海燕视觉的初步研究

张继文 田涛 姜城 方星楠 孙宇 范继涵 曲鹏健

摘  要：海燕（Asteroidea）是棘皮动物门海星纲有棘目海燕科的一种海洋类无脊椎底栖动物，主要分布于我国渤海和黄海一带。海燕喜食软体动物，包括一些贝类的软体组织，已成为贝类和贝类养殖的敌害。通过实验方法研究海燕的视觉行为，可以掌握其行为规律，为采取有效措施，减少海燕对贝类养殖的危害提供科学依据。使用黑、红、蓝、绿4种颜色的水槽对海燕进行了视觉实验分析，结果表明，海燕对黑、红、蓝、绿4种颜色具有一定的选择性，在正常颜色选择实验中，海燕在不同颜色停留时间为黑色>蓝色>红色>绿色。使用4种颜色对海燕进行摄食驯化，红色和蓝色随着摄食驯化的时间增长，海燕在这2种颜色停留的时间越长，黑色和绿色的驯化结果并不理想，随着驯化时间的增长，海燕在这2种颜色区域停留的时间并没有加长。实验证明，海燕对颜色具有一定的选择性，具备一定的视觉能力。

关键词：海燕;视觉;摄食驯化;颜色选择

中图分类号 Q959.7 文献标识码 A 文章编号 1007-7731（2019）08-0048-05

Abstract：Asteroidea is a phylum of echinoderms，Neptunidae，Acanthoideae，a marine invertebrate benthic animal.It mainly distributes in the Bohai Sea and the Yellow Sea of China.The Asteroidea likes mollusks，including some mollusks，therefore，the petrel has become an enemy of shellfish and shellfish culture.Therefore，Asteroidea has become a predator of shellfish and shellfish farming.The experimental study of Asteroidea 's visual behavior can further prevent the damage of Asteroidea to culture，povide a scientific basis for measures taken to reduce the hazards to cultured shellfish.Visual experiment analysis of Asteroidea using tank of four color：black，red，blue and green.The results show that the Asteroidea has a certain selectivity to the four colors of black，red，blue and green.In the normal color selection experiment，the residence time of Asteroidea in different colors was black>Blue>Red>green.Feeding and domesticating Asteroidea in four colors，Red and blue grow with the time of food and domestication，and the longer the Asteroidea stays in these two colors，The domestication results of black and green are not ideal.As the domestication time increases，Asteroidea's stay in these two color areas does not lengthen.The experiment proves that Asteroidea has certain selectivity to color，and Asteroidea has certain visual ability.

Key words：Asteroidea;Vision;Feeding and domestication

海燕（Asteroidea）是棘皮動物门海星纲有棘目海燕科[1]的一种海洋类无脊椎底栖动物，生活在潮间带及沿海的浅水带，主要分布于我国渤海和黄海一带[2]。多生活于沿岸浅海或潮间带岩石海岸，常裸露，或隐藏在石下或石缝中，有少数种潜伏在沙滩表面。属于掠食性动物，食量较大，主要摄食软体动物，喜食菲律宾蛤仔、扇贝、贻贝、鲍鱼等，因此海燕成为了贝类和贝类养殖的敌害[3]，特别是对双壳贝类具有很大的威胁性，对经济贝类的养殖以及潮间带生物多样性都有着重大影响[4-7]。

对于棘皮动物的视觉研究国外很早就开始进行了，尼尔森将动物的视觉描述为以下4个进化阶段：（1）简单的光源接收;（2）具有一定方向性的光接收，允许基本的趋光性;（3）低分辨率空间视觉;（4）高分辨率多用途视觉[8]。目前只在3种动物中的视觉在能力达到了第4个阶段，分别是头足类软体动物，节肢动物和脊椎动物[9-11]。已经被证实棘冠海星存在能够形成视觉的复眼，并且复眼能够起到导航作用，刺冠海星具有迄今为止所研究的任何海星中最高的空间分辨率。此外，它们是检查的所有动物视力最慢的，闪烁融合频率仅为0.6～0.7Hz。这可以是自适应的，因为检测诸如珊瑚礁的静止物体不需要快速视觉[11]。研究海燕的视觉能够揭示其对海洋生物影响以及其行为的作用基础。为此，本研究以海燕为实验对象，研究其对不同颜色的选择，并通过摄食驯化来观察海燕是否对颜色有识别能力，了解其视觉能力，为进一步控制海燕对养殖经济贝类的危害和海星的诱捕剔除提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 实验材料 实验所用海燕为从辽宁省大连市獐子岛海域使用地笼网捕获的，饵料菲律宾蛤仔取自辽宁省大连市黑石礁海域。圆形水槽（内径0.9m，高0.4m）购买自大连塑料城，塑料防水彩纸为网购，共有黑、红、蓝、绿4种颜色。使用高清摄像机进行实验录像拍摄。使用塑料防水贴纸将圆形水槽按照4种颜色各90°扇形将水槽贴成4种颜色，并在中心位置留出一块直径为0.2m圆形空白区域（图1）。

1.3 实验设计

1.3.1 颜色选择实验 将四色圆形水槽放置于摄像机下，每天早上9：00随机选取3只海燕，将海燕背面朝上放置于水槽中的白色区域内，进行24h录像。第2天将3只海燕取出，更换海水，并将水槽顺时针转动90°，随机选取3只海燕，将海燕背面朝上放置于水槽中的白色区域，进行24h录像，实验进行4d。实验第5天，改变水槽中颜色排列的顺序，同样每天选取3只海燕进行实验，录像24h，实验再进行4d，每天都顺时针90°改变水槽的颜色位置。

1.3.2 颜色驯化实验 实验开始时，随机选择3只海燕背面朝上放置于水槽的白色区域中，每天早上7∶00，在红色区域内投喂菲律宾蛤仔，每天下午7∶00将水槽中的菲律宾蛤仔取出并换水，投喂新的菲律宾蛤仔。驯化1d后，将3只海燕取出，背面朝上放置于录像机下的水槽中，进行24h的实验录像。分别在驯化3d、5d、7d后进行24h的实验录像。接下来分别在绿色、蓝色、黑色区域内进行海燕的驯化，分别在驯化1、3、5、7d后进行24h的实验录像。

1.4 数据处理及分析 试验数据均利用SPSS 17.0软件对测定结果进行统计分析，实验数据用平均值±标准误差（Mean+SE），采用方差分析和Duncan氏检验进行显著性分析和多重比较，数据在P<0.05时被认为具有显著性差异，反之则无差异性。

2 结果与分析

2.1 海燕对不同颜色的选择 实验进行了8d，海燕在不同颜色区域停留的时间如图2所示。从图2可以看出，海燕对颜色的选择趋向为黑色>蓝色>红色>绿色（白色部分为实验开始放置区域，不计入颜色选择）。从图3可以看出，海燕在不同区域中的停留时间最高的黑色占27.2%，最少的绿色占14.9%（因为白色为海燕放置区域，并且颜色面积与其他4种颜色的大小不同，所以不将白色算在颜色趋向内）。

在水槽颜色未改变颜色的1～4d实验和水槽改变颜色5～8d实验中，海燕在不同颜色区域停留的时间如图4、5所示。从图4、5可以看出，无论是1～4d实验还是5～8d实验，随着水槽的90°转动，海燕在不同的颜色区域停留的时间会发生一定的波动，但是并没有在很大程度上影响海燕对于这4种颜色选择的趋向，海燕对于颜色的趋向仍是黑色>蓝色>红色>绿色。在改变水槽的颜色排列顺序之后，海燕在不同颜色区域停留的时间也会产生一定的波动，但是海燕对于4种颜色的趋向并未发生改变，可以排除实验中地磁以及光源方向对实验产生的影响。

2.2 驯化后的海燕对颜色的选择

2.2.1 黑色驯化 使用黑色对海燕进行摄食驯化1、3、5、7d后，海燕在不同颜色区域停留时间的情况如图6所示。从图6可以看出，随着使用黑色区域对海燕进行摄食驯化1、3、5、7d后，海燕在不同颜色的区域的停留时间会发生一定的波动，但是整体上来说并没有改变海燕对颜色的趋向关系，同时海燕在黑色区域的停留时间也没有出现明显的上升或者下降趋势。

2.2.2 红色驯化 使用红色对海燕进行摄食驯化1、3、5、7d后，海燕在不同颜色区域停留时间的情况如图7所示。从图7可以看出，在驯化1d的时候，海燕会出现颜色选择紊乱的现象，原本的颜色趋向被打破，绿色区域的停留时间明显上升。随着驯化时间的加长，可以看到，海燕在红色区域停留的时间也明显加长，海燕在红色区域摄食驯化之后，随着驯化时间的增加，海燕在红色区域停留的时间增加。

2.2.3 蓝色驯化 使用蓝色对海燕进行摄食驯化1、3、5、7d后，海燕在不同颜色区域停留时间的情况如图8所示。从图8可以看出，使用蓝色对海燕进行摄食驯化，第1天时，并没有表现海燕原本对于不同颜色的趋向，也没有出现颜色选择紊乱的现象。随着驯化时间的增加，海燕在蓝色区域停留的时间逐渐增加，使用蓝色驯化第3天的时候，海燕在蓝色区域停留的时间超过海燕在黑色区域停留的时间，最后海燕对于不同颜色的停留时间变成蓝色>黑色>红色>绿色。

2.2.4 绿色驯化 使用绿色对海燕進行摄食驯化1、3、5、7d后，海燕在不同颜色区域停留时间的情况如图9所示。从图9可以看出，使用绿色对海燕进行摄食驯化1、3、5、7d，海燕一直出现颜色选择紊乱的情况，随着驯化时间的增加，海燕在不同颜色区域停留的时间没有出现明显的趋势，只有在黑色区域停留的时间随着驯化时间的增加而增大。

2.2.5 颜色驯化效果 海燕对于4种颜色区域的摄食驯化随着驯化时间增长，在不同驯化颜色区域停留的时间变化如图10所示。从图10可以看出，随着驯化时间的增加，海燕红色和蓝色区域停留的时间是呈上升趋势的，而且红色的上升趋势更加明显，上升幅度也很大。海燕在黑色区域停留的时间整体上都很高，但是随着时间的增加并没有呈现上升的趋势，海燕在绿色区域的停留时间波动很大，也没有呈现上升或者下降的趋势。

3 讨论

3.1 棘皮动物的视觉 一直以来，棘皮动物都被认为是不存在视觉的，大部分研究学者都认为棘皮动物主要靠嗅觉取定位和搜寻食物。但是，Garm和Nilsson已研究表明，在海星Linckia laevigata中，眼睛被用来定位大型地标，特别是它们通常居住的珊瑚礁的黑暗边缘[12]。同时Nilsson将动物的视觉描述为产生于以下4个进化阶段：第1阶段，简单的光接收;第2阶段，具有一定方向性的光接收，允许基本的趋光性;第3阶段，低分辨率空间视觉;第四阶段，存在高分辨率多用途视觉[8]。在5类棘皮动物中均发现了皮下光感觉接受，但是真正的存在能够具有成像的视觉的眼睛，只在1种海参和几种海星中发现。海燕存在一定的光接收能力，并且它的趋暗性也表现得很明显。很多国内文献对海燕摄食的昼夜节律研究表明，海燕在夜间的摄食能力明显高于白天[13-19]。本实验中，可以明显发现，海燕对于黑色和蓝色区域的趋向性，同时在不同颜色区域停留的时间的长短也能表现海燕对不同颜色存在一定的选择性。在驯化实验中，海燕表现出对于红色和蓝色更加优秀的识别能力，通过摄食驯化，海燕能够随着驯化时间的加长，分辨出投喂食物的颜色区域，并且在改颜色区域停留的时间明显加长，从中也能看出海盐具有一定的视觉能力。

3.2 视觉位置 棘皮动物的视觉位置大部分都属于皮下组织的光感受器，只有几种棘皮动物存在真正的形成视觉的眼睛。棘冠海星存在能够形成视觉的真正的“眼睛”，它的眼睛是和昆虫一样的复眼，复眼的位置在腕足前端的一个小凸起上，棘冠海星可以通過改变凸起的角度，来调整自己视角的方向。海燕并没有存在明显的复眼结构，它的腕足前段也存在一些触角，但是很多学者认为这是海燕的嗅觉感受器，和视觉并不存在联系，所以海燕也可能是依靠皮下组织的光感受器来进行光的接受和颜色的分辨的[20]。这也是很多棘皮动物的视觉存在形式，海燕的视觉在正常海底生活时用处不大，因为生存的环境，光纤并不充足，同时海燕不存在成像视觉的“眼睛”，大部分移动和摄食还是需要靠嗅觉来完成，这样的情况也和棘冠海星类似，虽然它具有能够成像的复眼，但是这个成像距离很近，只能在1～2m以内形成视觉，敷衍的驻颜作用还是用来寻找珊瑚礁的大概位置，远一点的位置也是要靠嗅觉来完成定位[21-23]。

3.3 视觉功能和进化 Nilsson提出视觉的演变已经从非定向的光接收到具有高空间分辨率的功能进化时产生的，并且每个阶段都能够拥有越来越先进的视觉引导能力[24]。根据这个理论，棘皮动物的视觉能力都是存在的，都能够进行一些简单的视觉引导行为，而且只需要非常简单的视觉系统处理[25]。同时，这也是棘皮动物的视觉进化的方向，通过不断的进化，棘皮动物会游泳更先进的视觉能力。目前，在很多的动物身上都发现了非常发达的视觉能力，扇贝具有2°的视觉分辨率，alciopid和heteropod的视觉分辨率在1°左右，这样看起来它们和一些昆虫的视觉分辨率一样好，但是像这几种动物的视觉能力和已经具有发达视觉能力的头足类软体动物、节肢动物和脊椎动物相比并不是那么突出，对于视觉的引导行为也不那么明显[26]。其原因主要是因为后者具有较大的大脑，而在大脑中元用于视觉的部分所占比例也很大。简单来说，这些动物的大脑或者神经元并没有具备能够完全发挥其视觉的全部潜力，这也是棘皮动物的视觉进化的方向[27-30]。

3.4 海燕的行为 本实验主要观察了海燕对不同颜色的选择以及是否存在视觉记忆，同时试验过程中也观察到了很多海燕的别的行为。比如，海燕存在“追逐”行为，海燕会在选定一个颜色后运动停止，这时当另外一只海燕靠近这只停止运动的海燕时，就会发生这种“追逐行为”，停止运动的海燕会在运动过来的海燕的追逐中重新开始运动。海燕在水槽壁上运动的过程中，偶尔还会存在掉落的现象，掉落后的海燕会随机选择颜色运动，并没有一定的规律，这样的现象可能是应激反应的一种表现，深入研究还需要更多的实验进行观察和总结。

4 结论

（1）海燕对黑、蓝、红、绿4种颜色具有一定的趋向性，在不同颜色区域的停留时间长短不同，颜色选择趋向为黑色>蓝色>红色>绿色。地磁和灯光阴影并不会改变海燕对于这4种颜色的选择情况。

（2）使用4种颜色对海燕进行摄食驯化，随着摄食驯化的时间增长，海燕在红色和蓝色这2种颜色停留的时间越长;而黑色和绿色的驯化结果并不理想，随着驯化时间的增长，海燕在这2种颜色区域停留的时间并没有加长。

（3）从驯化效果来看，红色的驯化效果比蓝色更明显。

参考文献

[1]裴青.海燕化学成分的分离与鉴定[J].沈阳药科大学学报，2012，29（10）.

[2]郭承华.海星资源的开发利用[J].生物学通报，1989，11.

[3]郭文场，刘佳贺，赵冰冰.中国海星资源的种类、分布与综合利用[J].特种经济动植物，2013，12.

[4]Sloan N A，Aspects of the feeding biology of animals[J].Oceanography and Marine Biology Annual Review，1980，18：57-124.

[5]Power M E，Tilmao D，Estes B A，et al.Challenges in the quest for keystones[J].Bioscience，1996，46：609-620.

[6]Witman J D，Dayton P K.Rocky subtidal communities//Bertness，M.D.，Gaines，S.D.，Hay，M.E.eds.Marine Community Ecology[M].Sinauer Associates，Massachusetts，2001：339-366.

[7]Verling E，Crook A C，Barnes D K A，et al.Structural dynamics of a sea star Marthasterias glacialis population[J].Marin Biological Association of the United Kingdom，2003，83：583-592.

[8]Land，Michael F.Animal Vision：Starfish Can See at Last[J].Current Biology，2014，24（5）：200-201.

[9]Garm A ，Nilsson D E .Visual navigation in starfish：first evidence for the use of vision and eyes in starfish[J].Proceedings of the Royal Society B：Biological Sciences，2014，81（1777）：20133011-20133011.

[10]Nilsson D E .The evolution of eyes and visually guided behaviour[J].Philosophical Transactions of The Royal Society B Biological Sciences，2009，364（1531）：2833-2847.

[11]Nilsson，D.-E.Eyes as Optical Alarm Systems in Fan Worms and Ark Clams[J].Philosophical Transactions of the Royal Society B：Biological Sciences，1994，346（1316）：195-212.

[12] Land， M.F.，Nilsson， D.-E.General-purpose and special-purpose visual systems. In Invertebrate Vision， E. Warrant and  D.-E. Nilsson， eds[J].Cambridge：Cambridge University Press，2006：167-210.

[13]Himmelman J H，Dutil C，Gaymer C F.Foraging behavior and activity budgets of sea stars on a subtidal sediment bottom community[J].Journal of Experimental Marine Biology & Ecology，2005，322（2）：153-165.

[14]Holling C S.The Functional Response of Invertebrate Predators to Prey Density1[J].Memoirs of the Entomological Society of Canada，1966，98（48）：1-86.

[15]Rice J A，Crowder L B，Marschall E A.Predation on juvenile fishes：dynamic interactions between size-structured predators and prey[M]// Early Life History and Recruitment in Fish Populations.Springer Netherlands，1997.

[16]張天文，刘广斌，刘恩孚，等.多棘海盘车对魁蚶摄食量、选择性及昼夜摄食差异的初步研究[J].中国海洋大学学报（自然科学版），2015，45（12）：24-29.

[17]代克涛，李娇，关长涛，等.多棘海盘车（Asterias amurensis）对5种双壳贝类的摄食选择性及摄食节律[J].渔业科学进展，2015，36（01）：97-102.

[18]刘佳.多棘海盘车摄食行为和繁殖生物学的初步研究[D].青岛：中国海洋大学，2012.

[19]齐占会，王珺，毛玉泽，等.两种海星对三种双壳贝类的捕食选择性和摄食率[J].生态学报，2013，33（16）：4878-4884.

[20]Borst A .Current Biology-Comments on Drosophila's View on Insect Vision[J].Current Biology.

[21]Anders G，Jan B，Ronald P，et al.Hunting in Bioluminescent Light：Vision in the Nocturnal Box Jellyfish Copula sivickisi[J].Frontiers in Physiology，2016，7.

[22]Bos A R，Gumanao G S，Mueller B，et al.Management of crown-of-thorns sea star（Acanthaster planci L.）outbreaks：Removal success depends on reef topography and timing with in the reproduction cycle[J].Ocean & Coastal Management，2013，71（1）：116-122.

[23]Riveraposada J，Pratchett M S，Aguilar C，et al.Bile salts and the single-shot lethal injection method for killing crown-of-thorns sea stars（Acanthaster planci）[J].Ocean & Coastal Management，2014，102：383-390.

[24]Nilsson DE.2004 Eye evolution：a question of genetic promiscurity.Curr.Opin.Neurobiol.14，407-414.（doi：10.1016/j.conb.2004.07.004）

[25]Arendt D，Wittbrodt J.Reconstructing the eyes of Urbilateria[J].Philosophical Transactions of the Royal Society of London，2001，356（1414）：1545-1563.

[26]Penn P E，Alexander C G.Fine structure of the optic cusion in the asteroid Nepanthia belcheri[J].Marine Biology，1980，58（4）：251-256.

[27]Ullrich-Luter E M，Dupont S，Arboleda E，et al.Unique system of photoreceptors in sea urchin tube feet[J].Proc Natl Acad Sci U S A，2011，108（20）：8367-8372.

[28]Raible F，Tessmar-Raible K，Arboleda E，et al.Opsins and clusters of sensory G-protein-coupled receptors in the sea urchin genome[J].Developmental Biology，2006，300（1）.

[29]Burke RD. A genomic view of the sea urchin nervous system[J].Dev.Biol，2006，300，434-460.

[30]Nilsson D.-E.The evolution of eyes and visually guided behaviour[J].Proc. R. Soc.B，2009，364，2833-2847.（doi：10.1098/rstb. 2009.0083） （责编：张宏民）