中国叶蝉寄生蜂的研究进展

苑晓伟，袁周伟，谭 超，宋月华

(贵州师范大学 喀斯特研究院/国家喀斯特石漠化防治工程技术研究中心，贵州 贵阳 550001)

叶蝉隶属半翅目(Hemiptera)头喙亚目(Auchenorrhyncha)角蝉总科(Membracoidea)叶蝉科(Cicadelloidea)，是昆虫纲较大的类群之一，全世界已知20 000多种，中国约有2 000种。叶蝉科昆虫为植食性昆虫，种类多，发生量大，是很多经济植物的重要害虫。叶蝉可传播植物病毒病，给农业生产造成巨大损失。叶蝉还严重危害城市绿地，使其美化净化环境和调节小气候功能受损。叶蝉的早期防治以化学防治为主，但化学农药滥用导致严重农药残留，影响作物品质，危害人体健康，还会使农业害虫产生抗药性，影响寄生蜂和蜘蛛等害虫天敌的生存[4-5]。因此，研究叶蝉绿色防治，提高农田生物多样性，对持续控制农业害虫特别是叶蝉类害虫具有重要意义。

寄生蜂属于膜翅目(Hymenoptera)昆虫，其种类和数量极多，已报道的超过12万种，估计全世界可达50万种。寄生蜂可寄生害虫的某一虫态或几个虫态，寄主范围广，因此是农业害虫的重要天敌。利用寄生蜂特别是卵寄生蜂防治叶蝉效果较好，对生态恢复具有重要意义。长期以来，对叶蝉天敌的开发利用主要侧重于蜘蛛等捕食性天敌的研究，对微小寄生蜂资源的关注度较低。目前，寄生蜂寄主的研究主要以鳞翅目和双翅目昆虫为对象[6-7]，对其他科目寄主昆虫的研究相对较少。天敌资源调查与研究是进行害虫防治的基础。为寄生蜂资源的开发利用及同类研究奠定理论基础与提供借鉴参考，从叶蝉寄生蜂的多样性、分子鉴定、遗传多样性和多样性的影响因素等方面对中国叶蝉寄生蜂的研究进展进行了概述，并对今后的研究方向进行了展望。

1 叶蝉寄生蜂的多样性

开发利用寄生蜂资源用于防治叶蝉类害虫，首先需要对一定区域内叶蝉及其寄生蜂资源进行野外调查，探明该区域内叶蝉及其寄生蜂的种类，明确两者间相互关系，寻找具有生物防治潜力的寄生蜂种类，为进一步开发叶蝉类害虫的寄生蜂天敌资源提供数据支撑与理论依据。目前，已有不少学者从不同生态系统、不同分类群及不同采集方式等方面对叶蝉及其寄生蜂进行物种多样性调查及寄生关系研究[8-25](表1)，结果表明，农田、果园和茶园等区域的广布种害虫主要有大青叶蝉、黑尾叶蝉和小贯小绿叶蝉(据最新研究报道订正“假眼小绿叶蝉”为小贯小绿叶蝉[26])，赤眼蜂科(Trichogrammatidae)和缨小蜂科(Mymaridae)等对叶蝉种群数量具有明显防控作用。

表1 农田、果园和茶园等区域叶蝉寄生蜂的资源调查Table 1 Resources of parasitic wasps and leafhoppers in field，orchard and tea garden in part regions of China

赤眼蜂科和缨小蜂科作为生物防治叶蝉潜力较大的2个类群，多年来对其研究报道较多。尤其是赤眼蜂科，不仅对叶蝉控害作用明显，对松毛虫、稻螟等农业害虫的防治效果也十分显著。因此，国内外对赤眼蜂科研究较为广泛和深入。缨小蜂科的研究相对较少，对其资源调查、昆虫区系研究极少。近年来研究发现，缨小蜂科对叶蝉防控潜力巨大。以小贯小绿叶蝉为例，韩善捷等[27]研究发现，浙苏皖茶区叶蝉虫口高峰期缨小蜂寄生率高达50%～75%，表明其对小贯小绿叶蝉具有重要控制作用。金香香等[28]对中国缨小蜂进行资源调查、系统发育研究及生物多样性编目，有助于对缨小蜂昆虫区系进行初步分析，对寄生蜂资源的开发与利用和叶蝉害虫的综合防治具有基础性意义。

国内学者对叶蝉寄生蜂多样性研究大多仅停留在科级水平[9,13,16-17,24]，对种级水平寄生关系研究极为欠缺，对二者生物学、生态学特性的研究也有待深入。中国有分布的2 000多种叶蝉，除目前研究较为深入的小贯小绿叶蝉等少数种外，其他种叶蝉及其天敌寄生蜂研究几乎是空白[14-15,19-20,23]，对叶蝉寄生蜂资源的进一步开发利用提出了严峻的挑战。

2 叶蝉寄生蜂的分子鉴定与遗传多样性

2.1 分子鉴定

叶蝉及寄生蜂的种类繁多，大多体型极其微小，外部形态千差万别，分类阶元复杂，给分类学研究带来了巨大的挑战。许多前人描述的属、种并不全面，模式标本有缺失，给后人的分类研究工作造成很大困难，国内早期对叶蝉寄生蜂研究也出现一些谬误。如，对叶蝉及其寄生蜂科属名定错[14-15,19-20,23]或寄生关系弄错[29]等。因此，叶蝉寄生蜂分类急需有效快速准确的鉴定方法。

昆虫DNA条形码是利用线粒体基因序列差异鉴定物种的一种新技术，近年来，在昆虫系统发育及遗传进化研究中应用十分广泛[30]。目前，大多使用线粒体基因作为标准基因来编码昆虫[31]，这是因为线粒体基因具有遗传结构简单、母系遗传、进化速率快、基因排列非常紧凑和易于分离提纯等优点[32-34]。赤眼蜂的生防潜力研究开展较早，研究也较为深入。相对而言，利用缨小蜂防治叶蝉的研究十分匮乏。截至2018年10月，Gen Bank数据库中收录2种缨小蜂线粒体基因组序列(Gonatocerussp. 登录号 MF776883和Telenomussp. 登录号MF776884)，叶蝉线粒体基因序列48种，还包括一些基因片段测序。因此，迫切需要加强对叶蝉寄生蜂线粒体基因的测序工作，以丰富和完善叶蝉寄生蜂线粒体基因库。但近年来研究发现，线粒体基因组中存在父系渗漏(Patemal Leakage)[35-36]以及基因组重组等现象[37-38]，应加强对线粒体基因作为分子标记可行性分析的进一步深入研究。

2.2 遗传多样性

随着分子生物学的不断发展，在生物分子鉴定、遗传进化和系统学等方面的研究已取得长足进步。人们更加关注生物分子水平上的基因多样性以及由此导致的形态遗传性状多样性和适应性性状多样性。与物种多样性一样，进化多样性同样是宝贵的自然遗产，具有重要的保护价值。FAITH[39]首先提出并定义系统发育多样性指数，用以分析某一地区生物系统进化的多样性。通过DNA序列差异构建的系统发育树可以用于探讨圆痕叶蝉亚科的亲缘关系[40]，也可以用分支长度及比例表示中国圆痕叶蝉亚科系统进化特征的多样性。

近年来，由于PCR(快速聚合酶链式反应)技术的快速发展以及基因测序成本的降低，昆虫基因标记已被广泛应用于昆虫系统发育多样性研究。孟泽洪等[41-44]对叶蝉寄生蜂不同属种进行线粒体基因测序，并对其亲缘关系、系统学以及地理种群遗传多样性等进行研究探讨。生物多样性是区域内物种与环境在漫长时期内相互作用的结果，由于在各地区内进化历史不同，每个生物区系都有其进化的独特性[39]。传统生物多样性研究常把一个地区的物种多样性作为重要参考指标[45]，但物种多样性无法表达物种系统发育地位差异[46]。物种多样性与系统发育多样性虽存在正相关关系[47]，但物种系统发育关系会影响二者之间的相关程度[48]。金倩等[49]研究发现，由于江孜地区样本中物种亲缘关系较近，导致其物种多样性高于林芝，系统发育多样性却低于林芝。因此，从进化的角度探讨生物多样性对于认识生物多样性、开展区域生物多样性的评估与保护具有非常重要的科学价值和现实意义。

3 叶蝉寄生蜂多样性的影响因素

3.1 气候

叶蝉为植食性昆虫，其分布和生物多样性受寄主植物的制约，而植物的分布规律则受光照、温度、热量和降水等条件的影响，其物种密度在中国由南向北呈递减趋势，物种丰富度的递减趋势并不明显[50]。单一气候因子对植物物种多样性影响具有显著效应，单一气候因子中水分因子对植物物种多样性影响最大，温度与降水的综合影响力最强。随着温度升高，单一气候因子影响力与温度呈负相关，与降水呈正相关，其他因子可能减弱降水对多样性的影响[51]。在高山高原地区，地形差异导致地面接收太阳辐射量不同，叶蝉寄生蜂多样性也会相应产生变化。曹凤麟等[52]对太白山不同林带叶蝉采样调查发现，叶蝉分布受坡向和植被影响较大。

气候因素本身也会对叶蝉寄生蜂生存和生殖行为产生影响。光周期缩短会使寄生蜂个体发育延迟，达到与叶蝉生活史同步，有助于控制叶蝉种群密度[53]。温度变化及变化幅度使寄生蜂生殖行为发生变化，高温使雄性寄生蜂生育率降低，且子代性别具有较强雄性偏倚[54]。水平衡和相对湿度变化也影响寄生蜂寿命、存活率与寄生率，不同种类和性别寄生蜂对湿度的偏好不同，这种对环境的适应行为促使不同种类寄生蜂占据不同生态位，有助于增加寄生蜂物种多样性[55]。

3.2 农田景观格局

现阶段国内外农田作物类型大多为单一型，在方便管理的同时也带来了植食性害虫暴发、物种流失等一系列问题。探讨农田景观中生物多样性对田间害虫及其天敌昆虫之间作用机制正成为国内外生物防治的主要方法之一。曹文秋等[25]研究发现，在葡萄种植密度大的简单农田景观中，叶蝉科标本采集数量最多，缨小蜂科标本采集数量相对较少；在复杂农田景观中采集寄生蜂样本量高，叶蝉科标本量较少。这是由于生境复杂的农田为寄生蜂在喷洒农药时提供了避难场所、优越的栖息环境与过冬环境以及替代寄主，因此寄生蜂种类多，发生量大，从而对叶蝉种群起到一定限制作用[56]。同时，在植被丰富的农田景观中，叶蝉其他天敌如蜘蛛等丰富度也很高，从而避免叶蝉爆发成灾。多数寄生蜂可通过取食寄主以外的食物补充营养以延长寿命，促进生殖系统发育达到性成熟[57]。在水分缺失的环境中寄生蜂可通过补充营养物质正常生长发育[55]。间作轮作多种作物[20]、种植诱集作物[58]以及田间隔断[25]等非作物生境都会对农田的生态系统产生重要影响，进而影响叶蝉寄生蜂的多样性。

3.3 农田管理措施

不同管理措施下，叶蝉寄生蜂发生动态不同，修剪植物枝条与施用化学农药对叶蝉寄生蜂发生动态的影响较大。修剪植物枝条会影响叶蝉卵着生率，进而影响叶蝉寄生蜂种群密度，导致叶蝉寄生蜂种类及发生量产生波动[59]。除草剂和杀虫剂等化学农药的广泛应用，一方面破坏农田生态系统稳定性，削弱非作物生境对寄生蜂的庇护作用，另一方面也无差别地杀死寄生蜂等天敌，削弱天敌的控害作用。在喷洒农药较少，生态环境良好的地区，寄生蜂均匀度、丰富度以及多样性均很高[60]。不同种类及浓度农药对寄生蜂羽化影响也不尽相同。化学农药还可导致寄生蜂过寄生率的增加[61]。

4 小结与展望

我国疆域辽阔，东西横跨62个经度，南北纵跨49个纬度，地理环境差异大，气候类型复杂多变，昆虫资源极其丰富。叶蝉作为植食性昆虫最大类群之一，在中国仍有大量未知物种有待人们去发现。中国叶蝉寄生性天敌——寄生蜂已知种类和实有种类也存在较大差距，资源发掘工作尚需加强。一定区域内如新疆等寄生蜂资源大多从国外或区域外引入，对区域内本地的寄生蜂资源调查与开发不足。单一种类的寄生蜂大多寄生叶蝉某一种虫态，对叶蝉种群密度防控作用有限。近年来“寄生蜂组合生防技术”已经证明对小菜蛾、粉虱、蔗螟和蝽象等害虫控制作用显著[62]，但对叶蝉科害虫防控作用研究较少见。如何合理综合开发利用寄生蜂资源防控叶蝉科害虫也应是寄生蜂物种多样性研究的重点之一。

国内对叶蝉及其寄生蜂的生物多样性研究内容主要集中在对物种丰富度调查，以线粒体DNA为分子标记的测序技术的发展，为叶蝉寄生蜂生物多样性研究提供了新的方向。目前，系统发育多样性研究尚处于起步状态，亟待完善。叶蝉及寄生蜂物种基因测序等基础性研究仍有待深入开展。其次，在物种多样性和系统发育多样性的联合分析中，如何选择合适的物种多样性指数与系统发育多样性指数构建可以相互转换的线性回归模型，如何看待不同系统发育多样性指数之间的差异，如何验证不同系统发育多样性测度方法的可靠性，都是未来研究中需要解决的问题。

工业文明的迅速发展，导致农田景观格局剧变，原本的生态环境遭到严重破坏，对叶蝉寄生蜂生物多样性及昆虫区系影响深远。全球气候变暖使原低纬度低海拔的物种分布区不断向高纬度高海拔区域扩展[55]，由气候变化及其所带来的物种入侵将导致原本的高山高原地区生物多样性发生怎样的变化，叶蝉及其寄生蜂分布区的变化会对农业发展造成怎样的影响，这些问题都亟待进一步深入研究。因此，对叶蝉寄生蜂生物多样性及影响因素研究还应在分布区变化、物种多样性及系统发育多样性的资源调查、不同农田景观下叶蝉寄生蜂种群消长动态、寻求新的寄主和生物农药开发等方面开展研究。