陆地森林植被植物细根对全球气候变化的响应研究进展

肖海龙 盛茂银*

陆地森林植被植物细根对全球气候变化的响应研究进展

肖海龙1, 3, 盛茂银1,2,*

1. 贵州师范大学喀斯特研究院, 贵阳 550001 2. 国家喀斯特石漠化治理工程技术研究中心, 贵阳 550001 3. 贵州省喀斯特石漠化防治与衍生产业工程实验室, 贵阳 550001

全球气候变化对陆地森林生态系统与生物多样性造成了较为明显的负面和潜在影响, 由此引发了各种生态环境问题。细根作为植物最活跃的组成部分之一, 在调节陆地森林生态系统碳平衡和养分循环的过程中发挥着重要作用。植物细根对全球气候变化的响应研究已成为当前全球变化背景下陆地生态系统关注的热门课题之一。全球气候变化是以温室气体(CO2、N2O)浓度持续上升、氮沉降加剧、全球气候变暖为主要特征。为此该文从以下几个方面对该领域的研究进展进行综述: (1)CO2浓度升高对植物细根的影响; (2)氮沉降增加对植物细根的影响; (3)温度升高和降水变化对植物细根的影响。最后, 进一步探讨了该领域研究仍存在的科学问题, 提出了未来研究展望。研究结果不仅为进一步研究全球气候变化对植物细根的影响提供重要的理论依据和参考, 也丰富了全球变化背景下根系生态学相关科学理论。

植物细根; 全球气候变化; CO2升高; 氮沉降; 降水变化

0 前言

全球气候变化是人类迄今面临的最大的环境问题, 也是 21世纪人类面临的最复杂的挑战之一。气候变化是以温室气体(CO2、N2O)浓度持续上升、全球气候变暖为主要特征[1–2], 同时伴有气候波动形成的各种极端天气(干旱、洪涝、高温)[3]和氮沉降加剧[4]等现象, 对全球陆地生态系统以及生物多样性造成了较为明显的负面和潜在影响, 由此引发了各种生态环境问题[5]。细根作为植物营养和水分循环的关键器官, 在陆地生态系统生物地球化学循环中发挥着不可或缺的作用, 且对气候变化具有重要的指示意义[6]。虽然国内外对植物细根已有大量的研究[7–9], 但还缺乏较为系统的归纳总结。本文综述了国内外有关植物细根生长动态(细根生产、寿命、周转)和细根生理生态(细根生物量、细根形态、细根化学计量特征)等指标对全球气候变化响应与适应性的研究成果。最后, 进一步探讨了该领域研究仍存在的科学问题, 提出了未来研究展望, 以期为植物细根对未来气候变化响应的深入研究提供重要的生理生态学理论依据和参考。

1 CO2浓度升高对植物细根的影响

1.1 促进细根生产

植物长期生长在CO2浓度不断升高的环境中, 其结构和功能都将受到不同程度的影响, 主要表现在植物的地上和地下部分[10]。一般认为, 大气中CO2浓度升高, 会使地下土壤的碳输入量增加, 从而促进植物细根生产[11–12]。然而, 在不同的研究地区研究结果有所不同。例如, 在威斯康星州的研究表明, 北方硬木在CO2浓度升高的情况下细根生物量呈增加趋势, 且表层土壤细根生物量高于深层土壤[13]。这可能是不同土层所获得的碳输入量差异大, 随着土壤呼吸作用的进行, 导致不同土层细根生物量变化不一致。相反, 过量土壤碳输入会减缓细根对土壤其他营养元素的利用效率, 制约植物细根的生长和发育。在佛罗里达州的一个灌木-橡树生态系统中, 经过 7年的CO2处理后, 升高的CO2可降低橡树根系的氮素利用效率, 使细根生产量减少[14]。也有研究表明, 升高的CO2对干旱地区灌木生态系统的细根产量与长度没有并没有显著的影响[15]。这可能与干旱地区CO2升高对土壤碳输入不明显有关。由此可知, CO2浓度升高通过改变土壤碳动态, 影响细根对土壤养分的利用效率, 最终影响植物细根的生长与发育。因此, 研究细根对土壤碳的吸收与利用过程, 有利于深入理解生态系统地下碳循环机制。

1.2 细根呼吸

浓度不断升高的CO2通过改变地下根系统的生理功能与土壤碳动态直接或间接地影响土壤呼吸的主要部分—根呼吸, 而根呼吸对CO2浓度的响应机理和敏感性各不相同[16]。与粗根相比, 细根的N浓度较高, C浓度较低, 细根生理功能更活跃。因此, 随着根系直径的减小, 细根的呼吸速率明显高于粗根[17]。此外, 细根呼吸与根生物量之间存在正相关性。在高浓度CO2环境下细根呼吸总量的增加主要是细根生物量增加导致根呼吸作用增强[18]。然而, 植物如果长时间暴露在高CO2浓度的环境中, 将造成树木保卫细胞收缩, 细胞壁增厚, 呼吸气孔关闭, 呼吸作用受到抑制。Mildner等[19]利用同位素C追踪瑞士西北部110年生云杉的细根呼吸和土壤CO2外排量发现, 当CO2浓度到达400 μmol·mol-1土壤环境C处于饱和状态, 云杉细根呼吸作用受到抑制, 土壤CO2外排量略有减少。这主要与云杉的树龄有关, 成熟的树木或生长在稳定状态下的植物, 根系的呼吸作用变化不明显。此外, Glark等[20]在内华达沙漠对两种矮灌木细根呼吸监测发现, 高浓度CO2条件下灌木的细根呼吸速率随土壤水分的减少而降低, 反映出细根呼吸还受到土壤水分条件的限制。由此可知, 植物细根呼吸作用容易受到多种因素的共同影响。目前, 国内外有关CO2浓度升高对植物细根呼吸作用的影响研究较多, 多集中在影响细根呼吸速率的环境驱动因素上, 而造成根系进行呼吸作用具体的内部驱动力尚不清楚[21]。因此, 加大该领域的研究将是未来研究的热点和难点。

1.3 细根周转

细根周转是陆地生态系统碳分配格局与过程的核心环节[7]。细根周转的速率将影响陆地生态系统的养分和碳循环过程。目前, 受研究对象、方法以及试验区特定的环境条件(气候、植被类型、土壤等)影响, 使CO2浓度升高对细根周转速率影响的研究结果尚无一致定论。一项在亚利桑那州的柑橘园中长达17年的CO2富集试验表明, 细根周转速率较低浓度CO2明显提高[11]。这是由于高浓度CO2刺激了柑橘细根根长(35.6%)和根干重密度(39.1%)的增加, 提高细根周转速率, 使树木具有较高的营养吸收能力, 从而促进柑橘的生长与发育。Nie等[22]研究也得出了大致相同的观点, CO2浓度升高对植物细根周转速率多表现为促进作用, 植物可通过改变其细根形态与中值寿命影响细根周转速率。但对日本白桦细根的研究却得出了相反的结论, 生长在两种不同土壤类型(棕壤、火山灰土)的桦树幼苗, 其细根周转速率在CO2浓度升高的情况下均有下降趋势[23]。这可能是不同土壤养分差异大, CO2浓度升高降低了桦树细根长度与根系产量。就不同植被类型的年周转速率而言,草地比灌木快, 而灌木比乔木快[24]。但是, 植物的细根周转对CO2浓度的响应往往是一个长时间的动态变化过程, 不同纬度、不同地区、不同生态系统植被的细根周转速率响应规律如何变化？仍是一个需要值得探讨的问题。

2 氮沉降增加对植物细根的影响

2.1 细根生物量

与温室效应一样, 氮沉降加剧已成为全球性的环境问题, 其对陆地生态系统的负面影响也引起了世界各国的密切关注[25]。陆生植物生物量的分配策略反映了不同植物为应对环境变化的一种自我调节, 相比于地上生物量的分配观测而言, 植物地下部分的分配更具隐蔽性和复杂性, 尤其是细根生物量部分[26]。研究发现, 细根的生物量与土壤中N有效性有密切的相关性[27]。在亚热带阔叶松人工林进行模拟氮沉降表明, 随着土壤氮含量的不断增加, 阔叶松的细根生物量、总根长均显著增加, 与低剂量N输入相比, 高剂量N输入对细根生物量的影响更大[28]。这是由于研究区长期处于低氮环境下, 抑制了人工林的生长和发育。因此, 随着氮沉降加剧, 低氮环境得到了缓解, 最终使阔叶松的细根生物量、总根长显著增加。祁瑜[29]等研究表明, 短期内施氮促进了植物地下生物量的生长, 但随着施氮时间的延长,植物地下部分特别是细根生物量比例显著降低。这表明长期持续性氮添加容易使土壤处于氮饱和状态, 进而限制了植物地下部分的生长。Noguch等[30]对日本杉树根系的研究发现, 杉树在不同氮添加处理下, 各土层的细根生物量、粗根和细根占总生物量比例以及细根根序分级都存明显的差异。由此可见, 氮沉降对细根生物量的影响与植物物种本身对氮的需求特性以及外界氮沉降量的差异有关。深入研究不同植物地下生物量分配变化对氮沉降的响应机理, 有利于更好理解氮沉降对生态系统碳循环的影响。

2.2 细根形态

细根直径、比根长、组织密度是根系重要的形态指标, 深刻影响着细根的生理功能, 对环境梯度和物种与物种之间的相互作用具有高度可塑性, 植物可通过改变细根形态以获取最优的营养资源, 使其在竞争中获得最大优势, 即“成本—效益”策略[31-33]。受研究区域内土壤养分分布状况、氮添加量以及氮处理时间等因素的影响。目前, 氮沉降对细根形态的研究结果均不一致。Yan等[7]在北方森林中利用微根管技术对四种不同氮沉降处理水平下落叶松细根形态和空间分布变化的定位监测发现, 细根平均直径随施氮量的增加而增大, 氮沉降显著降低了表层(0—20 cm)活细根总表面积, 而底层(20—40 cm)活细根总表面积增加。陈冠陶等[34]模拟了短期氮沉降对扁刺栲细根形态的影响发现, 氮添加通过影响土壤氮含量, 导致表层土壤酸化, 对表层土壤扁刺栲细根形态特征造成一定的影响, 而对深层细根的形态未产生显著影响, 扁刺栲细根形态特征与土壤的pH值存在显著正相关性。邹宇星等[35]研究了刨花楠细根对短期水-氮添加交互作用的响应表明, 除了土壤N有效性影响刨花楠的细根形态, 水分也是不可忽视的重要因子。

需要特别指出的是, 以往的研究多集中在同一生境下模拟氮沉降对单一树种细根形态的影响, 研究尺度较小, 大尺度的研究不多[36-37]。由于不同的生境下, 不同植物物种对氮添加量与氮处理时间的响应各不相同, 可能是导致研究结果出现分歧的一个重要原因。因此, 今后的研究需要建立不同生境下植物物种乃至群落对氮沉降的响应, 深入了解植物根系的觅养机制及规律。此外, 植物的细根形态通过根际效应影响土壤微生物群落及其活动, 驱动土壤的形成和结构稳定性。未来的研究也需要探索细根形态如何影响土壤微生物群落及其活动, 以及这些又如何级联到陆地生态系统功能所依赖的土壤过程。

2.3 细根生态化学计量特征

碳是组成生物体的基础元素, 氮、磷在植物功能上扮演着重要角色, 是陆地生态系统重要的限制性营养因子, 它们在生物地球化学循环和植物—土壤系统养分循环中起着重要的作用[38]。通过细根化学计量特征变化对研究细根的代谢、分解、土壤微生物活性以及土壤的碳循环起着重要作用, 有利于揭示全球大气氮沉降加重背景下植物体内的养分利用以及元素变化迁移过程[39]。在亚热带地区模拟氮沉降试验表明, 高氮添加显著提高了异质低磷环境下马尾松无性系细根的增生发育和N、P吸收率, 其根系氮、磷吸收效率较对照分别高出93.3%和148.4%。这是由于细根对N、P的吸收显著受到土壤中N、P浓度或空间分布的影响[40]。在荒漠草原的研究发现, 细根N浓度和N:P与氮添加量呈正相关, 而细根P浓度与氮添加量呈负相关[41]。这可能是研究区长期属于缺氮的环境下, 植物的生长受到了限制。也有研究表明, 细根C:N比值越低, N含量越高, 根系的分解速度越慢, 土壤中的碳保留率越高[31]。氮添加对不同气候条件下细根C、N、P以及比值的影响不同, 这可能是不同气候条件下植物生理特性和环境因子的差异造成。由于陆地生态系统中各环境因子上存在着显著差异, 如年平均气温、降水、土壤微生物群落组成、土壤养分有效性等, 最终导致细根生态化学计量特征对氮沉降模拟实验的响应结果不同[42]。目前, 有关植物细根生态化学计量学特征对环境因子变化响应的研究往往多为单因素影响下的短期性试验, 细根的吸收机制尚不明确。与单因素试验相比, 多因素交互作用影响的研究相对较少。因此, 今后应进行长期性、多因素交互作用影响地定位观测, 深入研究植物细根化学计量学特征响应机制和规律。

3 温度升高对植物细根的影响

3.1 细根寿命

自1850年以来, 大气温室气体的增加导致的气候变暖使全球平均气温升高了0.76 ℃, 近年来气候变暖和热浪趋势加剧, 伴随着更大的不确定性和变异性, 深刻影响着森林生态系统的地上和地下过程[43-44]。细根是根系组织中活跃性和敏感度最高的部位。随着温度的升高, 根的代谢和呼吸、自由基的形成和根的成熟都在加速, 死亡风险也在增加, 显著缩短了高寒草甸细根的整体寿命[45]。在温带森林的增温试验也得出大致相同的结论, 增温使土壤0—10 mm根系直立作物(活根和死根)比对照(-42.5%), 显著缩短了表层细根的寿命, 而对深层细根寿命影响相对较小[46]。相反, 一项在半干旱温带草原的研究表明[47], 温度的升高降低了土壤水分, 并导致细根分配了更多的C, 反而延长了细根的寿命。可见, 细根寿命受植物内在特征(细根形态、根径、根深等)和外在环境因子(土壤氮、水分有效性、温度等)的共同影响, 从而导致增温对细根寿命的研究结果存在差异[48]。此外, 温度升高还通过包括水分在内或其他因素的交互作用影响细根寿命, 降低土壤湿度, 导致根系结构和根系垂直位置的变化[45]。Bai等[49]研究也表明, 升温和降水增加对北方半干旱温带草原细根生产力、寿命有显著的交互作用。由此可知, 增温对细根寿命的影响是一个双重乃至多重因素共同作用的结果, 而当前国内研究交互作用对细根寿命的影响关注较少, 更多的侧重于增温试验对细根性状的研究, 未来的研究中应加大对该领域的研究力度。

3.2 细根生物量

在陆地生态系统中, 优良的根系动态在调节碳循环中起着至关重要的作用。研究细根生物量对增温的响应对于理解陆地碳动态及其对气候变化的反馈至关重要[50]。通过对北方森林生态系统的mate分析表明, 北方森林细根生物量与温度变化有着密切的关系, 细根生物量随温度升高而增加, 但随着纬度的增加, 细根生物量显著下降。这可能是随着纬度的升高温度下降, 导致细根生产力降低, 影响了细根的生物量[51]。在青藏高原东部边缘亚高山针叶林生态系统的研究也发现, 增温明显增加了云杉幼苗细根生物量, 且增温对根系生长的影响与土壤条件密切相关, 包括氮的可用性、水分、土壤养分等[52]。相反, 在亚热带地区的试验表明, 土壤增温对杉木细根生物量有显著的抑制作用, 增温使细根生物量减少[53]。造成研究结论不一致原因是由于不同的植物物种对温度的敏感性、土壤条件、根系生长适应性变化的情况有很大的差异, 从而导致植物细根生物量对温度的变化响应也不一致。目前, 增温对细根生物量的影响研究主要集中在中高纬度地区, 低纬度地区的研究较少, 加强对热带雨林生态系统的研究对建立陆地森林生态系统碳循环模型具有重要意义。

4 降水变化对植物细根的影响

4.1 细根时空分布特征

植物对土壤水分和养分的吸收主要是通过细根获取, 植物细根的时空分布特征反映了植物地下部分对土壤资源有效性的利用和分配状况, 受降水量及其分配的影响, 导致植物细根对降水变化响应时表现出明显的垂直分布和季节变化特征[54]。Zhang等[55]从103篇论文中收集并分析了495个有关细根形态与土壤深度对降水变化响应的数据发现, 降水变化对0—20 mm和20—40 mm土层的细根分布影响最为明显。与0—20 mm相比, 降水的增加或减少对20—40 mm细根的生物量、直径和长度等分布特征影响更大。这可能是因为深层土壤相比浅层土壤受到的水分胁迫更大, 土壤养分和水分相对于浅层土壤较贫瘠, 导致细根对降水的响应更加敏感。在阿根廷蒙特沙漠研究了沙丘坡地与谷地不同地形部位弯孢沙树细根分布特征也表明, 沙树细根的垂直分布与土壤水分在剖面上的垂直分布规律大致相同, 沙丘坡地由于受水分的胁迫比谷地更大, 所以细根垂直分布深度增大, 细根密度增加[56]。这可能是植物细根通过改变形态以适应土壤水分与养分在垂直方向上变化。可见, 降水通过影响土壤水分与养分的交互作用强度, 从而影响植物细根的时空分布特征。

4.2 细根分解

细根分解是陆地森林生态系统碳和养分循环的重要环节, 通过细根分解释放的C、P、N等养分影响着植物根系生长和土壤微生物活动[57]。微生物是细根分解过程的重要参与者, 降水通过影响土壤水分进而影响微生物的活性, 最终间接影响细根分解的过程[58]。在天山进行的降水变化对云杉细根分解的研究表明, 增加降水促进云杉细根分解, 减少降水抑制细根分解, 且云杉细根分解率最高出现在7月份, 秋末至次年初夏最缓慢。这是由于7月水热组合条件好, 土壤微生物快速繁殖, 从而加速了细根分解, 而秋末至次年初夏天气寒冷, 低温抑制了微生物的活动, 细根分解缓慢[59]。由此可知, 降水可通过与温度的交互作用影响细根的分解速率。此外, 不同植物对营养的需求和生长策略不同, 导致细根分解在响应降水变化时存在差异。顾顺平等[60]研究表明, 不同类型的植物可通过改变细根根序以适应环境的变化, 低级根分解速率较慢, 而高级根分解速率较快。Zhang等[55]还发现, 不同土层对细根分解也有影响, 深层土壤细根分解比浅层高。这可能是垂直方向土壤养分与水分异质性大, 导致深层细根死亡率高。可见, 细根分解是一个复杂且多因素共同影响的过程。

5 研究展望

综上所述, 全球气候变化对植物细根的影响是多方面的, CO2浓度、氮沉降、温度以及降水等变化均会造成植物细根生理生态的不同响应。由于现有的试验研究中植物物种、外界环境、试验观测时间以及研究尺度等均存在较大差异, 从而导致某些相同实验指标在不同试验中呈现出不同的研究结果。因此, 今后深入研究植物细根对气候变化响应提出以下几点建议:

(1)陆地生态系统地下生态过程是一个土壤—植物—微生物进行物质能量循环与传递的过程。现有的研究已表明, 全球气候变化将会对一系列细根特性产生重大影响, 对以土壤为基础的生态系统进程产生了级联效应。因此, 未来的研究需要探索细根形态如何影响土壤微生物群落及其活动, 以及这些影响如何级联到陆地生态系统功能所依赖的土壤过程。

(2)目前对于植物细根的研究大多是基于植物个体水平和物种水平, 研究尺度也往往局限于区域尺度, 从更大尺度进行细根性状特征的研究和分析较少。而全球气候变化先导致植物个体细根特性变化, 进而影响到群落结构, 最后到生态系统功能的过程。因此, 未来的研究应深入由植物物种尺度向群落尺度的推演。

(3)植物细根对全球气候变化的响应是一个规模大、时间长、难度高的动态过程, 而现有的研究多为短期、小规模的模拟实验, 很多植物细根的响应机理尚不明确, 应进一步延长实验观测时间, 提高试验精度。例如: 温度变化是一个漫长而复杂的过程, 不同植物细根对不同时间尺度的增温如何响应, 有待于长期定位试验数据的验证。此外, 相对于植物地上部分而言, 测定细根地下活动的难度大, 未来的研究中需要采用新的监测技术, 例如; 基于DNA分子生物技术广泛应用于细根物种与丰度的测定[61]、利用放射性元素C监测细根寿命与细根周转变化[62], 提高监测数据的精度和可信度。

(4)全球气候变化背景下各环境因子相互联系、相互影响, 是一个不断动态变化的整体。因此, 植物细根对气候变化的响应容易受到多种因子交互作用的影响。与单因素试验相比, 多因素交互作用影响的研究相对较少。因此, 开展多因素协同交互作用对植物细根的影响研究十分必要。

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Review on response of plant fine roots to global climate change in terrestrial forest vegetation

XIAO Hailong1,3, SHENG Maoyin1,2,*

1. School of Karst Science, Guizhou Normal University, Guiyang 550001, China 2. State Engineering Technology Institute for Karst Desertification Control, Guiyang 550001, China 3. Guizhou Engineering Laboratory for Karst Rocky Desertification Control and Derivative Industry, Guiyang 550001, China

Global climate change has caused more obvious negative and potential impacts on terrestrial forest ecosystems and biodiversity, which has led to various ecological and environmental problems. As one of the most active components of plants, fine roots play an important role in regulating carbon balance and nutrient cycling in terrestrial forest ecosystems. The response of plant fine roots to global climate change has become one of the hot topics of terrestrial ecosystems under the background of global climate change. Global climate change is characterized by continuous rise of greenhouse gas (CO2, N2O) concentrations, increased nitrogen deposition and global warming. Therefore, this article summarized the research progress in this field from the following aspects: (1) the effect of elevated CO2concentration on plant fine roots; (2) the effect of increased nitrogen deposition on plant fine roots; (3) the effect of the increase of temperature or precipitation changes on plant fine roots. Finally, the existing scientific problems in this field were further discussed and the future research prospects were proposed. The research results not only provided important theoretical references for further studies on the impact of global climate change on plant fine roots, but also enriched the scientific theory of root ecology in the context of global change.

fine roots; global climate change; elevated CO2; nitrogen deposition; precipitation change

10.14108/j.cnki.1008-8873.2020.02.024

Q948.11

A

1008-8873(2020)02-199-08

2019-08-20;

2019-09-09

贵州省优秀青年科技人才支持计划项目(黔科合平台人才[2017]5638); 贵州省普通高等学校科技拔尖人才支持计划(黔教合KY字[2016]064); 贵州省科技计划项目(黔科合平台人才[2017]5726); 贵州省科学技术基金重点项目(黔科合基础[2016]1414)

肖海龙(1996—), 男, 四川德阳人, 硕士研究生, 主要从事岩溶生态建设与区域经济研究, E-mail: xiaohailong424@163.com

盛茂银, 博士, 教授, 主要从事特色植物资源开发与石漠化治理研究, E-mail: shmoy@163.com

肖海龙, 盛茂银. 陆地森林植被植物细根对全球气候变化的响应研究进展[J]. 生态科学, 2020, 39(2): 199–206.

XIAO Hailong,SHENG Maoyin. Review on response of plant fine roots to global climate change in terrestrial forest vegetation[J]. Ecological Science, 2020, 39(2): 199–206.