植物入侵机制研究进展*

李小蒙 于 明 李 洁

（北京师范大学生命科学学院 北京 100875）

随着国际交流和世界贸易的飞速发展,越来越多的生物被有意或无意地转移至世界范围的广大区域。当这些物种扩张至自然分布区以外的其他区域，并形成爆发式生长，对当地生态或经济造成危害时，则被定义为外来入侵种。入侵物种不仅影响入侵地的环境和物种、群落动态及生态系统结构和功能的稳定性，而且对当地的生产、生活造成严重危害。例如,喜旱莲子草（Alternanthera philoxeroides）、普通豚草（Ambrosia artemisiifolia）、水葫芦（Eichhornia crassipes）等作为外来入侵种，已对我国的经济、生态系统和生物多样性造成了严重危害［1］。因此，对生物入侵的研究是非常迫切和必要的。1958年Elton 的专著The ecology of invasions byanimals and plants的发表，标志着生物入侵研究的开始。早期的研究主要使用一些常规的生态学方法，对生物入侵现象进行观察并提出理论假设。随着分子遗传分析手段的融入，对生物入侵机制的研究有了大幅度增加，研究者提出了一系列植物入侵成功发生的假说和机制。

1 植物入侵相关假说

研究人员主要从2 个重要方面探究植物入侵成功的主要原因［2］：1）为什么某些群落比其他群落更容易受到入侵？2）为什么某些物种更容易成为入侵种？在过去的几十年里，研究人员在此基础上提出了很多关于外来植物成功入侵的假说。这些假说主要从繁殖体压力、非生物环境特征和生物特征3 个方面解释植物入侵为什么能成功发生［3］。

1.1 繁殖体压力假说 繁殖体压力（propagule pressure），又称引入强度，主要是指释放到非原产地区域的繁殖体数量和释放频次。繁殖体压力假说认为,植物繁殖体的大量引入和多次引入能通过高的遗传多样性、侵占当地种子库、持续补给及较高的被引入适宜环境的可能性增加成功入侵的可能。单次引入的个体数量越多，引入越频繁，繁殖体压力越大。繁殖体压力越大，被引入种群的遗传多样性则越高,因而更有利于外来种适应当地生态系统环境并成功建群［4］。同时，繁殖体压力越大，尤其是引入越频繁，入侵者被引入到条件适宜的环境下的几率就越高。持续地引入还可为处于恶劣环境下或遭受瓶颈效应的入侵种群提供缓冲的机会。此外，大的繁殖体压力可通过对侵入地种子库的侵占增加拓殖和建群的可能性［3］，并因而促进入侵的后续发生。

1.2 非生物环境特征相关假说 非生物环境特征主要指引入地的环境条件和资源可利用量。引入地是否具有友好的环境条件是入侵成功发生的重要条件；引入地资源可利用量的增加为入侵者提供了种群增长和拓殖的机会。资源可利用量的改变通常伴随着人为或自然扰动。高程度的扰动事件通常伴随着高水平的生态系统生产力，可能促进外来种成功入侵。而且，扰动事件能降低成熟植物的覆盖度，增加外来种拓殖的空间，降低外来种幼株与本地种成株的竞争，进而促进外来种的成功入侵。与此相关的假说主要有环境异质性假说（environmental heterogeneity）、空生态位假说（empty niche）、机会窗假说（opportunity windows）和可利用资源增加假说（increased resource availability）等。环境异质性假说认为,环境条件多样性高的栖息地拥有丰富的生态位，如果本地物种不足以利用所有生态位时，入侵就有可能成功发生。与此相似，空生态位假说认为当本地物种非常有限,不能使当地群落和生态系统达到饱和时,外来者就能占用未被利用的资源和生态位，从而成功入侵。机会窗假说则强调生态位的动态变化,认为生态位的可利用性会随着时间和空间的改变而发生改变。当合适的机会到来时，外来种就会成功拓殖、归化，并进一步成为成功入侵种。

1.3 生物特征相关假说 生物特征包括入侵植物自身特征和入侵地本地种的属性。入侵植物自身的一些性状被认为与入侵力有关,例如理想杂草假说（ideal weed）认为具有某些性状特征的外来种更容易成功入侵，例如，杂草型生活史、小种子、高的基因型可塑性和表型可塑性、快速生长、高的繁殖力及较早的繁殖，都可能导致该物种在与本地种的竞争中获胜，从而促进入侵的成功发生［3］。此外，入侵植物与引入地其他生物的相互作用也会影响入侵的成功发生。与此相关的假说主要有天敌释放假说（enemy release hypothesis）［5］、竞争能力增强的进化假说（evolution of improved competitiveability，EICA）［6］和新武器假说（novel weapons）［7］等。天敌释放假说认为入侵者进入新的区域后,由于在新的栖息地不会受到原产地所具有的天敌的影响，因而能快速扩张。EICA 假说认为由于入侵植物在入侵地不会受到天敌影响,因而将更多资源分配给增加竞争力而不投入防御,所以入侵地个体比原产地更高大、繁殖投入更多。新武器假说认为入侵植物会释放化学物质影响其竞争者,从而促进其成功入侵。当然，入侵植物与其他生物的相互作用可能也会阻碍入侵的成功发生，例如生物阻抗假说（biotic resistance）认为入侵者在侵入地所受到的竞争、啃食和病原菌感染都有可能对入侵者产生负面影响，进一步影响其建群和入侵。

1.4 繁殖体压力、生物因素和非生物因素之间的交互作用 入侵生物面临的繁殖体压力、生物因素和非生物因素之间并不是独立的,而是互相作用并共同影响外来物种的成功入侵。入侵种面临的生物因素和非生物因素之间的相互影响非常常见。例如，入侵者所拥有的某种竞争能力也许能帮助其顺利地入侵至某一个栖息地,但是对环境条件不同的其他区域的入侵可能并无帮助。同样，入侵者本身所具有的特性直接影响其是否能充分利用入侵地更加丰富的资源［3］。研究认为，受到众多数据支持的2 种入侵机制,天敌释放假说和可利用资源增加假说,对生物入侵的影响具有交互作用，被称为资源-天敌释放假说（resource-enemy release hypothesis）［8］。该假说认为，天敌释放给入侵种带来的适合度收益会随着可利用资源的增加而增加［8］。对生物入侵过程中天敌和栖息地生产力所进行的模型研究表明,传统的EICA 假说所认为的在缺少天敌情况下入侵植物能进化出低防御、高生长力特征的说法并不绝对，而是受到栖息地生产力的影响［9］。该研究推测，天敌释放只有在原产地区域生产力相对较低的情况下,才能导致入侵个体将防御投入转移到个体生长上,而在原产地生产力较高的情况下,入侵个体则不会降低自己的防御投入［9］。因此，生物因素对成功入侵的影响受到了非生物因素的作用。入侵种的繁殖体压力,也同样受到了各种生物因素和非生物因素的影响。入侵植物易于传播的一些生物特征使得繁殖体压力较大。而入侵地是否为入侵者提供了易于汇集的场所及容易传播的途径,都会影响入侵种的繁殖体压力水平［3］。由此可见，生物入侵不仅受到了繁殖体压力、非生物因素和生物因素的影响，而且还受到了这些因素的交互影响，使得生物入侵的结果更加复杂。

2 植物入侵过程中的快速进化

尽管生物入侵假说日益丰富,然而大部分假说都是将入侵物种和入侵群落作为生态上和进化上静止的物体来看,而忽略了入侵过程中经历的一些生态过程和进化过程可能会对入侵过程产生动态的影响［10］。入侵过程中的生态过程，例如，繁殖体供应模式、气候波动和生境扰动等，都会对入侵过程产生动态影响。同时，入侵物种在入侵地迅速扩张，通常会经历一系列进化改变，包括由于入侵过程中伴随的杂交或强烈选择等作用导致的遗传多样性和遗传构成的改变,以及表型性状的遗传改变［10-11］。入侵种在入侵地发生的快速适应性进化,对入侵植物的成功建群和迅速扩散起到了推动作用。因此，探索植物入侵过程中的快速进化对了解植物成功入侵具有重要意义。

2.1 引入过程中的快速进化 外来种能否被转移及能否被引入到原产地之外的区域与该物种的生物学特性息息相关，例如种子形态和大小都有可能影响该物种被媒介传播的可能性。因而物种特征的进化改变可能会影响该物种被传播和引入外地的可能性［10］。例如，有些物种进化出了一些容易被人类传播的特性。很多农业杂草进化出了与农作物类似的形态和生活史特性［12］，从而极大地增加了其混入农产品中被传播的可能性。还有些物种存在预适应的现象，使得这些物种在被传播、引入、建群和扩散的过程中都能成功地存活下来［13］。例如最常见的几种入侵松属植物（例如Pinus radiata，P.contorta，P.halepensis，P.patula，P.pinaster等）通常具有较高的生长率，稳定而有规律的繁殖活动，以及较小的种子质量［14］。这些特征都有利于繁殖体的迁移与扩散。此外，有些植物的繁殖体进化出了适合附着于鸟类，或借助于水媒、风媒传播的特性，有利于长距离迁徙［15］。

2.2 建群过程中的快速进化 外来个体在新环境中能否存活、能否成功繁殖并建立可维持的种群是该物种能否成功入侵的先决条件。外来种的引入通常伴随着从源种群中的随机抽样,因而初始种群通常会经历一段时间的小种群时期［16-17］，因此在面对随机波动的种群动态和环境变化时容易产生局部灭绝［18］。自交不亲和的植物由于缺少合适的交配个体更难建群,而具有繁殖保障效应的单亲繁殖（包括自交、无性繁殖和无融合生殖）能使小种群迅速增长,有效降低种群瓶颈持续时间，因而更容易受到选择［19-20］。近些年已有部分研究开始关注生物入侵过程中繁育系统的进化改变［20-22］。在平滑网茅（Spartina alterniflora）、叶蓝蓟（Echium plantagineum）中，发现入侵地个体比原产地个体表现出了更强烈的自交亲和性［23-24］。但这种异交向自交转变的研究案例并不多见［25］，这可能是由于自交过程中伴随的近交衰退和遗传多样性的降低限制了物种适应环境的能力。很多入侵物种是通过多次持续地引入繁殖体，增加初始种群的个体数量和遗传多样性，一方面能避免由于近交衰退和遗传漂变带来的灭绝风险［2，26］，另一方面丰富的遗传多样性能进一步促进物种的扩散［27-28］。

2.3 扩散过程中的快速进化 成功入侵的外来种除了能在引入地建立可自我维持的种群外，还会扩散至初次引入地以外的区域。大面积的扩散使入侵种群面临多变的地理环境带来的选择压力［29］。在多变的环境条件下,入侵种有可能通过适应性的表型可塑性、适应性的遗传分化、或二者共同作用以应对复杂的环境条件,从而达到成功存活和繁殖的目的［30］。适应性的表型可塑性是指植物通过没有遗传分化基础的表型分化,在不同的环境条件下总是表现出最适合当地环境的表型性状，从而保持较高的适合度［30］。适应性的遗传分化则是通过表型性状的遗传分化适应不同的局域环境，从而表现出较高的适合度，达到成功拓殖的目的。良好的适应性对于入侵生物的成功扩散至关重要。很多成功入侵的物种在异质环境中扩散时都产生了表型性状的适应性分化［31-33］。对于异交的物种来说，由于它们在长距离扩散时能保持较高的遗传多样性，因此在扩散过程中面临不同的选择压力时通常被认为能产生适应性的进化改变，尤其是应对纬度梯度性变化的温度、降水和季节性气候环境时容易产生生活史性状的适应性分化［20］。生活史性状的纬度渐变性已在多个入侵植物中得到报道［32-35］。其中，开花时间的分化被认为在入侵种大范围的扩张中起到至关重要的作用［36-37］。开花过早的植物个体可能会没有足够的物质资源或合适的环境条件完成繁殖过程,而开花过晚的个体则有可能错过利用所积累资源的最佳时间,而不能在生长季结束前完成繁殖,因而很大程度上影响了繁殖成功，最终影响入侵种的大范围扩张［38］。

3 生物入侵机制研究对入侵物种防治措施的指导意义

生物入侵机制研究,尤其是生物入侵过程中快速进化研究,能为制定有效的生物防治措施提供重要的科学基础。例如，入侵种的防治大都集中在新近发现的侵入种群,但这种措施并不能有效控制具有持续引入的入侵种。对于通过大的繁殖体压力而成功入侵的物种来说,控制繁殖体进一步引入的路径才是更有效的方法。其次，研究入侵成功的机制,能预测入侵物种的种群特点和空间结构，从而制定更有针对性的防治措施。此外，入侵过程中环境改变导致的进化改变,使得生物防控变得更加复杂。入侵种防御和生活史特征的进化，都会影响生物防控的有效性。