冰缘区藓类植物叶中肋细胞生态适应性分析

袁祯燕 王 虹 王 凯

(新疆大学生命科学与技术学院，乌鲁木齐 830046)

苔藓植物(bryophytes)[1～2]植株矮小，营养体构造简单，也没有真正的维管组织，其根、茎、叶特为假根、拟茎和拟叶，但它们适应性极强，并以孢子进行繁殖，是由水生向陆生过渡的高等植物，全世界可能约有23 000种[3]，是植物界中的一个重要植物类群。目前已记录的新疆苔藓植物有55科163属419种，主要分布于天山、阿尔泰山的针叶林地，高山寒冷环境中亦有不少种类[4]，苔藓植物独特的生理生态适应机制使其能适应各种环境，特别是一些陆生植物难以正常生存的环境中(高寒、高温、干旱弱光)可以生存，但在盐碱地中难以找到苔藓植物的踪迹。对这些地区生态系统提高生物多样性和养分循环等方面起到了至关重要的作用，成为绝对的先锋植物和优势植物类群[4～6]。苔藓植物拟叶的中肋由导水细胞组成，而中肋的长度变化较大，结构较其叶片复杂，因种的不同而不同[7～8]。长期以来，对高等植物导管的研究方法较为成熟，而只有少数人对藓类植物的中肋细胞进行过研究。沙伟等对24种金发藓科(Polytrichaceae)植物的中肋细胞进行了观察，指出其导水的细胞形态特征以及细胞纹孔场数目在不同属中种内差异程度不同[7]；詹琪芳等发现不同生境下藓类植物茎细胞形态也各不相同，旱生藓类细胞端尾和纹孔场数目多，水生藓类的细胞壁薄，细胞端尾和纹孔场数目少，中生藓类细胞形态则介于两者之间[8]。王虹等对冰川藓类植物的叶尖、叶片以及茎的结构特征进行了研究，发现其叶尖细胞及叶片中肋等均具有快速吸水及保水的功能，是藓类植物抵御极端环境造成的伤害而形成的重要生理机制和生态适应机制[9～14]。本研究从新疆天山一号冰川选取35种藓类植物，对叶进行解离后观察分析中肋导水主细胞及小型厚壁细胞的微观结构特点及输导功能，旨在揭示导水细胞结构特点及对极端环境的适应性变化、分类学意义及生态学意义。

1 材料及实验方法

本文所用35种藓类植物标本材料采自于乌鲁木齐河源区，即天山一号冰川地区，海拔高度3 544～3 570 m的阴湿的岩面、湿土面和水体中等(表1)，所有标本均存放于新疆大学生命科学与技术学院植物标本馆(XJU)中。

挑选生长良好的标本10株，先将实验材料中的泥土冲洗掉。温水泡24 h后(恒温37℃)，用PolaronCA7615型超声波清洗仪清洗，将植株中上部的叶片放入用10%铬酸∶10硝酸%=1∶1的离析液中进行离析，将离析好的材料放入70%乙醇中进行保存，待需要时取出做成水装片。在NikonECLIPSEE200数码显微镜下观察并拍照，随机选取30个细胞进行细胞长度、细胞宽度和细胞壁厚度的测量，随机观察10个细胞的细胞壁上的纹孔场，记录相关数据取其平均值。

2 结果分析

2.1 藓类植物叶中肋离析细胞的观察

通过对35种藓类植物叶中肋细胞的离析细胞的细胞长度、细胞宽度、细胞壁厚度的比较(表2)，不同藓类的中肋细胞的变化差异较大：(1)黄色真藓的中肋细胞最长，平均长度达到1 227.08 μm，而中国木灵藓的最短，平均长度达到110.39 μm；变化范围最大的是泽藓，为280.69～1 681.40 μm，变化范围最小的是圆枝青藓，为184.48～197.95 μm。(2)中肋细胞宽度差异也比较明显，泽藓的中肋细胞最宽平均宽度达到143.34 μm，厚栉拟金发藓中肋细胞宽度最小平均宽度达到12.31 μm。变化范围最大的是隐壶藓宽度变化范围达到24.32～280.45 μm；变化范围最小的是中华木灵藓其变化范围达到10.16～21.9 μm。(3)中肋细胞细胞壁厚度具有明显差异，黄色真藓的中肋细胞细胞壁最厚平均厚度达到25.27 μm，曲背藓的中肋细胞细胞壁厚度最小平均厚度达到1.71 μm。变化范围最大的是黄色真藓其变化范围达到5.23～49.47 μm。变化范围最小的是曲背藓其变化范围达到1.15～2.54 μm。

35种藓类植物分别着生在冰缘区裸露的土层、沼泽湿土、岩石以及阴湿的岩石上。对离析细胞形态的比较，发现不同微生境中生长的藓类，叶中肋细胞的结构呈现差别：(1)裸露的土层生长的苔藓群落多零星分布，这种生境下的藓类有10科12属13种藓类，其中肋细胞平均长度为716.69 μm，细胞平均宽度为81.22 μm，细胞壁平均厚度为13.72μm。(2)沼泽湿土基本是浸润在水中，土壤含水量高，生长在此处的藓类有5科6属7种，其细胞平均长度为195.93 μm，细胞平均宽度为26.36 μm，细胞壁平均厚度为2.67 μm。(3)岩石表面生长的藓类有6科7属8种，其细胞平均长度为603.71 μm，细胞平均宽度为69.95 μm，细胞壁平均厚度为12.59 μm。(4)阴湿岩面生境的特点是光照不充分，湿度大。在此生长的藓类有5科5属7种，细胞平均长度为527.29 μm，细胞平均宽度为53.35 μm，细胞壁厚度为9.92 μm。

4种生境中，在裸露土层生长的藓类的中肋细胞最长，中肋细胞最宽且细胞壁最厚，生长在沼泽湿土中的藓类植物的中肋细胞，其细胞长度、细胞宽度和细胞壁厚度都是最小的。

表1 一号冰川35种藓类植物样品信息

表2 一号冰川35种藓类植物叶中肋细胞长度、宽度及壁厚

表3 一号冰川35种藓类植物叶中肋在不同生境下的比较

注：用t检验法进行能够分析，同一列中与湿生生境组相比；a.差异极显著(P<0.01)；b.差异显著(P<0.05)

Note:Analyzed byt-test method compared to wet habitatin the same column；a.Means significant different(P<0.01)；b.Means difference(P<0.05)

2.2 藓类植物叶中肋细胞端尾和纹孔场的特点

从光学显微镜下观察一号冰川冰缘区生长的藓类植物的叶中肋细胞，中肋细胞端壁形态多样，有端壁平直的(图版Ⅰ：5，8，10，14)，有端壁呈斜度角(图版Ⅰ：4，7，12，35)，有端壁呈斜度角且带有1个细长端尾的(图版Ⅰ：16，30，34)，有1个端尾的(图版Ⅰ：18，20，23，24)，有具有2～3个钝圆端尾的(图版Ⅰ：15，21，22，31)。生长在阴湿岩面的水灰藓单中肋或尖端有分叉，灰藓和黄灰藓都具有两条中肋，极短或缺失[1]，其细胞多见细长的尖端尾。生长在土面和岩面的藓类的细胞端壁多见2个钝圆端尾。

细胞壁生长时并不是均匀增厚的，在初生壁上具有一些明显的凹陷区域，称为初生纹孔场。苔藓叶中肋细胞上初生纹孔场的数目差异大。叶中肋细胞侧壁的纹孔场数目最多的是曲背藓，数目最少的是石地青藓。藓类叶中肋细胞侧壁的纹孔场数目与藓类生境类型部具有相关性。

图版Ⅰ 光学显微镜下，一号冰川藓类植物叶中肋细胞(×400) 1.细牛毛藓；2.对叶藓；3.斜蒴对叶藓；4.长叶青毛藓；5.曲背藓、6.北方极地藓；7.高山大帽藓；8.圆蒴连轴藓；9.长枝紫萼藓；10.毛尖紫萼藓；11.细叶连轴藓；12.隐壶藓；13.泛生丝瓜藓；14.丛生真藓；15.细叶真藓；16.柔叶真藓.；17.圆叶真藓；18.黄色真藓；19.拟三列真藓；20.全缘匐灯藓；21.泽藓；22.中国木灵藓；23.山羽藓；24.牛角藓；25.漆光镰刀藓；26.水灰藓；27.大湿原藓；28.石地青藓；29.羽枝青藓；30.圆枝青藓；31.毛尖藓；32.灰藓；33.黄灰藓；34.卷叶灰藓；35.厚栉拟金发藓PlateⅠ Light microscope photographs of leaf costa of 35species of bryophytes from Tianshan No.1 glacier in Xinjiang(×400) 1.Ditrichmn flexicaule; 2.Distichium capillaceum; 3.Distichium inclinatum; 4.Campylopus longigmmatus; 5.Oncophrous wahelenhergii; 6.Arctoa chyperborea; 7.Encalyrtaalpine; 8.Grimmiaapocarpum; 9.Grimmiaelngata; 10.Grimmia pilifera; 11.SchistidiumLiliputanum; 12.Voiti anivalis; 13.Pohlia cruda; 14.Bryumcaespiticium; 15.Bryumca pillare; 16.Bryumcelluare; 17.Bryum cyclophyllum; 18.Bryum pallescens; 19.Bryum pseudotriquetrum; 20.Mniumintegrum; 21.Philonotis Fontana; 22.Philonotis Fontana; 23.Abietinellaabietina; 24.Cratoneuronfilicinum; 25.Drepanocladusvernicosus; 26.Hygrohypnum luridum; 27.Calliergonellacuspidata; 28.Brachythecium glareosum; 29.Brachythecium phlmosum; 30.Brachytheciumgarovaglioides; 31.Cirriphyllumcirrhousum; 32.Hypnum cupressiforme; 33.Hypnum pallescens; 34.Hyonum revolutum; 35.Polytrichastrumemodi

表4 35种藓类叶中肋细胞的端尾数和纹孔场数

Table 4 Numbers of end tails and pit fields of leave rib of 35 mosses

序号Number生境Habitat中肋数目Numbers of costa端尾数目Number of end tail纹孔场数目Number of pit field均值Mean value范围Range均值Mean value范围Range1岩面Rock10.500～129.8911～652土面Damp soil11.200～221.5314～673湿土面Wet soil11.000～233.4322～454湿土面Wet soil11.780～322.8816～445土面Damp soil11.180～240.3331～486阴湿岩面Shade rock12.200～418.0912～447土面Damp soil12.670～439.1122～678土面Damp soil10.500～122.0016～419岩面Rock10.500～128.4419～4010土面Damp soil11.500～320.6715～5311岩面Rock12.000～439.2525～5312土面Damp soil12.400～423.3110～3813土面Damp soil11.000～228.4015～4814湿土面Wet soil11.290～249.1734～5815土面Damp soil10.500～130.6716～7416湿土面Wet soil10.880～145.1423～6317土面Damp soil11.500～331.7017～6018岩面Rock11.330～358.1229～8919岩面Rock11.500～321.5615～4120湿土面Wet soil11.170～216.8910～2621土面Damp soil11.500～320.5410～4122岩面Rock11.630～357.0040～8923阴湿岩面Shade rock11.400～224.8819～3624阴湿岩面Shade rock11.440～219.008～3225湿土面Wet soil11.330～225.6018～3826岩面Rock11.000～219.1212～4627湿土面Wet soil11.430～239.5020～5628阴湿岩面Shade rock10.500～111.8710～5429岩面Rock11.500～328.1913～4830阴湿岩面Shade rock11.000～242.1134～6731土面Damp soil11.381～224.3317～3532土面Damp soil11.000～216.3010～4333阴湿岩面Shade rock21.000～216.1411～2534阴湿岩面Shade rock22.000～436.0019～7535土面Damp soil11.290～236.3320～54

3 讨论

王虹等人对在新疆天山一号冰川生长的一些藓类植物的叶片结构的研究发现，其细胞壁表面有不规则的细纹和细小颗粒，细胞壁厚且具有小孔状窝点；在干时细胞壁会强烈收缩凹陷，叶尖边缘也会内卷或者拧卷，这些特征有利于苔藓植物水分的吸收，也体现了对冰缘区寒旱环境的适应[11,14]。极端环境下生长和发育的藓类植物叶片其表面细胞壁分别呈现不同程度的凹陷或凸起，以及多种角质层纹饰或蜡质等附属物，其功能不仅仅在叶表面形成保护层，使水分的蒸腾作用减少，而且使叶表面有一定的吸水功能[12～14]。苔藓植物的叶对水和温度的敏感度强，表现明显，叶片细胞还可以与叶尖顶端细胞和边缘细胞一起，快速的吸收空气中的水分，通过中肋细胞的导水功能迅速将水分子传送到叶片细胞进行光合作用，让植物体的生理机能快速有效的恢复[15]。因此，这一地区的藓类植物叶片中的中肋大多数可到达叶的尖部，以保障水分及一些营养物质快速传达于全叶片。生长在干旱、劲风、阳光直晒下土面和岩面的藓类植物，其叶片中肋的导水主细胞较长，细胞壁较平滑，细胞壁也较薄，细胞腔径大，加强了细胞的导水速率，而相对细胞壁较厚、细胞腔径小的小型细胞，其细胞壁呈不同程度的波状，这样有效防止在干旱情况下水分的散失的同时也具有一定的支撑和保温作用。

植物应对不同的生长环境施加的选择压力，在形态结构上表现出适应性的变化。湿土面、阴湿岩面、土面、岩面这四种生境中水分的可利用程度，蒸腾作用和机械作用的需求不同，藓类植物叶片细胞也会产生相应的适应性变化。苔藓植物叶片的中肋是由一群纵向伸长的厚壁细胞组成，主要起支撑作用，一些学者认为苔藓植物叶片细胞靠茎叶间的毛细管作用直接吸收水分，中肋细胞没有输导作用[17]，有些学者则发现金发藓科茎内部具有特化的传水细胞组成水分传导组织[18～20]，金发藓叶子中具有与导管功能相似的中肋细胞[7]。植物体内水分的运输问题是导管的主要功能，按照物理学原理，推力和压力来决定水的移动速度。导管腔径比较小，单位长度中横壁较多(即长度比较短)，端壁的面积较大(即端壁斜度角较小)以及导管内壁的凹陷较多(即粗糙程度)等则是水分运输的阻力，所以导管运输水分的能力与管腔径的大小、端壁斜度角的大小呈正相关，与导管长度中壁的多少及管壁的粗糙程度成负相关[21]。冰缘区的微环境多样，苔藓植物的结构特征表现出对环境的适应性变化。湿土面、阴湿岩面、土面和岩面生长的藓类植物中肋细胞其细胞长度、宽度和厚度有变大的趋势。阴湿岩面的几种苔藓植物的两条中肋短且极不明显,而其它生境中的均为单中肋且多直达拟叶尖端。苔藓植物逐步由水生走向陆生的过程中，中肋细胞变长、变宽增加导水率来适应陆地的旱生环境。

导管细胞端壁有一定长度的端尾，端尾的长短被看作为树木对旱生生境的生态适应特征[22]。旱生条件下生长的虎尾藓(Hedwigiaciliata(Hedw.) P.Beauv.)、欧黑藓东亚变种(AndreaearupestrisHedw. var.fauriei(Besch) Takaki)、长蒴紫萼藓(GrimmiamacrothecaMitt.)、日本蓑藓(MacromitriumjaponicumDoz. et Molk)和簇生砂藓(Racomitriumaquaticum(Schrad.) Brid.)5种藓类茎中的细胞具有端尾且数目多，但端尾形态无明显的差异[9]，水生条件下生长的大叶凤尾藓(FissidensgrandifronsBrid.)、鳞叶水藓(FontinalissquamosaHedw.)和短尖美喙藓(Eurhynchiumangustirete(Broth.) T.Kop.)[23]细胞端尾数目少；而沙伟在金发藓叶中肋细胞中仅观察到端壁呈斜度角未见到端尾[18]。本研究观察的35种藓类的叶中肋细胞端壁形态各异，有些细胞的端壁呈平面，有的呈波状；有些端壁呈斜度角，有些具1个尖而细长的端尾，有些具有钝圆的多个端尾。主导水分运输的中肋薄壁细胞多具有2个小而钝圆的端尾，外围厚壁的中肋细胞端壁多呈斜度角，或者具有一个细长的端尾，而中肋中的小型厚壁细胞两端则呈一个细长的端尾。冰缘区生长在寒旱多风的土面和岩面的藓类，中肋细胞多具有端尾；而湿土面的藓类植物，端尾则不明显，推测其一，端尾使中肋细胞纵向牢固的嵌合，保证水分运输的稳定性；其次，可以加大细胞接触面积，促进细胞间的联系，增强机械固着支撑的作用；其三，导水细胞呈现的不同微结构特点可能也具有潜在的分类价值。

长期以来，认为纹孔上的胞间连丝是细胞原生质体进行物质和信息间直接联系的桥梁，它使多细胞植物体成为一个结构和功能上统一的有机体[19]。但绝大多数藓类植物由于缺乏良好的内部传导组织，主要依赖植物体外部从大气中得到并传导水分[20]，水生藓类整个植株能长期从水中获得水分和养料，而旱生藓类很少有湿润的小气候，因此，旱生藓类植物细胞上纹孔场的大量存在就为其获得水分后快速运输水分和传递信息提供了保障。詹琪芳从藓类植物茎细胞结构中发现旱生藓类的纹孔场数目大都比水生藓类多1～2个。沙伟对24种金发藓叶中肋细胞侧壁纹孔场比较后，认为纹孔场数目多的属可能更适应干旱的环境。而在冰缘区4种生境下，我们并未观察到四种生境下藓类植物纹孔场数目具有明显差异。冰缘区4种生境下藓类植物中肋细胞的形态差异，是复杂环境影响的结果，也是对寒旱环境的长期演化出的适应策略，该地区的藓类植物对微生境的生态适应性还需要进一步探究。