蜜蜂视觉世界初探

2020-03-05柯清洋胡福良

蜜蜂杂志 2020年8期

柯清洋，胡福良

（1.浙江大学生物医学工程与仪器科学学院检测技术与仪器1702班，浙江杭州310058；2.浙江大学动物科学学院，浙江杭州310058）

视觉是动物感知世界的重要途径。蜜蜂具有非常发达的视觉系统，其视觉神经占据了整个神经系统的近2/3，眼睛消耗的能量占头部所有器官消耗能量的60%以上[1]。蜜蜂可以从外界获取视觉信息，但获取到的信息与人类和其他高等动物不尽相同，相较而言蜜蜂获取的视觉信息更为简单。蜜蜂有3种颜色的光感受器，只能辨别绿、蓝、紫3种颜色，能够获得图片信息也很有限，只能提取出较为简单的特征，例如图像的实心与空心、对称性等。令人惊讶的是虽然获取的信息非常有限，蜜蜂却能利用获取到的图像形成完整的导航地图。

作为简单却拥有学习、记忆和认知等高级行为和神奇视觉的昆虫，蜜蜂吸引着人们对其视觉系统进行不断研究。人类社会科技的迅速发展也为蜜蜂视觉的研究提供了助力。1957年人们从蜜蜂头部提取出了视黄醇[2]，对蜜蜂的实验研究在此之前已经展开。数十年过去，对于蜜蜂的研究却仍未停止，根据其视觉原理仿生的成果也促进了现代社会的进步。本文将对蜜蜂的视觉系统进行简要综述。

1 蜜蜂的视觉系统的构成和机理

1.1 视觉系统的构成

蜜蜂的眼睛由1对复眼和3只单眼组成，其中单眼仅用于感受光强，复眼是蜜蜂视觉的主要器官，包含了数千只小眼，具体数目与级型有关，其中工蜂5 000～6 000只，蜂王约4 000只，雄蜂约1万只。小眼排列形成巨大的球面复眼，接受来自不同方向的光点刺激。

蜜蜂的复眼能达到的视觉距离为0.5～0.6 m，可以捕捉静止和运动的图像，不仅具有识别偏振光和辨别颜色的功能，还使得蜜蜂可以靠光流控制飞行速度、高度和测距，并具备复杂的视觉关联性学习与记忆能力。此外蜜蜂复眼背部还有一个特化区用以检测偏振光，由此辨别方向、确定位置。

蜜蜂的大脑处理来自外界的视觉信息时需要一系列的神经结构：视网膜、视叶、侧前脑、中心复合体和蘑菇体，对信息进行处理和加工。控制复眼的视叶和控制单眼的单眼神经束组成了蜜蜂的视觉神经。大多数解剖学认为视叶中的3个神经组织——层状体、髓质和小叶可以接受复眼所感受的光输入的信息。蘑菇体是一个涉及记忆和学习的区域。作为常见于昆虫和其他节肢动物等的大脑中的一种结构，在嗅觉学习和记忆中起到了重要的作用[2]（图1）。

图1.蘑菇体(MBs)的中蕈体冠(MCA)和侧蕈体冠(LCA)的嗅觉和视觉神经结构[3]，内部分布着密集排列的内源神经细胞(Kenyon cell，kc)

1.2 视觉信息的接收和传递

蜜蜂的小眼由角膜、晶锥、视网膜细胞和周围的色素细胞组成。在这里进行了视觉信息的接收。视网膜作为视觉通路的起始神经元，将光能转化为神经信号，再传递给视叶的各级神经。蜜蜂的视网膜细胞只对紫外、蓝、绿3色敏感。

视叶起源于幼虫早期脑内的2个视原基，是昆虫视觉的神经中心、传递和处理视觉信息的主要神经构造。视叶从外到内包括了视神经节层、视髓质层和视小叶3个连续的神经纤维网[8]。

在视神经节层中，穿过基膜进入视神经节层的视网膜细胞末端轴突与第一级中间神经元形成突触[5]。小眼中的2个蓝光型细胞和4个绿光型细胞发出的6条短视纤维，另外的3个细胞发出的3条视神经称为长视纤维。视髓质层呈耳状，来自视网膜的长视纤维与来自视神经节层的单极细胞轴突一起通过外部视交叉，发生视网膜拓扑结构的逆转之后，将视觉信息全部传入了视髓质层[6]。

在视髓质层对视觉信息进行必要的处理，处理方式由外向内逐渐复杂化。外层视髓质传递运动、光流等信息，调控蜜蜂的运动；内层视髓质将视觉信息传达至蘑菇体，同时也传递了运动信息。跨髓神经元(transmedullary neuron,TM)是一种横穿视髓质的神经元，来自视神经节层的初始视觉信号经过TM的处理后将传递给视髓质层、视小叶和前视结节内的其他神经元[7]。视觉信息中的不同物理特征被初步分离，经过不同的神经束传送至蘑菇体或后前脑的特定区域。视髓质层与蕈体冠通过前上视束和前下视束连接，除蕈体冠之外的中间前脑其他区域也接受了来自视髓质的投射。

大部分的视髓质层的神经通过内部视交叉再次发生拓扑结构的逆转，之后进入视小叶[6]。在这里，视觉信息将被进一步处理，并传递至不同的特定区域。前上视束和视小叶视束连接了视小叶和蕈体冠。在内层视小叶中存在着2种蘑菇体投射神经元，这2种神经元均对色彩敏感。相对的，外层视小叶对应的投射神经则基本与运动信息有关而与颜色无关，参与形成运动输出。进入蘑菇体中的视觉信息将与其他形式的信息进行整合处理，由蘑菇体的作用可推知它们进而可能参与了相关的学习和记忆等复杂行为。

前视结节发出的信息被继续传递到达高级前脑中枢，在这里的传递与包括蘑菇体、中心复合体和侧前脑在内的高级脑中枢有关。但目前有关传递过程的研究仍较少。

2 蜜蜂的视觉认知能力

蜜蜂的视角很大，但视觉距离仅为0.5～0.6 m，视觉敏锐度仅为4°[19]。实验表明蜜蜂的闪光融合频率为200 Hz左右，远高于人的闪光融合频率（约16 Hz）[20]。认知能力曾被认为只在脊椎动物中存在，但研究表明蜜蜂可通过处理和学习外界的视觉信息从而实现对环境的适应。蜜蜂具有很强的认知能力，例如将视觉对象进行匹配、分类和关联分组，学习“相同”和“不同”的概念蜜蜂可以根据认知形成“相同”和“不同”的概念，它们可以解决“延迟匹配样本”任务，对匹配的刺激作出响应，也可以解决“延迟非匹配样本”任务，对不同的刺激作出响应。根据实验结果，蜜蜂不仅可以学习特定的对象及其物理参数，还可以掌握抽象的相互关系，例如相同性和差异性[16]。

2.1 蜜蜂对颜色的认知

2.1.1 蜜蜂基本的颜色认知

蜜蜂是第一种被证实具有色觉的非人类动物[9]。1882年，Lubbock发现觅食的蜜蜂在获得蜂蜜奖励时将会重复访问彩色卡片[10]。1914年Von Frisch首次通过奖励蔗糖溶液训练蜜蜂认知有色卡片。Lotmar[11]和Mazokhin-Porshnyakov[12]后来的延伸实验也证实了Von Frisch实验中的蜜蜂做出的选择由外界刺激的色彩导向而非亮度。Daumer通过实验得出了蜜蜂具有三色色觉的结论，同时表明蜜蜂感知到蜜蜂角度主观的紫色，这是由于受到可见光谱的短波段和长波段光的联合刺激而产生的。

蜜蜂三色性的假说后来被细胞内的记录所证实。蜜蜂具有3种类型的视锥细胞，其中的光感受器分别在光谱的紫外、蓝色和绿色部分达到感光的峰值，且峰值敏感度都在Daumer的色彩混合实验所确定的光谱原色的波长范围内。在蜜蜂的情形下，3种光感受器都参与了蜜蜂的色彩视觉，视网膜光谱单位的数量与色彩视觉的维数相对应。而这种关系在动物的视觉中并不总是成立。总体而言，直至20世纪70年代进行的工作都为研究蜜蜂的色彩视觉提供了重要的信息，尽管已经进化成无脊椎动物并且视觉范围向较短波长偏移，蜜蜂与人类和灵长类动物的彩色视觉还是具有基本的相似性。

蜜蜂的色彩识别过程分为4个功能阶段。2种不同的刺激形成受体信号，然后对感光信号进行消色差或半色差编码。使用特定的算法计算这一信号差，对2组信号进行比较和评估。最后的评估行为反应概率仅取决于第三阶段得到的结果ΔS。心理物理学研究采用了几种概念方法来研究蜜蜂进行色彩辨别的编码原理，从而形成了许多颜色视觉模型。

表1蜜蜂的几种颜色辨别模型[17]

2.1.2 蜜蜂对形状和颜色的综合识别

通过测试自由飞行的蜜蜂对静止目标形状和颜色的识别能力[16]，研究人员发现，当颜色相同时，蜜蜂可以分辨出几何形状，图形的相似程度越高，识别能力越低；而在保持恒定平均亮度的图形分辨中，蜜蜂对环境的宽度与尺寸变化并不敏感。在几何参数和颜色参数有机结合的情况下，颜色因素会抑制蜜蜂对几何形状的识别，而在识别中起主要作用。

为了探索蜜蜂在短距离目标检测中的高对比度敏感性，Niggebrügge和Hempel de Ibarra用2种有色角度为30°的彩色圆盘在2种不同的灰色背景上对蜜蜂进行了测试。随着色差的提高，蜜蜂的检测性能也提高了，但由于存在高对比度而限制了这一提升。同时，蜜蜂虽然可以检测到具有很高对比度的消色差圆盘，但与绝大多数其他刺激相比，检测性能较差。实验的2项结果也证实了蜜蜂的视觉识别是由彩色视觉系统主导的[17]。

2.1.3 蜜蜂的交叉知觉模式

人类可以由气味或声音触发对过去与之相关的事件的回忆。而根据研究，蜜蜂也可以通过训练获得遇到特定气味时回忆特定颜色的能力[18]。通过较短时间的训练，蜜蜂可以获得由芒果气味选择黄色，由柠檬气味选择蓝色，或反过来选择另一种颜色的能力。蜜蜂的这种行为涉及将记忆中的反馈和感官获得的不同形式的信号刺激组合在一起的过程，在接受组合中一个元素的刺激时就可以回忆起另一个元素。

在自然界中，花朵的气味和外观通常是被同时搜寻的。这是视觉和嗅觉的交叉感知。对于觅食的蜜蜂来说，交叉直觉联想回忆可以帮助它们寻找食物来源。例如，搜寻薰衣草的气味可以带来对紫色花朵的寻找。由此可以推测，当新手觅食者从其他跳舞的蜜蜂那里获得花蜜样本时，或许会刺激这些新手觅食者“回忆”起来源花朵的其他属性，例如颜色、形状和质地等，如果这些觅食者曾经去过花朵所在的花田，甚至可能回想起通往花田的路。

当一个物体单独出现时，同时经历物体的颜色和气味的蜜蜂是否能回忆起另一个物体的属性，这种能力仍有待观察。

2.2 蜜蜂对数字的认知

基于早前“蜜蜂能够学习‘相同’的抽象概念”的观点，研究者使用y迷宫和延迟匹配样本（DMTS）范例，训练蜜蜂区分由2个和3个元素组成的数组[21]。在控制了一些因素之后，研究者发现，蜜蜂使用每种模式种元素的数量作为做决定的依据。在实验中使用y迷宫，蜜蜂不仅可以区分包含2个和3个元素的模式，而且可将其作为先验知识区分数量3和4的元素，而无需进行其他训练。但是仅仅接受过2对3训练的蜜蜂无法区分更大的数字，例如4对5，4对6或5对6。实验结果表明，蜜蜂可以使用视觉模式中的元素数目以选择一种刺激与DMTS范例中的样本刺激相匹配，蜜蜂具有一定的数字能力。