新疆塔里木盆地叶城沙蜥的两性异形

曹立知 周天海 李 俊 牛忠泽 柴永斌 杨维康 徐 峰*

(1.中国科学院新疆生态与地理研究所，中科院干旱区生物地理与生物资源重点实验室，乌鲁木齐，830011；2.中国科学考察志愿者联盟，北京，100062；3.中国人民大学附属中学，北京，100080；4.北京市第八中学，北京，100033；5.新疆大学生命科学与技术学院，乌鲁木齐，830000)

许多动物的雌性和雄性在身体的大小、体色以及局部形态特征之间有差异，这种现象被称为动物的两性异形(sexual dimorphism)，两性异形中最普遍的差异是个体大小和局部形态特征之间的差异[1-3]。在哺乳动物和鸟类中，通常雄性会比雌性大，仅在猛禽中表现为雌性大于雄性；而在两栖动物中通常雌性比雄性大；但是在爬行动物中哪种性别的个体更大没有统一的规律，有些物种表现为雌性大于雄性，有些物种则表现为雄性大于雌性，还有一些物种雌、雄两性大小没有差异，因此爬行动物的两性异形一直受到人们关注，爬行动物的两性异形规律也需要通过在更多物种中开展研究来揭示[4]。

叶城沙蜥(Phrynocephalusaxillaris)是我国特有沙蜥属物种，它主要分布在新疆天山以南的塔里木盆地、哈密、吐鲁番以及甘肃的河西走廊等广大区域。它们栖息在戈壁、荒漠或沙漠地带，主要以蚂蚁和其他昆虫为食[5]。叶城沙蜥的相关研究非常有限，除了分类和分布区域调查外，仅见其线粒体DNA基因序列变异与遗传分化的相关研究[6-7]，关于叶城沙蜥两性异形的研究尚未见报道。鉴于此，本文通过测量叶城沙蜥的形态学特征，研究叶城沙蜥的两性异形模式，同时也为进一步探讨叶城沙蜥的两性异形产生机制提供更多基础资料。

1 材料与方法

1.1 实验材料

2019年4—5月在新疆且末县共采集叶城沙蜥62只，其中成年雌性个体27只，雄性个体35只，用数显游标卡尺(精确到0.1 mm)测量头体长等形态特征。其中，体长(snout-vent length，SVL)为吻端至泄殖腔孔前缘间距，口宽(mouth width，MW)为左右口角点间距，头宽(head width，HW)为左右颌关节间距，头高(head height，HH)为头顶骨到下颌骨之间的距离，头长(head length，HL)为吻端至外耳道前缘间距，眼间距(interorbital distance，ID)为左右上眼睑内缘之间最窄距离，腹部长(abdomen length，AL)为前肢腋窝到后肢腋窝间距，尾长(tail length，TL)为泄殖腔孔至尾末端间距[8-9]。通过蜥蜴尾基部半阴茎的有无鉴定性别和是否为成年个体，经测量并参考中国动物志，将SVL≥32 mm的雄性和雌性个体划为性成熟个体。测量完的蜥蜴进行剪趾采样和标记后放回原捕捉地[9-10]。

1.2 数据处理

数据先用Kolmogorov-Smironov和Levene检验数据的正态性和方差同质性。经检验所有数据均符合正态性和方差齐性，在此基础上用单因素方差分析(ANOVA)比较两性的头体长是否有差异。用Pearson相关性分析检验雌雄的头体长与其他局部特征(尾长、腹长、头长、头宽、头高、口宽和眼间距)的相关性，用一元线性回归检验局部形态特征与头体长的回归斜率是否相等。局部形态特征与头体长显著相关，并且回归斜率相等的用单因素协方差分析，比较雌雄两性之间是否有显著差异；显著相关但是回归斜率不一致的则用单因素方差分析雌性两性间是否有差异。结果显示所有局部形态特征与头体长显著相关，除了尾长及头长外，其他局部形态特征均与头体长回归斜率相等。因此用单因素协方差分析(ANCOVA)以头体长为协变量，性别为因变量比较腹长等5个局部特征是否具有两性差异，用单因素方差分析比较尾长及头长两性间是否有差异。数据以平均值±标准误(Mean±SE)表示，显著性水平设为0.05。所有统计分析用SPSS 17.0软件进行[9-10]。

2 结果

叶城沙蜥的头体长(SVL)雄性个体最大体长为55.59 mm，最小为36.73 mm；而雌性个体最大体长为49.23 mm，最小为32.06 mm，体长具有显著的两性差异(ANOVA：F1，60=5.035，P=0.029)，雄性体长(46.70±0.71)mm大于雌性(44.35±0.74)mm(表1)。叶城沙蜥的7个局部形态指标，例如腹长、尾长、头长、头宽、头高、口宽、眼间距等均与体长(头体长)成正相关(表2)。

相对于体长(SVL)，两性在腹长(F1，58=0.742，P=0.393)、头宽(F1，58=3.544，P=0.065)、头高(F1，58=1.370，P=0.247)、口宽(F1，58=2.159，P=0.147)和眼间距(F1，58=1.630，P=0.207)5个局部特征与头体长斜率一致，表现为同速生长(图1)；而尾长(F1，58=13.562，P=0.001)和头长(F1，58=10.292，P=0.002)与头体长斜率不一致，表现为异速生长(图2)。

单因素协方差分析结果显示，在去除头体长影响后，腹长(ANCOVA：F1，59=4.400，P=0.040)存在显著的两性差异(表1)，并且雌性的腹长显著大于雄性(表1，图1)；但头宽(ANCOVA：F1，59=0.353，P=0.554)、头高(ANCOVA：F1，59=2.120，P=0.151)、口宽(ANCOVA：F1，59=0.009，P=0.923)、和眼间距(ANCOVA：F1，59=0.273，P=0.603)4个局部特征均无显著的两性差异(表1，图1)。

由于雌雄两性在尾长和头长相对于体长呈异速生长，无法利用协方差分析在控制体长的影响后再进行比较，因此运用方差分析比较尾长和头长是否具有两性差异。结果表明，叶城沙蜥的尾长(ANOVA：F1，60=44.852，P=0.000)和头长(ANOVA：F1，60=3.966，P=0.051)均具有显著的两性差异(表1)，并且雄性的尾长和头长均显著大于雌性(表1，图2)。

同时，我们对比了用单因素方差分析和单因素协方差分析比较雌雄两性间身体不同局部形态特征的结果，表明两种分析方法得出的结果可能会有很大不同(表1)。以腹长为例，协方差分析表明雌性个体腹长显著大于雄性，但是单因素方差分析结果显示二者没有差异；而头高的结果与腹长正相反，单因素方差分析结果显示二者有显著差异，但协方差分析表明二者没有差异(表1)。因此我们建议在研究此类问题时，应该综合考虑用哪种方法分析结果更合理。

表1 叶城沙蜥的两性异形

Tab.1 The sexual dimorphism of Phrynocephalus axillaris

图1 叶城沙蜥腹长、头宽、头高、口宽和眼间距与体长之间的关系Fig.1 Linear regression of abdomen length，head width，head height，mouth width，interorbital distance and snout-vent length in Phrynocephalus axillaris(雄性：实点、实线；雌性：空点、虚线。SVL：体长；AL：腹长；HW：头宽；HH：头高；MW：口宽；ID：眼间距)(Males：solid dots and solid lines.Females：open dots and dash lines.SVL：snout-vent length.AL：abdomen length.HW：head width.HH：head height.MW：mouth width.ID：interorbital distance)

图2 叶城沙蜥尾长、头长与体长之间的关系Fig.2 Linear regression of tail length，head length and snout-vent length in Phrynocephalus axillaris(雄性：实点、实线；雌性：空点、虚线。SVL：体长；TL：尾长；HL：头长)(Males：solid dots and solid lines.Females：open dots and dash lines.SVL：snout-vent length.TL：tail length.HL：head length)

表2 叶城沙蜥局部特征与体长的相关性分析

Tab.2 The correlation analysis of body partial features with SVL of Phrynocephalus axillaris

注：*表示显著差异(P<0.05)，**表示极显著差异(P<0.01)

Note：*indicate significant difference(P<0.005)，**indicate highly significant difference(P<0.01)

3 讨论

个体大小是动物两性异形最重要的指标，在蜥蜴等爬行动物中体现在头体长上[11]。结果显示叶城沙蜥雄性明显大于雌性(表1)，表明叶城沙蜥是蜥蜴中雄性偏大的两性异形模式，这一结果与荒漠沙蜥(Phrynocephalusprzewalskii)[12]、蓝尾石龙子(Eumeceselegans)[13]以及中国石龙子(Eumeceschinensis)[14]等的研究结果一致，它们都呈现出雄性偏大的两性异形模式。同时，蜥蜴中也有些物种两性个体大小没有差异例如奇台沙蜥(Phrynocephalusgrumgrzimailoi)[15]、新疆沙虎(Teratoscincusprzewalskii)[9]以及鳄蜥(Shinisauruscrocodilurus)[8]等，还有一些种类呈现雌性偏大的两性异形模式，比如在蛇类中多数物种的雌性个体都比雄性大[4，16]，说明在爬行动物中，两性异形的模式比较复杂，没有统一的规律。动物的两性异形是受多个因素综合作用的结果，目前研究认为主要影响因素有性选择压力、生育力选择压力以及自然选择压力下的生态位分离3种[2，4]。像叶城沙蜥这种雄性偏大的两性异形模式，通常认为是性选择压力起主导作用的结果。性选择压力主要作用于雄性个体，在竞争配偶和交配机会时，体型大的雄性个体往往更有优势，因而在性选择压力作用下，呈现出雄性偏大的两性异形模式[2-4]。生育力选择压力主要作用于雌性个体，通常体长越长的雌性产的卵更多也更大，具有更高的适合度，因此在生育力选择压力作用下，雌性个体的体长大于雄性，从而产生雌性偏大的两性异形模式[2，4，16]。自然选择压力作用下的生态位分离假说与以上两种解释不同，它没有固定的方向，该假说认为在自然选择压力下，雌雄两性个体在体形上产生差异，有利于两者在食物选择和生境选择等方面产生差异，避免种内之间的竞争，因此许多动物就进化出了雌雄两性异形[2，4]。就本研究而言，叶城沙蜥具有显著的雄性偏大的两性异形(图1)，这可能是性选择压力作用的结果。

本研究还表明叶城沙蜥除了在体长上有差异外，身体的其他形态特征也存在显著差异，例如雄性叶城沙蜥的头部和尾部更长(表1)；而雌性的腹部更长(表1)。蜥蜴头部大小的两性异形较为常见，并且几乎都是雄性大于雌性[9]，比如以往研究显示北草蜥(Takydromusseptentrionalis)[17]、蓝尾石龙子[18]、中国石龙子[19]和青海沙蜥(Phrynocephalusvlangalii)[20]等蜥蜴的雄性头长、头宽均大于雌性，本次研究显示叶城沙蜥的头宽两性间无差异，但是头长有差异(表1)。这种头部大小方面的差异，很可能是性选择压力作用的结果。蜥蜴的头部大小一般与其咬合力大小有关，蜥蜴的头部越大，其咬合力越大，因此头部大的雄性蜥蜴在性选择中具有优势，这种性选择压力可能是驱使雄性蜥蜴头部较大的主要原因[2，4]。

雄性叶城沙蜥的尾部更长，可能与雄性的卷尾行为有关。卷尾行为是雄性蜥蜴间进行交流的主要行为方式之一，它可能与警戒以及性选择中的雄性竞争等多种行为有关，较长的尾部有利于雄性个体在性选择中获得更大的优势[2，4]，这与性选择压力对两性异形影响的假说相符，说明对叶城沙蜥而言，具有较长的尾部很可能是性选择压力影响的结果(表1)。这一结果也与青海沙蜥[20]、变色沙蜥(Phrynocephalusversicolor)、草原沙蜥(Phrynocephalusfrontalis)[21]、丽纹攀蜥(Japalurasplendida)[22]和原尾晰虎(Hemidactylusbowringii)[23]等研究结果一致。

除了性选择压力外，生育力选择压力也是影响两性异形的主要因素[2，4]。生育力选择压力通过作用于雌性，腹部较大的雌性个体具有更大的腹部空间生育力更强，因此在生育力选择压力作用下雌性个体在两性异形中往往具有更长的腹部[2，4，11]。本研究表明雌性叶城沙蜥具有更长的腹部，并且雌雄性叶城沙蜥的腹部长呈现明显地异速生长，符合生育力选择压力假说，表明对叶城沙蜥而言，生育力选择压力可能是促使其雌性腹部更长的主要影响因素。

综上所述，叶城沙蜥雄性明显大于雌性，具有雄性偏大的两性异形模式。雄性的头长以及尾长明显大于雌性，这可能是性选择压力作用的结果；而雌性的腹部明显长于雄性，并且两性的腹部长呈明显的异速生长，这可能是生育力选择压力作用的结果。