黑龙江帽儿山地区春季黄喉鹀雄性早现研究

王毅鸿 吴 伟 安玉鑫 郑 雯 许 青

(东北林业大学，哈尔滨，150040)

雄性早现(protandry)是指有性繁殖生物在繁殖阶段，雄性个体相较于雌性个体会更早地进入繁殖状态或者更早到达繁殖地的一种现象[1]，由于大部分鸟类的迁徙行为伴随着雄性早现现象的出现，因此受到关注，早期研究仅是对于迁徙规律的补充性描述，近年来则针对雄性早现现象提出了不同的解释性假说[2]，且将雄性早现现象与鸟类迁徙行为的发生与进化[3-4]，以及与繁殖选择等相关问题进行了综合研究[5-7]。

根据选择压力的作用方式，当前对迁徙鸟类的雄性早现的形成假说可以概括为两大类，间接性选择假说类与直接性选择假说类[2]，也可称之为外源性压力选择类与内源性压力选择类。黄喉鹀(Emberizaelegans)是东北地区常见鸟类，在黑龙江省南部地区为夏候鸟或旅鸟，研究地区黄喉鹀为东北亚种(E.e.ticehursti)，雌雄异形明显。该亚种繁殖期的分布范围在我国东北地区、小兴安岭、长白山等地；冬季则南迁到华北、华中、西南等地越冬；多栖息于较矮的混交林等林地，营巢于地面或灌丛中，以植物的种子及草籽为食，繁殖期主要以昆虫为食[8-10]。本文利用东北林业大学帽儿山鸟类环志站1997—2018年的黄喉鹀环志数据，通过研究黄喉鹀不同性别迁徙特征时间的差异，雌雄个体身体素质特征差异及其在迁徙中的变化规律，雌雄个体迁徙特征时间与当地气候变化的相关性，印证雄性早现的不同假说。

1 研究方法

春季黄喉鹀的种群数量及形态数据来源于东北林业大学帽儿山环志站1997—2018年的春季环志数据，所用的黄喉鹀环志数据为春季首次捕获后的环志数据，包括日环志量、性别、体重和翅长。该环志站位于黑龙江省尚志市东北林业大学帽儿山实验林场(45°20′—45°25′N，127°30′—127°34′E)的老爷岭生态站。本区属于张广才岭的小岭余脉，位于长白山山系的北部、长白山和小兴安岭之间的过渡区。该区域处于北半球温带大陆性东部季风区，常年受到东亚季风的影响，年均温为2.9℃，年均降雨723 mm，年均蒸发1 094 mm，无霜期120—140 d。

统计雌雄个体逐年每日环志量，用以统计迁徙特征日期，迁徙特征日期使用鸟类的首到日、峰值日、结束日等特征日期。为了减小鸟类迁徙时间上的误差，本文定义以下日期为迁徙时间的不同节点[11-12]：首到日为环志到当季总环志量个体数的5%的日期，峰值日为50%，结束日为95%；在日期数值中，将逐年的日期定义为固定的数值，即儒略日(Julian day)的转换；采用配对样本均值t检验，对迁徙特征日期进行两性间的差异性检验。

统计雌雄个体累年每日环志量的数量比例，以每日雄性个体环志量与日总环志量的比值作为雌雄比例。将雌雄比例与时间进行Pearson相关分析，总结雌雄比例在迁徙中的变化规律。

使用黄喉鹀的翅长(wing length)、体重(body weight)和能量状态指数(energy state index，ESI)[13]反映雌雄身体素质特征，能量状态指数计算公式为：能量状态指数ESI=体重L/翅长W×100%。采用独立样本t检验进行个体身体素质特征各项指标两性之间的差异性比较；对个体身体素质各特征分别与时间进行Pearson相关分析，反映黄喉鹀不同性别身体素质特征随时间变化的关系。

气象数据来源于中国气象数据网中国地面国际交换站气候资料月值数据集，选取1997—2018年的尚志市气象站(编号N90568，45°7′48″N，127°34′48″E)的气象数据，尚志气象站距离研究地点的直线距离不足30 km，因此该站的数据可以作为研究地点的气象数据进行使用。由于春季鸟类迁徙集中在当年的3—5月，因此以逐年的3—5月的月平均温度、月降水量与雌雄鸟类迁徙特征日期进行Pearson相关性分析，探讨气候因子对雌雄鸟类迁徙时间的影响。

数据的差异性检验与相关性分析在SPSS 19.0软件环境下操作。

2 结果

2.1 黄喉鹀春季迁徙时间特点

1997—2018年共21年(2013年环志未完整开展)时间，黄喉鹀春季共环志13 891只，其中雄性个体6 905只，有效环志日755 d，累年环志日期跨度从3月14日至5月25日；雌性个体6 986只，有效环志日945 d，累年环志日期跨度从3月16日至5月25日。累年逐日黄喉鹀雌雄数量变化曲线，可以看出雄性迁徙明显提前于雌性(图1)。

从各个迁徙特征日期的数值上来看，雄性个体与雌性个体的各个迁徙特征日期差范围在5—14日，其中首到日差5日，峰值日差11日，结束日差14日(表1)。

图1 黄喉鹀雌雄累年日总环志量变化Fig.1 Comparison of male and female total daily ring volume of yellow-throated bunting

通过不同性别迁徙特征日期变异系数的对比上，雄性个体在早期的首到日和峰值日上波动相比较大，而雌性在结束日上波动较大。通过对雌雄各迁徙时间特征值进行配对样本均值t检验发现，雄性个体迁到时间均早于雌性个体，且差异极显著(表1)。

表1 黄喉鹀迁徙特征日期值Tab.1 Migration feature date of yellow-throated bunting

注：P<0.05显著相关；P<0.01极显著相关
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation

2.2 迁徙雌雄数量比值变化

通过对累年逐日雌雄比值与迁徙时间进行Pearson相关分析，二者之间呈极显著的负相关(r=-0.866，P<0.001，n=61)。总体趋势以迁徙前期雄性数量大于雌性，而迁徙中期和后期雌性数量占优。雌雄比值与迁徙时间基本呈明显的线性关系，黄喉鹀在4月7日以前的迁徙中雄性比例占优(雌雄比例>0.5)，但维持时间较短(19 d)，4月7日以后，雌性数量开始逐渐大于雄性(图2)。

图2 黄喉鹀累年逐日雌雄比例变化Fig.2 Male-female ratio change of yellow-throated bunting

2.3 雌雄个体身体素质特征及变化

对黄喉鹀雌雄个体身体素质特征各项指标进行统计与对比，黄喉鹀雄性个体身体素质特征各项指标均大于雌性个体，且差异极显著，这反应了在迁徙中的雄性身体素质明显优于雌性。

随着迁徙时间的推移，黄喉鹀无论雌雄个体在翅长指标上均与迁徙时间呈极显著的负相关，而雄性的体重指标也是与迁徙时间呈极显著的负相关，同时雄性个体的能量状态与时间呈显著负相关(表3)，表明在迁徙中，较早迁来的个体拥有更优的身体素质特征。

2.4 气候因素对鸟类迁徙日期的影响

将气候因子与各迁徙特征日期进行Pearson相关性分析。结果发现，气温与黄喉鹀的迁徙特征日期呈显著或极显著的负相关，即气温升高会导致黄喉鹀迁徙日期提前；月降水量与黄喉鹀的迁徙特征日期呈成显著的正相关，即降水量增加会滞延黄喉鹀的迁徙。

表2 黄喉鹀雌雄个体身体素质特征Tab.2 Individual physical fitness characteristics in different gender of yellow-throated bunting

注：P<0.05显著相关；P<0.01极显著相关
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation

表3 黄喉鹀翅长、体重及能量变化Tab.3 Wing length，body weight and energy state changes of yellow-throated bunting

注：P<0.05显著相关；P<0.01极显著相关；ESI：能量状态指数
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation.ESI：energy state index

表4 气候因子与迁徙特征日期相关性Tab.4 Relativity between climate factor and migration feature date

注：P<0.05显著相关；P<0.01极显著相关
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation

3 讨论

鸟类迁徙中的雄性早现现象受到了广泛关注，雄性早现现象广泛存在于雀形目(Passeriformes)和非雀形目鸟类中，在雀形目鸟类中的比例更高，雄性早现的判定以早期迁徙群体中雌雄数量比例偏雄性，即可判断出现了雄性早现现象[14]。Møller在对家燕(Hirundorustica)的迁徙研究中发现，拥有更长尾羽的雄性个体在迁徙中要先于短尾羽雄性个体，而与个体年龄没有显著的相关性[15]，Ouwehand等对横跨撒哈拉沙漠鸟类的迁徙研究中，以斑姬鹟(Ficedulahypoleuca)为例，总结出迁徙中的个体差异会导致迁徙时间的不同[16]。本研究结果发现，黄喉鹀存在明显的雄性早现现象，无论是从迁徙特征日期，还是迁徙中雌雄数量比例的变化中，雄性早现现象都可以被很好地验证；而在对黄喉鹀雌雄个体身体素质特征的差异分析中，发现拥有更优身体素质特征的个体相比于身体素质特征一般的个体在研究地出现的时间更早，在雌雄个体身体素质特征差异上，雄性在各项指标上均优于雌性个体。

本研究在对气温和黄喉鹀不同性别的相关性进行分析后，发现气温和迁徙特征日期均呈负相关关系，即气温的升高会促进黄喉鹀的迁徙。在迁徙特征日期的波动性上，雄性个体的迁徙首到日和峰值日的波动要明显大于结束日的波动程度。且相比于雌性，雄性个体在首到日和峰值日的波动也更剧烈，雄性个体在3月中旬已经开始出现在研究区域，这也与早春气候多变的特点相吻合。降水对黄喉鹀的活动会起到负面的作用，在对降水和黄喉鹀不同性别的相关性进行分析后发现，降水会抑制黄喉鹀的迁徙活动。雄性个体由于迁徙较早，因此在首到日和峰值日上对3月的降水表现出了一定的应答。

目前在对鸟类迁徙中出现的雄性早现现象的解释性研究中，普遍选择间接性选择假说作为解释方向，间接性选择假说的原理是外源性选择压力作用于某个性别之上，包括限制性迁徙假说(constraint migration)、等级优势繁殖假说(rank advantage breed)和敏感性差异假说(susceptibility difference)3种[2]。限制性迁徙假说最早由Gauthreaux在研究中提出[23]，认为迁徙鸟类的雄性早现与受性别影响的其他因素有关，包括不同性别选择的越冬地的纬度和质量的不同、不同性别迁徙离开越冬地的时间不同、迁徙速率的性别差异、中途停歇时间的性别差异等；等级优势繁殖假说认为，具有领域行为的个体通过较早的到达与占领高质量领地，而获得等级优势，从而在繁殖竞争中获得优势，是Ketterson和Nolan在对鸟类差异性迁徙的研究中提出的[24]，认为对高质量领地的占领从而在繁殖竞争中获得优势是驱动雄性个体在繁殖地较早出现的原因；敏感性差异假说则在反方向，即不利因素上对雄性早现进行了解释，在某种鸟类中，如果雄性个体相比于雌性个体更能忍受繁殖地或停歇地的不利因素，即雄性个体的环境耐受度更高的话，就会在相对更加严苛多变的迁徙早期环境中更加靠近目的地，Ketterson和Nolan在对暗眼灯草鹀(Juncohyemalis)的研究中最早提出敏感性差异假说[25]。

本文研究结果显示，黄喉鹀出现了明显的雄性早现的现象。在分析对比雌雄个体身体素质特征差异后发现，雄性个体在各个指标上均优于雌性个体，对不同性别的体重与翅长随迁徙时间变化的分析上，雌雄个体均体现出体重和翅长随着迁徙时间的推移下降的趋势，即早来的个体在身体素质特征上要优于晚到的个体，也体现出鸟类迁徙个体在气候因素的作用下得到了一定的筛选与排序，这符合敏感性差异假说对雄性早现的解释，即在同种鸟类的雌雄个体间发生性二型性差异(sexual size dimorphism)，即同种鸟类的雄性个体体型若大于雌性个体的话，雄性个体就能更好地适应不利的气候条件，因此可以发生雄性早现的现象[26]，本文对黄喉鹀的身体素质特征的研究结果支持敏感性差异假说对雄性早现的解释作用；对不同性别迁徙特征日期和气候因素的相关性的分析中也得出了类似敏感性差异假说的现象，即相比雌性个体，雄性个体因为较早到达研究区域，因此与当地迁徙早期的气候因素产生较多的相关性，即受到迁徙早期较不利的气候影响，也体现出在选择压力下的迁徙性别差异。