异色瓢虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应

赵英杰 郑亚强 符成悦

摘要 为明确天敌昆虫异色瓢虫Harmonia axyridis对草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda的捕食能力，在室内光照培养箱（25±1）℃、L//D=16 h//8 h条件下，研究了异色瓢虫雌雄成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应与搜寻效应。异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫具有捕食作用，其捕食功能反应符合HollingⅡ模型，其雄成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的日最大捕食量、瞬时攻击率和处理时间分别为 62.8头、0.796和0.016 d;雌成虫对2龄幼虫的日最大捕食量、瞬时攻击率和处理时间分别为70.4头、0.979和 0.014 d。异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的搜寻效应随瓢虫密度的增加而下降。异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾幼虫具有较好的控害效果，可用于对草地贪夜蛾的防控实践。

关键词 异色瓢虫; 草地贪夜蛾; 功能反应; 搜寻效应

中图分类号： S 476  文献标识码： A  DOI： 10.16688/j.zwbh.2019370

Abstract To clarify the predation and control ability of Harmonia axyridis on Spodoptera frugiperda， the predation function and searching efficiency of both male and female adults of H. axyridis on the 2nd instar larvae of S. frugiperda were studied in an indoor light incubator at （25±1）℃ and L∥D=16 h∥8 h. The functional responses of H. axyridis adults to the density of 2nd instar larvae of S. frugiperda fitted well with HollingⅡ model. Daily maximum predation， instantaneous attack rate and handling time of male adult H. axyridis to 2nd instar larvae of S. frugiperda were 62.8 individuals， 0.796 and 0.016 d， respectively. The daily maximum predation， instantaneous attack rate and handling time of female adult H. axyridis to 2nd instar larvae of S. frugiperda were 70.4 individuals， 0.979 and 0.014 d， respectively. H. axyridis showed a good control effect on S. frugiperda larvae， which can be used in the control of S. frugiperda.

Key words Harmonia axyridis; Spodoptera frugiperda; functional response; searching efficiency

草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda （J.E.Smith），又称秋黏虫，属于鳞翅目Lepidoptera 夜蛾科Noctuidae，是原分布于美洲热带和亚热带地区的杂食性害虫[1-2]。其寄主植物广泛，包括玉米、高粱、甘蔗、苜蓿、大麦、棉花、荞麦、水稻、甜菜、大豆、烟草、小麦等76属353 种植物[3]，严重影响作物的产量与质量。我国自2019年1月在云南省江城县首次发现草地贪夜蛾入侵以来[4]，截至6月，已在全国19个省1 000余个县发现草地贪夜蛾。在美国和巴西，喷施杀虫药剂和种植转Bt基因玉米是控制玉米田草地贪夜蛾的主要手段[5]，由于化学防治在玉米种植区时空上的连续性，草地贪夜蛾种群显示出了多种抗药性机制，表现出广谱的抗药性，并且对转Bt玉米也产生了较高的抗性，这为草地贪夜蛾的防治带来了新的考验[6]。当前，我国防治草地贪夜蛾的常用方法是喷施化学农药，虽然一些学者也提出了化学防治草地贪夜蛾的策略，但使用农药不可避免地会造成环境污染、农药残留、害虫抗药性上升等问题，因而迫切需要开展草地贪夜蛾的生物防治研究。

异色瓢虫Harmonia axyridis （Pallas）属鞘翅目Coleoptera瓢虫科Coccinellidae，是一种杂食性捕食者，对蚜虫、介壳虫等半翅目昆虫以及鳞翅目、鞘翅目、膜翅目、双翅目昆虫的幼虫和蛹等具有较强的捕食能力[7]，是一种重要的捕食性天敌昆虫。异色瓢虫具有作为生防因子控制害虫种群密度的潜力，已经广泛应用于全世界的农业生产中[8]。

目前利用天敌昆虫对草地贪夜蛾进行控害已有相关研究报道，如蠋蝽、益蝽、大草蛉对草地贪夜蛾捕食功能的研究[9-11]，但有关异色瓢虫对草地贪夜蛾的捕食作用研究尚未见报道。本试验主要研究异色瓢虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的控害作用，研究其在草地贪夜蛾2龄幼虫不同密度下的捕食作用，对于探究异色瓢虫对草地贪夜蛾的捕食潜力，以及在虫害发生早期通过田间释放异色瓢虫成虫控制草地贪夜蛾的种群密度具有重要意义。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

异色瓢虫和草地贪夜蛾均采自云南省曲靖市陆良县板桥镇玉米田（25°4′57.32″N，103°42′5.4″E），并于室内智能人工培养箱（RG300）中连续饲养3代，饲养条件为温度（25±1）℃，相对湿度（RH）60%±5%，光周期L∥D=16 h∥8 h。草地貪夜蛾幼虫用新鲜的玉米籽粒及叶片人工饲养，异色瓢虫的食料为草地贪夜蛾低龄幼虫。

1.2 试验方法

试验在RG300智能人工培养箱中进行，温度（25±1）℃，相对湿度60%±5%，L∥D=16 h∥8 h，光强11 000 lx。试验前将异色瓢虫1日龄成虫置于培养皿（直径9 cm、高1.5 cm）内饥饿24 h，每皿1头，然后将草地贪夜蛾2龄幼虫放入上述培养皿内。草地贪夜蛾2龄幼虫密度分别设置为10、15、20、25、30、40、50头/皿，5次重复。观察异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾幼虫的捕食行为，同时在培养皿内放入玉米叶，以避免草地贪夜蛾幼虫之间相互残杀。24 h后计数剩余草地贪夜蛾数量，并计算被捕食的草地贪夜蛾数量。

1.3 数据分析

将试验所得数据进行HollingⅡ模型拟合，得到捕食功能反应方程：Na=aNTr/（1+aThN）[12]，搜寻效应方程：S=a/（1+aThN）[13]，式中Na為捕食草地贪夜蛾幼虫的数量，N是草地贪夜蛾幼虫的密度，a为捕食者对猎物的瞬时攻击率，Tr是试验的总时间（本试验设Tr为1 d），Th是处理时间（即捕食者捕食1头猎物所用的时间），S为搜寻效应。先用RGui进行数据处理，再使用GraphPad Prism 6.01 分析并作图。

2 结果与分析

2.1 异色瓢虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食行为观察  饥饿24 h的异色瓢虫成虫放入培养皿后首先会保持1～2 min的静止，然后开始爬行、搜寻，搜寻时间一般为1～3 min，当下颚触碰到草地贪夜蛾幼虫时，会使用一对前足将草地贪夜蛾幼虫腹部末端固定，之后用上颚基部夹住并刺入草地贪夜蛾幼虫虫体，开始取食。异色瓢虫通常首先取食草地贪夜蛾幼虫腹部末端表皮，期间幼虫头部会不断摆动，持续挣扎反抗，但异色瓢虫用前足将幼虫腹部牢牢固定使其难以挣脱，幼虫体壁被取食露出内部组织后停止挣扎，然后异色瓢虫继续取食猎物体液和表皮，最终草地贪夜蛾幼虫只剩下少许头壳。异色瓢虫经过2～3 min的休整之后再开始搜寻下一个猎物。从异色瓢虫固定猎物开始取食到取食结束开始搜寻下一个猎物，最长用时42 min，最短用时仅7 min。试验发现，异色瓢虫雄虫与雌虫对草地贪夜蛾幼虫的捕食行为基本一致。

2.2 异色瓢虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应

捕食功能反应是指单个捕食者在单位时间内在给定的不同猎物密度下所能捕食的猎物数量。由图2可知，异色瓢虫的捕食量（Na）随着草地贪夜蛾密度（N）的增加而增多，当猎物达到一定密度后，捕食量增速放缓，呈负密度制约关系，故异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应属于Holling Ⅱ型， 可用Holling圆盘方程来拟合（图2）。异色瓢虫雌成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应方程为Na=0.979N/（1+0.014N）（R2=0.954，F=103，P<0.001），雄成虫的捕食功能反应方程为Na=0.796N/（1+0.013N）（R2=0.882，F=37.26，P<0.01）。

a、Th、a/Th是确定异色瓢虫对草地贪夜蛾控害能力强弱的依据，a是瞬时攻击率，Th是处理时间，理论日最大捕食量Namax=1/Th，1/Th能够直观地表现出雌雄成虫对草地贪夜蛾日最大捕食量的多少，而a/Th能够更加全面地反映出异色瓢虫对草地贪夜蛾捕食功能作用的大小，a/Th越大，表示天敌对害虫的控制能力越强[14]。由表1可知， 异色瓢虫雌成虫的a/Th=68.9，大于雄成虫的a/Th（50.0），说明异色瓢虫雌、雄成虫均对草地贪夜蛾2龄幼虫有较强的防控能力，且雌成虫的控制能力大于雄成虫。异色瓢虫雌成虫日最大捕食量（1/Th）为70.4头，略高于雄虫的日最大捕食量（62.8头），这可能是由于雌性异色瓢虫体型更大，需要更多的能量保障产卵等活动。

2.3 异色瓢虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的搜寻效应

Holling[15]认为捕食者的搜寻效应依赖于猎物的种群密度，它随着猎物种群密度的增加而降低。通过拟合HollingⅡ型功能反应模型得到的参数，依公式S=a/（1+aThN）估算异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的搜寻效应。根据上述公式，得出了异色瓢虫雌、雄成虫在草地贪夜蛾2龄幼虫不同密度下的搜寻效应（图 3），由图3可知，随着猎物密度的增加，异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的搜寻效应逐渐降低。而且，在不同猎物密度下雌虫的搜寻效应均大于雄虫;当草地贪夜蛾2龄幼虫的密度分别为 10、15、20、25、30、40和50头/皿时，异色瓢虫雄成虫的搜寻效应分别为 0.707、0.669、0.653、0.605、0.577、0.528和0.487，雌成虫的搜寻效应分别为 0.859、0.810、0.766、0.726、0.691、0.629和0.577。

3 结论与讨论

异色瓢虫是一种重要的杂食性天敌昆虫，食量大，取食范围广，环境适应力强，交配产卵期较长[16]，在我国各地的玉米种植区都有分布，是玉米田中多种蚜虫、叶螨和一些鳞翅目幼虫的主要天敌昆虫。相比于化学防治，利用天敌防治草地贪夜蛾低龄幼虫符合绿色农业的发展方向，能够有效控制草地贪夜蛾的猖獗为害，且不造成农药残留，也不对其他天敌昆虫造成伤害。

笔者在研究过程中发现用新孵化的草地贪夜蛾1龄幼虫饲养得到的异色瓢虫成虫的平均产卵量远低于用2龄幼虫饲养的成虫的平均产卵量，说明1龄幼虫营养价值较低，无法为异色瓢虫雌虫提供足够的营养物质以满足其后代卵的发育，另外，试验还发现，异色瓢虫成虫完全不取食草地贪夜蛾3龄以上的幼虫，可能是因为这个阶段的幼虫体型过大，活动和攻击能力强，导致异色瓢虫不能完成捕食。鉴于以上原因，我们只对草地贪夜蛾2龄幼虫做了捕食功能反应的研究。

在国内和国际上，通过生物防治控制害虫是当前比较热门的话题，许多专家学者研究了瓢甲科昆虫对鳞翅目幼虫和卵的控制作用，并取得了相关进展。王敬宇[17]发现异色瓢虫、龟纹瓢虫2种天敌昆虫和7种蜘蛛对菜粉蝶（卵和幼虫）有较强的潜在控制能力，是捕食性天敌的主要优势种;南俊科等[18]发现异色瓢虫成虫对美国白蛾1～2龄幼虫捕食效果较好;Silva等[19]研究了南美洲特有的Eriopis connexa （Germar）（鞘翅目，瓢甲科）幼虫对草地贪夜蛾新鲜卵的取食，通过评估该幼虫的发育情况，表明其具有防治草地贪夜蛾的能力。本研究关于异色瓢虫成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫捕食作用的效果与上述研究基本一致，证明了其防治草地贪夜蛾的生防潜力。