荷，有利于保护身体内部组织。另外，这些龟壳背甲上的孔隙还被认为在营养物质运送中能够起到关键作用。

图3 龟壳的Micro-CT 重构模型及其SEM 断面形貌图[15]

图4 龟壳背甲的骨缝结构SEM 图像、三维模型及组织切片[10,15]

针对龟壳甲片之间的连接方式，Krauss 等[10]、Achrai 等[15]均通过CT 扫描技术得到了如图4(a)所示的龟壳背甲骨缝结构。从图4(a)中可以看出，连接每片龟壳的骨缝结构呈锯齿形态，在纤维质中间层和两侧密质骨层部位都犬牙交错地相互咬合在一起。进一步，Krauss 等[10]通过微观组织切片染色分析发现该骨缝结构中间填充有较为柔软的胶原蛋白，两侧则为逐渐变硬的矿化物，胶原蛋白宽度普遍约为50∼80µm，如图4(b)所示。其中，图4(b)上图是龟壳骨缝结构组织切片的100 倍光学显微图像，图4(b)下图则是在400 倍光学显微成像条件下描绘出的骨缝结构胶原蛋白局部细节，图中箭头表示胶原蛋白纤维的排布取向。对此，Zhang等[33]通过建立精细的骨缝结构有限元模型，从数值仿真角度说明胶原蛋白纤维的排布方向有助于改变整体骨缝结构的受力方向并实现能量的快速耗散。总的来说，龟壳骨缝结构这种独特构造使坚硬的龟壳整体“刚中带柔”，有助于龟壳耗散外界的机械动能，很大程度上能够避免龟壳致密的骨层在受到碰撞、咬合等冲击载荷时形成微裂纹，保证龟壳的整体安全。

2 龟壳的力学性能

不同种类龟壳的力学性能一般会有差异。同一种龟类不同位置的甲壳，由于生物材料的复合性和各向异性，其力学性能也有所不同。此外，龟壳的力学性能还依赖于温度、干湿等因素。到目前为止，很多研究人员已经运用实验测试、理论分析和数值仿真等手段对不同种类的龟壳从准静态材料力学行为、整体抗压性能、抗弯曲能力、动态力学行为等多方面地进行了研究。

2.1 准静态材料力学行为

乌龟在水中游走或被大型捕猎者咬合时，其龟壳甲片会受到静态压缩载荷。因此，压缩实验是研究龟壳准静态力学行为的基本手段之一。在这方面，Rhee等[11]、Damiens等[27]均通过压缩实验测试和有限元数值模拟技术对干燥状态下的美洲箱龟甲片进行了分析，得到了如图5 所示的不同压缩速率下龟壳甲片的应力–应变曲线。从图5可看出，各个压缩速率下的曲线均呈三段式，属于典型的三明治夹芯结构准静态压缩行为。图中第一段线弹性区主要由龟壳甲片泡沫中间层各骨小梁在压缩载荷下弯曲引起，第二段平台区对应于骨小梁的屈曲、屈服和断裂，最后一段线性压实区则是由龟壳甲片泡沫中间层中骨小梁泡沫压实造成的。在分析龟壳甲片的整体受压行为基础上，Damiens 等[27]还单独对龟壳致密骨层进行了准静态压缩测试并得到了相应的应力–应变关系。他们发现，龟壳致密骨层在准静态压缩载荷下呈现出近乎标准的线弹性行为，而不像整个甲片受压时经历一段较长的平台区。

图5 不同压缩速率下龟壳背部甲片的实验结果[27]

以上结果表明，龟壳甲片的中间泡沫层有助于额外提高甲片整体的韧性，能够在发生很大压缩变形时也不致产生过高应力，从而缓冲外界咬合、抓握等压缩载荷，保护龟类动物身体内部不受损害。

2.2 龟壳的整体抗压能力

龟壳整体结构的抗压能力至关重要，它直接关系到龟类动物在被捕食者咬合时的生命安全。为分析龟壳整体结构的抗压能力，Magwene 等[17]对整个龟壳进行了平板压缩和尖头压缩实验，以分别模拟龟壳在受到捕食者整体咬合和尖牙侵入时的两种准静态加载情况。通过分析巴西红耳龟、钻纹龟、美国锦龟和卡罗莱纳箱龟四种龟壳实验后的相对位移、失效模式和最大承受载荷，研究人员发现承受同等大小的载荷时小龟壳比大龟壳在失效破坏前更容易发生大变形，这表明龟壳的整体抗压刚度会随着其体积增大而增大。对此，Hu 等[16]通过统计不同种类的龟壳，发现龟壳厚度均与其长度呈正相关，从几何形貌学和弹性薄壳理论两个角度证实了龟壳整体抗压能力与其大小之间的正相关特性。此外，Magwene 等[17]发现龟壳在受到过大的静态压力时，其失效开裂位置往往位于背甲和腹甲连接处的边缘，而非骨缝结构处，说明龟壳骨缝结构能够起到限制裂纹扩展的作用，这也与Stayton[23]的龟壳有限元数值模拟结果相一致。龟壳的这种压力传递机制有利于保证其整体结构的完整性，能够有效降低压缩载荷对内脏器官的威胁。

龟类动物除受捕猎者的静态咬合外，还经常会因捕猎者的瞬态咬合或自身跌落而受到动态冲击载荷。在龟壳的整体动态抗压研究方面，目前关注较少，仅国内研究人员张晨超[13]、Zhang 等[28]从有限元数值模拟角度分析了龟壳的低空跌落撞击情况，发现动态响应集中在距乌龟重要脏器较远的边缘部位，龟壳整体结构能够充分保证乌龟生命的安全。但若要更全面地揭示龟壳整体的动态抗压性能，今后还需进行龟壳的整体冲击压缩和尖头快速侵入等动态实验。

2.3 龟壳的抗弯曲能力

在乌龟漫长的生命过程中，龟壳还常常会受到由捕食者咬合、啄食、抓握等造成的准静态弯曲载荷。因此，分析并评价龟壳甲片的弯曲力学性能也十分关键，许多研究人员对此也已做了大量细致的研究。针对干燥状态美洲箱龟肋骨甲片(不含有骨缝结构)，Rhee等[11]测得其弯曲模量接近7 GPa。随后，Achrai 等[18]综合运用解析和实验两种手段，重点测试并获得了干燥巴西红耳龟甲片的弯曲模量和剪切模量，其值分别约为7 ∼9 GPa 和0.25 GPa。结合电镜观测手段，还揭示了龟壳甲片夹芯结构中各层组织细观结构影响其整体弯曲模量的材料力学机制，并且指出龟壳甲片的剪切行为主要发生于甲片的纤维泡沫中间层。与此同时，他们的实验测试结果还发现湿润条件下龟壳甲片的弯曲刚度和强度与干燥状态相比均呈下降趋势，但失效应变却有所增大。

此外，如前所述，龟壳甲片中的骨缝结构使龟壳整体“刚中带柔”，这种特殊结构的弯曲行为也引起了不少学者的关注。Krauss 等[10]对湿润状态下巴西红耳龟龟壳甲片进行一系列的三点弯曲测试。他们发现，含有骨缝结构的龟壳甲片与其他甲片相比，在高应力加载和低应力加载等不同情况下表现出了很好的自适应性。从载荷传递和力学机制来讲：在小载荷加载情况下，骨缝内犬牙交错的锯齿逐渐相互接触，此时抵抗变形的主要是骨缝间的有机物组织，龟壳表现出较为柔性的一面，龟壳的这种柔性变形常见于乌龟呼吸、吃食和爬行等动作中；而在被其他动物捕食等大载荷加载情况下，甲片骨缝结构内交错的锯齿已相互密实接触，此时骨缝结构内部的骨组织在抵抗变形中发挥主要作用，龟壳表现出较为坚硬的一面。Magwene 等[17]，Achrai 等[18]通过对不同种类含有骨缝结构龟壳甲片的弯曲实验测试，均得到了与Krauss 等[10]相类似的结果。针对骨缝结构的这些优异力学性能，Li 等[31-32]从理论上运用余虚功原理建立了骨缝复合结构的解析模型，分析了复杂界面形状对整体结构刚度、强度、韧性以及载荷传递等方面的影响，从理论角度揭示了骨缝结构的载荷传递机制和力学性能增强作用。

上述弯曲实验和理论分析表明，骨缝这种特殊的三维犬牙交错结构既保证了龟壳具有坚固性的同时还保留了一定的可变形能力，充分体现了龟壳在经过亿万年进化后所积累的优越弯曲力学性能。

2.4 龟壳的动态力学行为

除静态载荷外，龟类动物在其整个生命过程中龟壳常常还会受到动态载荷。根据其生活环境，龟壳的动态载荷通常来自于以下两方面：其一是龟类受到捕食者的突然咬合、啄食等，其二是自身从山崖高处的跌落。显然，龟壳在上述两种高应变率加载情况下的防护作用至关重要，为此不少研究人员也分析了龟壳甲片的动态力学行为。

针对干、湿条件下含有和不含骨缝结构的两类龟壳甲片，Achrai 等[19]较全面地进行了一系列低速(∼3 m/s)冲击测试。他们的实验结果显示，含有骨缝结构的龟壳甲片在冲击过程中能量吸收能力可达不含骨缝结构龟壳甲片的3 倍以上，这与Zhang等[33]针对骨缝结构的数值仿真结果及Malik 等[34]的3D打印骨缝结构实验结果均保持一致。并且，从Achrai 等[19]给出如图6 所示的断裂形貌分析可知：不含骨缝结构龟壳甲片的冲击断口形貌较为平滑，属于脆性断裂；而含有骨缝结构龟壳甲片的冲击断口非常粗糙，具有韧性断裂的特点。这些实验结果表明，龟壳甲片骨缝结构除在静态弯曲时具有柔性变形能力外，还在动态抗冲击防护中能够加大韧性以耗散更多的外界动能，实现能量吸收的增强。

龟壳表面角质层在抗冲击防护中同样起着重要作用。Achrai等[19]的低速冲击实验表明，湿润状态下含有表面角质层的龟壳甲片能量吸收能力比去除角质层的龟壳甲片高出了3 倍以上，即使龟壳表面角质层厚度仅约0.3 mm。究其原因，表面角质层的能量吸收增强机制主要有以下两方面：第一，龟壳角质表层与甲片的密质骨粘贴非常牢固，在冲击过程中角质层与龟壳甲片外密质骨层的剥离和角质层中角蛋白自身断裂都需要耗散大量动能；第二，龟壳角质层能够最大程度保证龟壳甲片受力均匀，阻止冲击裂纹在龟壳甲片中的快速传播，从而使龟壳甲片在整体上耗散更多的能量。

图6 龟壳甲片的冲击断裂形貌SEM 图[19]

通过以上对龟壳甲片抗冲击性能的总结分析，龟壳的骨缝结构和表面角质层均能够很好地提升其能量吸收能力，这种独特的结构为仿生防护结构的设计指明了新的方向。

3 龟壳的仿生设计及应用

龟壳上述特殊的宏微观多功能复合结构和优异的力学性能受到了众多学者和工程人员的关注，吸引他们从结构和材料角度对不同领域内的抗冲击防护装备进行仿生设计和仿生应用。

基于龟壳表面角质层的能量吸收增强机理，Achrai 等[19]将韧性聚合物薄膜涂于玻璃、氧化铝等脆性材料基底之上，首次制备了仿龟壳甲片的抗冲击结构，并通过一系列的冲击测试发现该薄膜–基底结构的韧性涂层达到一定厚度时能量吸收能力确实得到了大幅提高。但是相比天然龟壳，该韧性薄膜–脆性基底复合结构的能量吸收能力仍然处于较低水平，其主要原因在于人工仿生结构缺乏天然龟壳甲片中的柔性过渡层和锚固纤维，导致韧性薄膜与脆性基底之间连接较弱，故而不能够充分分散冲击力。为提高此类仿生结构的界面连接强度，Han 等[38]将钛–铝(Ti–Al)层合结构比拟为龟壳中的表皮角质层，将碳化硅(SiC)纤维增强钛基复合材料比拟为龟壳的外侧密质骨层，通过高温热压烧结工艺获得了一种新型仿生钛基复合防护结构。三点弯曲实验测试表明，该仿生结构很好地结合了金属钛的高韧性和碳化硅纤维增强钛基复合材料的高强度特性，是一种力学性能优异的仿龟壳结构。

受龟壳的三明治泡沫夹芯结构启发，Rhee等[39]则对已经广泛应用于抗冲击防护和能量吸收领域的轻质泡沫铝结构进行了仿生优化改造，制备了两侧密度高、中间密度低的复合式梯度泡沫铝结构，如图7(a)所示。进一步，他们通过准静态压缩、高应变率动态压缩和纳米压痕三种实验测试手段证明了此类仿生梯度泡沫铝复合结构的比吸能远远优于常规泡沫铝结构。类似地，Plessis 等[40]运用micro-CT和3D 打印技术更为精细地制备出了如图7(b)所示仿雕齿兽(一种与龟相似的远古食草动物)甲壳的钛合金泡沫夹芯复合结构，通过一系列压缩实验后得到该仿生泡沫夹芯复合结构具有更强能量吸收能力的结论。而且可以预见，结合CT 扫描、3D打印等新技术，由生物启发设计的泡沫夹芯结构必将能够应用于各种能量吸收领域。

图7 仿龟壳甲片的夹芯结构[39-40]

针对龟壳甲片之间“刚中带柔”的连接方式，研究人员运用柔性纤维将独立的刚性复合材料甲片相缀结并结合鱼鳞结构进行交叉层叠设计，形成了甲片式仿生人体护甲结构。他们的测试表明，虽然这一仿生人体护甲结构中所用的刚性甲片并不具有真实龟壳甲片的夹芯构造，但表现出了较好的抗冲击能力[41]。与针对龟壳连接方式的仿生思路相类似，Connors 等[42]则参考石鳖虫的腰围侧鳞状甲壳结构，仿生设计并采用3D打印方式制造了一种如图8所示的人体膝关节护甲结构。图中显示，当实验者跪于碎玻璃堆上时，这种仿生护甲可以抵御碎玻璃片的侵入，能够很好地保护人体膝关节不受伤害。

综上看出，基于龟壳等获得的各类仿生结构均显示出了很好的防护效果。但也应该看到，由于设计、制造等困难，目前的研究大都只是针对龟壳某一两项独特的构造进行仿生应用，缺乏从精细几何结构、材料拓扑分布等方面多角度地进行综合仿生设计。因此，如何综合考虑龟壳甲片中的多尺度几何构造形式、复合材料梯度分布特点等进行创新设计轻质防护结构，是今后仿生研究的重点。

4 结论

针对龟壳经过长期自然选择进化所拥有比重轻、强度高、韧性好的优异性能，本文综述了国内外在龟壳实验测试和数值模拟分析方面的研究进展，具体包括宏微观结构、整体抗压能力和静动态材料力学行为三方面的研究成果以及相关的仿生应用，并指出了未来需进一步研究的重点。综述结果表明，龟壳的表面角质层、复合夹芯结构以及独特的骨缝结构，均具有优异抗冲击性能和能量吸收增强作用，能够为抗冲击防护结构的仿生设计提供诸多参考。然而，现有研究大都集中于龟壳的宏微观结构分析和准静态力学性能表征方面，缺乏龟壳整体和甲片结构在快速咬合或高速跌落等高应变率冲击载荷下的动态力学实验测试及相关的机理分析。可以预见，随着对龟壳宏微观结构和动态力学性能研究的不断深入，未来必将能够通过材料和结构融合仿生设计出不同的新型轻质高强抗冲击防护结构，并应用于航空航天、交通运输、军事工程等多种领域。