植物叶形态的多样性及其进化适应意义

张玉芬 罗文韬

（北京师范大学生命科学学院，生物多样性与生态工程教育部重点实验室 北京 100875）

叶是植物进行光合作用和蒸腾作用的主要场所，为了最有效地行使其功能，植物能精准地控制叶片的初始发育和形态变化［1］。被子植物是陆生植物的主要类群，为了进一步适应复杂多变的陆生环境，该类群在叶形上演化出了巨大的多样性。不仅大的分支类群间、物种间具有变化多端的叶形，物种之内也往往存在各种因素作用下的变异，其中包括单叶形态的多样性，例如，全缘、锯齿状、不同程度（深浅）和不同式样（羽状或掌状、回数等）的裂刻等，也有单、复叶的差异，例如，广泛分布于热带、亚热带地区的蝶形花科猪屎豆属（Crotalaria）是被子植物最大的属之一，在全球约有700 余种，其中71%的种为三出复叶或羽状复叶，仅29%的种为单叶，研究显示，其复叶类型更适应于干燥的气候，而单叶类型在潮湿气候中占据主导地位。这可能是由于复叶与同等大小的单叶相比，空气界面层阻力更小，气体交换量更大，散热效果更好，同时，复叶通过调节单个小叶的倾斜角度，能最大限度地捕获光能［2］。

本文综述了植物叶形多样性及其进化适应意义，尤其是异形叶性（heterophylly）和发育调控叶异形性（heteroblasty），二者虽都表现为在同一植株上会生长不同形态的叶，但具有不同的机制［3］。本文着重厘清二者间的概念区分，以期为生态学、进化生物学等未来的研究提供新的思路。

1 叶形与环境气候的关系

生物有机体具有通过改变自身的形态响应外部环境中生物和非生物因子变化的能力［4］。当植物生长于波动变化的环境中或短暂暴露于有害条件下时，表型可塑性是其保持最佳适应性的基础［5］。尽管叶的发育在遗传水平上受到严格的控制，但其最终形状和大小会在一定程度上根据环境条件进行调整［6］，即具有表型可塑性［7］。每一种叶表型都由特定的基因型决定，该基因型调控叶片从叶原基到成熟衰老的整个发育轨迹，包括最初的幼叶和之后的成熟叶。理论上一个基因型可能发育出变化多端的与环境变化相关的叶形［1］。植物叶片的最终形态是在高效获取光能和减少环境胁迫的平衡条件下建成的，叶与环境之间的这种紧密联系导致了叶形态的巨大变异性［5］。

从叶的边缘形态分析，相对于全缘叶，边缘具有齿或裂的叶片具有较强的空间延伸可塑性，能调节叶面温度和水分流失，对干旱、高温等胁迫作出抗逆响应［8］。大尺度分析发现，高纬度寒温带的木本双子叶植物叶缘多具齿，而低纬度热带树木更多拥有较大的全缘叶［9］。移栽实验表明，美国红枫在温带地区的叶裂程度明显高于亚热带地区［10］。在葡萄中，从同一根藤蔓上测定多个季节的叶形，结果显示，叶齿的发育与寒冷、干燥的气候相关［1］。在寒冷气候下观察到一年生植物同样具有相似的变化，说明叶齿的这种适应性特征并非木本植物所独有［11］，例如，东亚的菊科蓍属（Achillea）植物齿叶蓍（A.acuminata），叶边缘具有整齐的锯齿，其生境多为林缘、草甸湿地及河边。与其相对照，亚洲蓍（A.asiatica）多生于较为干旱的山坡草地、草场等，其叶为三回羽状全裂［12］。关于叶齿或裂功能的探讨有很多，相关假说认为，叶齿能减少叶片对主脉的依赖性，它作为一种适应性特征，能增加植物的蒸腾作用以维持叶片的挺立［13］，同时缩小叶肉组织与叶脉的距离，减少边界阻力，有利于叶片的热传导［14］。此外，叶裂程度的加深可降低树冠层对光线的截留，从而提高了植物的光合效率。

叶片的大小也受气候环境的影响。以蓍属植物为例，北美学者研究了加利福尼亚和内华达山脉的2 个A.lanulosa不同海拔高度的种群，分别位于约塞米特蒂国家公园1 400 m 的马瑟地区和海拔3 050 m 的林带边界，发现低海拔种群的叶片较大，且叶面粗糙程度和叶裂状态与高海拔的不同。将采自2 个种群的植株分别移栽于相同的生境中生长时，它们基本保留原种群叶片的特征；但在较低温度的生境中生长时，2 个种群移栽个体的叶都变短，且叶片排列更加紧密；而在较温暖的生境中，叶片则变得更长且排列疏松。可见，该类群的叶形变异是种群遗传基础和叶形对温度适应的共同结果［15］。

2 植物的异形叶性

异形叶性是专指同一植株上并存的多态叶片，或指叶片被环境诱导在2 种或多种可能的形态间的转变［16］。异形叶性常见于水生植物或半水生植物中，例如，毛茛属（Ranunculus）、眼子菜属（Potamogeton）和萍蓬草属（Nuphar）等属的植物［17］。这些植物会产生沉水叶与气生叶2 种不同形状的叶片。在水生环境中的叶片通常较薄且气孔较少，深裂为丝状或线形；而挺水的气生叶叶片较厚，气孔较多，少裂片或不裂。这些独特的叶形态有效地降低了水介质产生的机械压力，增加了叶片的表面积，更利于吸收养分和交换气体［18－19］。

异形叶性是一种特殊的表型可塑性，表现为植物通过改变叶形态响应光照、温度、水分等多种环境条件的变化［17］。例如，低温能诱导水生植物水毛茛（Ranunculus trichophyllus）在陆生条件下产生水生叶的形态［20］。在水生环境下，温度升高可使异叶水蓑衣的叶片从羽状深裂逐渐转换为边缘锯齿［21］。

异形叶植物能通过调整形态结构提高个体对环境的适应性，因此，异形叶性被认为是植物对环境的适应性特征［22］。例如，钝脊眼子菜（Potamogeton octandrus）漂浮叶的表皮较厚，具气孔且有明显的腊质层；沉水叶表皮光滑，没有腊质层，这些特征使植物更好地适应波动的环境［23］。欧亚萍蓬草（Nuphar lutea）的气生叶和漂浮叶是对光的一种适应，而沉水叶则可看作是对遮荫的适应。叶片所展现的高度表型可塑性是在变化的环境中，尤其是不同光照强度下保障光合效率的一种适应方式［24］。此外，异形叶的形态特征也可能使其在干扰环境下更具竞争力，能拓殖野生环境［25］。

在异形叶植物中，有些植物同时产生有刺和无刺叶，其多刺叶是抵御食植动物的可塑性响应。动物的食草行为对诱导植物有刺叶的产生和对食草损伤的响应起到了双重作用［26］。例如，异形叶性的枸骨叶冬青（Ilex aquifolium），其树冠距地面近的种群频繁被采食的迹象很明显，高度在2.5 m以下的树冠无一幸免被采食，这与成年红鹿触及的采食高度极其一致，食草频率与多刺叶分枝的比例之间具有显著相关性［27］。

3 发育调控叶异形性

发育调控叶异形性是与植物生活史阶段相关联的，在个体发生过程中器官形态与功能的跃变，这种变化是不可逆的［28］。比较常见的具有发育调控叶异形性的植物有长青藤（Hedera helix），其叶片从幼株的裂叶变为成熟植株的全缘叶［29］；一些凤梨科植物从幼株的气生叶变成了成株的储水罐状［30］；桉属（Eucalyptus）植物的幼态叶卵圆形，成熟叶片伸长成卵状披针形［31］。除了叶片形态在个体发育中发生改变以外，不断有证据证明，幼株和成株的叶片在解剖结构［32］、生理［31］等方面也存在差异。这些差异是由于不同的生物因子相互作用的结果，包括对病原菌［33］、昆虫［34］和脊椎动物［32］的敏感性，强有力地支持了发育异形性在个体发育过程中发挥的生物学功能［35］。

发育调控叶异形性为研究自然选择在渠限化发育过程（canalizing development）中的作用提供了机会。例如，夏威夷相思树（Acacia koa）是一种具有独特发育调控叶异形的植物，其幼态的叶是典型的平展二回羽状复叶，而成熟叶片则转变为竖直的叶状枝。对该物种在不同环境湿度下的种群中的研究发现，湿地种群的个体发育异形性转变比较慢，而干旱种群在水分胁迫下异形性转变提前，因为在干旱胁迫期间叶状枝比真叶更具有适应优势［36］。对桉树的研究发现，某些桉树幼株阶段似乎比成株更能耐受遮荫但不抗旱，而另一些桉树物种似乎已更好地适应了抵抗霜冻、高日晒负荷和干旱胁迫［37］。在地中海类气候地区，许多物种丰富和具有重要生态意义的植物类群都存在发育异形性，这是其对共有的地中海式气候的响应［38］。对小檗属植物（Berberis s.str.）的研究发现，该属植物的短枝上不断生出新的叶片，均匀分布在植株上进行光合作用，而长枝由于缺少顶端生长的限制，并有较高的胁迫忍耐性，起到维持植物快速持续生长的作用。小檗属植物的短枝叶承担了快速有效和持续的光合作用，保证了开花结实，而长枝不仅保证植物持续的营养生长，其上的刺可能起到了抵御捕食的作用。由此可见，发育调控叶异形性可能是提高植物适合度的有效机制［39］。

发育调控叶异形性变化可能揭示了物种间的进化关系。由于发育调控叶异形性在植物界独立起源、演化了多次，其依赖的调控网络在进化过程中应已从祖先状态发生了修饰和分化，所产生的不同的发育程序可能在发育调控叶异形性的进化过程中起着主要作用。经典的例子是金合欢属植物幼态的羽状复叶被看作是演化过程中具有此样叶片的祖先的遗产；与此相对的是，在许多其他具有发育异形叶的植物中，幼态叶的形态与近缘物种成熟叶的形态相同或相似，这类现象被解释为幼态成熟或幼态持续（neoteny）［28］。

4 总结与展望

综上所述，各种生物、非生物因素与遗传因素相互作用形成了一个复杂的调控网络，共同参与植物叶片的形态建成和发育。将叶形态的自然变化与其背后的分子调控途径相整合，是进化发育生物学的重要目标。由于同一基因型能发育出不同的叶形，这为理解植物遗传背景与环境的相互作用提供了很好的机会。发育渠限化对植物叶形变异存在一定的限制作用，为了充分了解叶形态多样性的演化发育及其对环境压力的响应机制，应建立遗传多样性、发育背景和环境可塑性综合定量模型［1］，解开异形叶性与环境波动、基因及物种形成之间的关系，从而有助于理解植物表型可塑性和适应的分子和演化机制［27］，为生物多样性保护，并且为有方向、有目标地利用植物的适应性特征提供科学依据。