食物和环境丰容对半散放环尾狐猴日行为活动的影响

郑金玲 程 鲲 刘 莹，3 刘 辉 蒲丽君

(1.东北林业大学，哈尔滨，150040；2.深圳野生动物园，深圳，518055；3.河南银基动物王国，郑州，452376)

动物园作为野生动物迁地保护的重要场所，一直致力于动物的饲养繁育和动物福利水平的提高。但动物园圈养条件与野外环境有很大的差异，圈养条件下动物栖居空间受限制、缺乏多样性生境、饲养管理模式单一、外界频繁人为干扰，因而动物只能被动地去适应这些单一、缺少新鲜刺激的环境。如果动物长期处于被动应激状态，会导致内分泌紊乱或其他异常，动物可能出现偏执、狂躁等精神症状，也可能出现刻板行为，长此以往将不利于动物的心理和生理健康[1]。研究表明丰容对于改善圈养动物福利，加强动物自然行为的表达，有着积极的影响[2]。

环境丰容和食物丰容是最主要的丰容类型，主要通过增加环境变化、改善环境质量、丰富食物构成，以促进动物采食的趣味性、提高动物的环境适应力和繁殖成功率等行为能力和生理机能[3]。目前丰容对动物行为影响的研究涉及很多物种，如：川金丝猴(Rhinopithecusroxellana)[4-5]、豹(Pantherapardus)[6]、东北虎(Pantheratigrisaltaica)[7]、赤猴(Erythrocebuspatas)[8]、黑猩猩(Pantroglodytes)[9]、蜂猴(Nycticebusbengalensis)[10]、黑熊(Ursusthibetanus)[11]、大熊猫(Ailuropodamelanoleuca)[12]、小熊猫(Ailurusfulgens)[13]，均发现动物在环境和食物丰容之后增加了活动量，展现出了更多的自然行为，减少了动物的异常及刻板行为。

环尾狐猴(Lemurcatta)隶属于哺乳纲(Mammalia)，灵长目(Primates)，狐猴科(Lemuridae)，其头小、吻长、两眼侧向似狐，因尾部具有11—12个黑白相间圆环而得名，分布于非洲马达加斯加岛南部和西部的干燥森林中，生活在疏林裸岩地带。目前国内对于环尾狐猴的研究主要有饲养繁殖与人工育幼[14-15]、种群发展[16]和散养模式的转变过程[17]，但丰容对环尾狐猴行为影响的量化评价尚未见报道。通过对深圳野生动物园环尾狐猴岛进行食物与环境丰容，本研究分析了食物和环境丰容后环尾狐猴的日行为时间分配及行为节律变化，评估丰容实践的效果，为环尾狐猴的饲养管理提供科学依据，对动物园丰容特别是灵长类丰容技术的探索具有重要的理论和实践意义。

1 研究方法

1.1 研究对象

本论文研究对象为深圳野生动物园环尾狐猴岛半散放的11只环尾狐猴，包括成年猴8只，雌雄各4只，平均年龄4岁；幼崽3只，1只雌性，2只雄性，均为6—7月龄。

环尾狐猴岛上主要分布有高山榕(Ficusaltissima)、榕树(Ficusmicrocarpa)等乔木，地毯草(Axonopuscompressus)、荩草(Arthraxonhispidus)等草本植物，为环尾狐猴提供了良好的生活环境。岛上有1间笼舍，长7 m、宽2.5 m、高3 m，笼舍内圈养的是正在哺乳期的母猴、幼崽及社群中受排挤的环尾狐猴。笼舍外罩钢网，距离房顶约0.7 m。岛上还有4个暖箱，距离地面0.4 m，长1.5 m、宽0.8 m、高1.2 m，箱子里面装有电暖气，天气冷时环尾狐猴可入内取暖。

每天环尾狐猴的饲喂分3个时间段：(1)8：40，主要投喂少量香蕉、苹果；(2)10：40，主要投喂苹果、葡萄、番石榴、大枣、木瓜、黄瓜、西红柿、鹌鹑蛋、胡萝卜、生菜、油麦菜、面包虫；(3)16：40，主要投喂香蕉、苹果、番石榴、大枣、窝窝头。

1.2 丰容物设计

本研究共设计了两类丰容设施。

食物丰容：以环尾狐猴的食物为核心，通过新的方式提供食物或提供新的食物种类。由于环尾狐猴岛上老鼠较多，所以没有埋藏食物，而是用PVC管制作了6个取食器，分别悬挂在狐猴岛不同地点的树上。取食器粗细有两种，在开始的5 d内，只是简单的悬挂取食器，第6天开始在较粗的取食器里放置了麻绳，一层麻绳一层食物地放置在取食器内，以增加狐猴搜寻食物的时间。

环境丰容：环尾狐猴岛上原有的树木可供动物栖息利用，但是太过单一，所以用麻绳和木棍做了1个10 m长的阶梯式绳索，横向挂在两棵树中间；另外，在树和岛上原有的绳子上分别悬挂1个秋千；其他的丰容物还包括：在地面上放置了1个玩具球、在树上悬挂了1个轮胎。在原有取食器基础上做了1个球形取食器，既可以隐藏食物，又可以供环尾狐猴玩耍。

1.3 行为谱

在正式观察之前，通过预观察确定环尾狐猴的行为谱。依据全纪录法观察记录动物所有行为，构建动物的行为谱，现描述如下。

1.3.1 积极行为

玩耍：跳跃、翻越栖架、玩玩具、相互追逐嬉戏等行为。

搜寻食物：在取食器、丰容物或草地上寻找食物。

1.3.2 动态行为

取食：在托盘与取食器内吃食物、吃树叶或草。

攀爬：沿着树木或石头由低处向高处爬行。

梳理：梳理自己的毛发或是舔手臂、尾巴等身体部位。

1.3.3 静态行为

休息：没有任何动作地坐或躺。

睡觉：闭着眼睛一动不动地趴着或是躺着。

环顾：四肢着地或坐在地面、石头、树上四处张望。

1.3.4 社群行为

理毛：动物两两坐在一起互相梳理毛发。

1.3.5 异常行为

动物发生的非自然或不正常的行为，包括行为异常，如用撕咬、厮打等式攻击其他个体，情绪异常，或一动不动地独自坐着凝视一个地方发呆。

1.3.6 其他行为

饮水、排尿、排粪及发声等出现频率不高的行为。

1.4 观察方法

采用焦点动物取样和瞬时扫描取样相结合的方法，每隔10 min扫描1次，在狐猴岛对外展出动物的时间内进行全天观察，从9：00到17：00。通过体型、毛色、性别等特征进行不同个体的识别。

观察时间为2018年10—12月，分为3个阶段，每个阶段10 d。(1)第一阶段：丰容前观察阶段，10月11—20日。(2)第二阶段：食物丰容观察阶段，10月27—31日、11月3—7日。(3)第三阶段：食物叠加环境丰容观察阶段，11月29—30日、12月1—6日、8日、18日。第二和第三阶段中的丰容物放置2—3 d后，待动物对其适应才开始观察记录。

1.5 数据处理与统计分析

将数据录入Excel，统计每个个体每天中的各行为频次，计算环尾狐猴日行为时间分配的百分比，用平均值±标准误表示。使用SigmaPlot 10.0软件，绘制日行为时间分配图和行为节律图。由于睡觉行为时间比例远高于其他行为，行为节律图使用了双坐标，睡觉行为比例参看右侧纵坐标标尺，其他行为比例参看左侧纵坐标标尺。利用SPSS 17.0软件的卡方分析，检验食物和环境丰容前后环尾狐猴的各行为时间比例以及各时间段主要行为时间比例是否存在显著差异。

2 结果

2.1 丰容前后环尾狐猴的日行为时间分配比较

丰容后环尾狐猴的很多行为比例增多(图1)，食物丰容后搜寻行为显著增加，由原来的(0.13±0.05)%增加到(8.01±0.33)%(χ2=428.913，P<0.01)。环境丰容后环尾狐猴的玩耍行为由食物丰容期的(2.28±0.32)%增加到(7.18±0.57)%(χ2=143.445，P<0.01)，攀爬行为由(6.83±0.51)%增加到(12.58±0.38)%(χ2=101.746，P<0.01)，行走由(9.07±0.43)%增加到(11.17±0.42)%(χ2=13.022，P<0.01)。另外三阶段的社群行为也有显著差异，丰容前为(1.73±0.18)%，食物丰容后增加为(3.38±0.22)%(χ2=29.558，P<0.01)，环境丰容后为(2.58±0.22)%(χ2=5.937，P<0.05)。

环尾狐猴的睡觉行为在丰容后显著下降(图1)，丰容前睡觉时间比例为(31.91±0.73)%，第二阶段食物丰容后下降为(25.92±0.55)%(χ2=47.086，P<0.01)，第三阶段叠加环境丰容后减少为(16.40±0.37)%(χ2=146.339，P<0.01)。环尾狐猴的休息行为比例也显著减少，丰容前为(14.1±0.58)%，之后依次下降为(10.71±0.42)%(χ2=28.594，P<0.01)和(8.22±0.37)%(χ2=19.444，P<0.01)；而异常行为丰容前为(0.91±0.14)%，食物丰容后减少为(0.67±0.12)%，环境丰容后降至(0.20±0.06)%(χ2=13.356，P<0.01)。

环尾狐猴的环顾行为、梳理行为和取食行为在丰容前后则没有显著变化。

图1 食物和环境丰容后环尾狐猴的日行为时间分配Fig.1 Time budget of diurnal behavior of ring-tailed lemurs after food and environmental enrichment

2.2 丰容前后环尾狐猴的日行为节律变化

丰容前环尾狐猴睡觉行为高峰出现在午间的11：00—14：00，时间比例占60%以上；在16：00—17：00有1个特别高的取食高峰，时间比例约占40%；休息、环顾、梳理、行走、攀爬行为均在10：00-11：00及14：00—16：00有2个高峰；玩耍行为在14：00—16：00出现的比例较高；全天几乎没有搜寻行为(图2-A)。

而食物丰容后，环尾狐猴在10：00—11：00和16：00—17：00各有1个取食高峰；搜寻行为峰值与取食时间相同；休息行为只在11：00—12：00有1个较高峰值(图2-B)。环境丰容后环尾狐猴13：00—14：00的睡觉行为、10：00—11：00的休息行为比例都非常低；玩耍行为在9：00—11：00和14：00—16：00有2个高峰。食物丰容期环尾狐猴的梳理、环顾和行走、攀爬、搜寻时间比例在12：00—13：00极低，而叠加环境丰容后这些行为比例在11：00—13：00回升，说明行为时间分布更均衡了(图2-C)。

各时间段行为时间比例的差异表明，食物丰容后9：00—16：00、环境丰容后9：00—11：00和12：00—15：00环尾狐猴的睡觉行为显著下降，食物丰容后9：00—11：00、环境丰容后14：00—17：00休息行为显著下降；食物丰容后的9：00—10：00和14：00—16：00时间段取食比例显著增加，搜寻行为在多数时间段都大幅度增加，仅12：00—13：00增加不显著；环境丰容后环尾狐猴的玩耍行为全天各时间段均显著增加，攀爬量在9：00—11：00和12：00—17：00显著增加(表1)。

图2 丰容前后环尾狐猴的日行为节律变化(A：丰容前；B：食物丰容期；C：环境丰容期)Fig.2 Diurnal behavioral rhythm changes of ring-tailed lemurs before and after enrichment(A：before enrichment；B：food enrichment；C：environmental enrichment)

表1 丰容前、食物和环境丰容后各时段环尾狐猴行为时间比例

Tab.1 Behavior percentage of ring-tailed lemurs before and after food enrichment and environmental enrichment

注：BE：丰容前；FE：食物丰容；EE：环境丰容。食物丰容和环境丰容后行为时间比例的差异用*表示：*P<0.05；**P<0.01

Note：BE：Before enrichment.FE：Food enrichment.EE：Environmental enrichment.The behavioral percentage difference after food enrichment and environmental enrichment was showed as *：*P<0.05.**P<0.01

3 讨论

3.1 食物丰容对环尾狐猴行为的影响

本研究食物丰容阶段在狐猴岛放置了取食器，食物放在取食器内，增加了动物取食的难度，延长了取食时间，动物不再依靠于饲养员的简单投喂而需要自己去搜寻并取食，对动物的搜寻与取食行为都有较大的影响。食物丰容后取食行为比例没有显著增加，但在全天的分布更加均衡了。食物丰容后搜寻行为呈极显著性增加，除中午睡觉高峰外，全天皆有较高的搜寻行为，且搜寻行为高峰与取食行为时间高峰一致。以往研究表明食物丰容后红斑羚(Naemorhedusbaileyi)[18]的搜寻行为显著增加。搜寻食物是野外动物觅食过程中不可缺少的部分，这说明食物丰容阶段促进了环尾狐猴表达更多的自然行为，达到了取食器使用的预期目标。

食物丰容通过延长动物取食过程，降低了环尾狐猴的睡觉、休息等静态行为。食物丰容后上午和下午的睡觉行为均显著减少，休息行为在全天的波动变得平稳。主要是因为改变了喂食方式，动物由饲养员简单投喂改为自己寻找食物，所以休息行为没有明显高峰。减少动物的静态行为也能提高游客观赏质量，游客更喜欢动物展示其活跃的行为[19]。

3.2 环境丰容对环尾狐猴行为的影响

由于随着年龄的增长，动物的休息等静态行为会增多，动态与积极行为会减少，而动态与积极行为是动物的自然行为，是表现生命活力的行为。环境丰容后环尾狐猴的玩耍、攀爬、行走等行为显著增加，休息和睡觉行为显著降低。由此可见环境丰容能够明显地改善环尾狐猴的行为，使其减少静态行为，促进并展示出了更多的积极行为。这是因为放置了环境丰容物后，环尾狐猴有了新的乐趣，变得较为活跃，而且更为喜欢攀爬类的丰容物如攀爬的绳索、悬挂的轮胎等，这是与其生活习性相适应。此前已有研究表明，丰容能够减少动物的静止行为[20]，也有研究发现进行环境丰容后，亚洲象的玩耍行为明显增加，异常行为减少[21]；金钱豹的休息时间明显减少，攀爬、跳跃等自然行为有所增加[6]，说明环境丰容对动物的行为具有积极的影响。

放置绳索、秋千后环尾狐猴的攀爬行为在大多数时段显著增加，另外一个主要原因是由于在这些丰容物上放置了取食器，动物为了寻找食物，攀爬行为就增多了，因此食物和环境丰富物的有机结合，能够诱导动物更好地利用丰容物，也能产生更多的自然行为，这对改善圈养条件下环尾狐猴的饲养现状有着积极的意义。

3.3 丰容管理建议

在对动物进行食物丰容时，应根据实际情况进行变化，依据不同动物的生活习性采用不同的食物丰容形式。环尾狐猴岛上有很多老鼠，所以不能进行食物埋藏，只是增加了取食器。在丰容过程中，为避免动物熟悉取食器的位置以及投食时间，建议不定期地改变丰容方式，包括食物的种类、投放方式以及时间。除此之外，应及时清理取食器，避免滋生过多的细菌对动物产生不必要的影响，同时也应对设施的安全性进行定期评估和维护，防止设施损坏对动物造成伤害。在丰容过程中应注意观察，如果动物表现出受惊和停止进食等异常行为时，应及时改变取食器的类型，按照预案终止丰容项目或替换丰容物。

在对动物进行环境丰容时，应最大程度上减少对动物的干扰，丰容物应在非动物展出或活动时间放置。丰容物应当在一段时间后进行改变，让动物持续增加探究精神。如果一成不变，只会造成动物对丰容物和环境的厌倦，从而使刻板等行为增加。在丰容过程中也应对设施的安全性进行定期评估和维护，防止设施损坏对动物造成伤害。在未来的丰容工作中，还需要根据丰容结果和个体行为特性不断地调整丰容方案，以最大限度满足每个个体对环境、兴趣的需求，有效提高动物福利。