胸肌入路淋巴结清扫在乳腺癌Auchincloss手术中的应用

周理好 陈本鑫 曹志国 朱运超

[摘要] 目的 探讨胸肌入路淋巴结清扫在乳腺癌Auchincloss手术中应用的必要性、可行性与疗效。 方法 收集2008年5月～2013年6月皖西卫生职业学院附属医院63例乳腺癌Auchincloss手术加胸肌入路淋巴结清扫患者的临床及随访资料，并对LevelⅢ组淋巴结转移情况及其高危因素进行统计学分析。 结果 乳腺癌患者手术显露充分，淋巴结清扫满意，LevelⅢ组淋巴结转移率为27.0%;LevelⅢ组淋巴结癌转移与肿瘤大小、临床分期、腋淋巴结状况、癌组织中Her-2及PDCD4表达情况相关（均P < 0.05）。肿瘤大、分期晚、腋淋巴结阳性、癌组织中Her-2表达及PDCD4表达缺失是LevelⅢ组淋巴结转移的高危因素;术后随访无严重并发症，5年生存率为87.3%。 结论 对有LevelⅢ组淋巴结转移高危因素的乳腺癌患者行Auchincloss手术加胸肌入路淋巴结清扫是必要和可行的，疗效肯定。

[关键词] 乳腺癌;Auchincloss手术;淋巴结清扫;随访

[中图分类号] R737.9          [文献标识码] A          [文章编号] 1673-7210（2019）02（b）-0122-04

[Abstract] Objective To explore the necessity， feasibility and efficacy of lymph node dissection through pectoralis muscle approach in Auchincloss operation of breast cancer. Methods From May 2008 to June 2013， clinical and follow-up data of 63 patients with breast cancer who underwent Auchincloss operation plus thoracic muscle approach lymph node dissection in the Affiliated Hospital of West Anhui Health Vocational College were collected， and the LevelⅢ group of lymph node metastasis and risk factors were statistically analyzed. Results Breast cancer patients had adequate surgical exposure and satisfactory lymph node dissection， LevelⅢ group of lymph node metastasis rate was 27.0%. Group LevelⅢ cancer lymph node metastasis was related to tumor size， clinical stage， axillary lymph node status， Her-2 in the cancer tissue and PDCD4 expression （all P < 0.05）. Large tumors， staging， axillary lymph node positive rate， its Her-2 expression in cancer tissue and lack of PDCD4 expression were the high risk factors of the LevelⅢ group lymph node metastasis. No serious complications were found in the postoperative follow-up， and the 5-year survival rate was 87.3%. Conclusion To have LevelⅢ group factors of breast cancer patients at high risk of lymph node metastasis Auchincloss surgery， and chest into the way lymph node cleaning is necessary and feasible， with curative effect affirmation.

[Key words] Breast cancer; Auchincloss operation; Lymph nodes cleaning; Fellow-up

隨着乳腺癌综合治疗水平的提高和治疗经验的积累，乳腺癌改良根治术已成为乳腺癌手术治疗应用最多的术式，该术式有切除胸小肌、保留胸大肌的Patey手术和同时保留胸大、小肌的Auchincloss手术，但前者易损伤胸前神经，术后胸大肌萎缩且影响上肢功能;后者则难以清除LevelⅢ组淋巴结。尽管当前对乳腺癌患者行LevelⅢ组淋巴结清扫尚存不少争议，但鉴于腋区淋巴结清扫及对其病理学检查仍是目前判断乳腺癌患者腋区淋巴结状态最可靠的方法和金标准[1]。故此，我们尝试在乳腺癌Auchincloss手术时经胸肌入路常规清扫LevelⅢ组淋巴结，以克服传统乳癌改良根治术的不足，效果良好。现报道如下：

1 资料与方法

1.1 一般资料

回顾性分析2008年5月～2013年6月皖西卫生职业学院附属医院获随访的63例乳腺癌Auchincloss手术加胸肌入路淋巴结清扫患者的临床资料，病例全部为女性，年龄28～71岁，平均（51.4±8.3）岁;其中浸润性非特殊癌44例，其他类型19例;结合手术病理，按照美国肿瘤联合会乳腺癌分期系统（第8版）[2]的分期原则，对所有病例进行重新分期：Ⅰ期13例，Ⅱ期35例，Ⅲa期15例。63例中43例术后曾予5～6个疗程含紫杉类方案的化疗，36例接受他莫昔芬等内分泌药物治疗，另有27例接受过术后放疗。肿瘤组织中激素受体（ER/PR）及程序性死亡细胞因子4（PDCD4）的表达用免疫组化方法、人表皮生长因子受体-2（Her-2）免疫组化或荧光原位杂交法检测。

本研究病例术后2年内主要通过定期复查进行随访，每2～3个月随访1次，随访内容主要包括病史、体检、乳房超声/钼靶、血清肿瘤标志物等检查。手术2年后主要通过社区走访和/或电话咨询或必要时门诊复查等方式进行随访，每6～12个月随访1次。本研究63例患者中位随访时间77个月，其中随访时间大于5年者46例。

1.2 手术方法

全麻后取仰卧位，垫高患侧肩背部，患侧上肢消毒后无菌巾包裹悬吊于手术无菌区内。常规完成经典的Auchincloss手术后，在相当于第2肋上缘水平、锁骨内侧下方找到胸大肌锁骨部与胸肋部之间的肌间沟，沿胸大肌肌纤维方向锐性切开，外达胸小肌内侧缘，内至胸肋关节，两把拉钩拉开切开的胸大肌，充分显露并清扫胸大、小肌间淋巴脂肪组织，然后打开胸锁筋膜，进入锁骨胸肌三角，注意保护胸肩峰动静脉胸肌支及胸前神经内、外侧支，置胸小肌牵引带，将胸小肌向外侧牵开（极少数胸小肌过于肥厚者，需靠近喙突止点切断胸小肌，并将切断的胸小肌向前下方牵拉）显露锁骨下区域，沿腋静脉下缘清扫Ⅲ组淋巴结。切断清扫完成后将锁骨下区域的淋巴脂肪组织单独标记，连同其余手术切除标本一起送病理检查。手术创面确切止血、切开的胸大肌肌间沟无需特殊处理，腋窝常规放置引流，创面缝合、胸壁加压包扎。

1.3 统计学方法

采用SPSS 22.0软件对所得数据进行分析。计量资料采用均数±标准差（x±s）表示，生存率分析用寿命表法，采用Wilcoxon秩和检验，以P < 0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 手术情况

所有病例术中显露充分，LevelⅢ组淋巴结清扫不困难;平均手术时间（122.7±27.0）min，术中出血量（160.3±66.7）mL;早期手术经验不足，术中发生锁骨下静脉损伤1例，给予及时缝合修复，未发生其他术中并发症，术毕均安返病房。

2.2 患者腋区淋巴结转移情况

63例患者共检出淋巴结857枚，平均每例13.6枚（9～25枚），其中阳性淋巴结94枚;LevelⅢ组淋巴结共检出157枚，其中26枚（17例）经病理证实发生癌转移，LevelⅢ组淋巴结转移率达27.0%。

2.3 临床病理参数与LevelⅢ组淋巴结转移的关系

LevelⅢ组淋巴结是否转移与患者年龄、病理类型及ER/PR表达比较，差异无统计学意义（P > 0.05）;但肿瘤大小、腋窝淋巴结状况、临床分期、癌组织中Her-2及PDCD4表达比较，差异均有统计学意义（P < 0.05）。见表1。

2.4 随访情况

2.4.1 术后并发症  术后近期出现胸壁皮瓣下积液（血）5例（7.9%），经调整引流或无菌抽吸后加压包扎消失;4例（6.3%）出现局限性皮瓣坏死，经换药后痊愈;8例（12.7%）患者有患侧上肢轻度水肿，或上臂内侧轻度感觉异常（7例，11.1%），经积极功能锻炼及治疗后，症状多在半年后逐步改善。本研究患者术后未发生气胸、严重上肢水肿或胸肌萎缩等并发症，全部病例术后半年，患侧上肢均可恢复正常活动。

2.4.2 术后复发及转移情况  本研究术后发生复发或远处转移19例（30.2%），骨转移为最常见（42.1%）的远处转移，其次为肺（21.1%）、肝（15.8%）、脑（5.26%）及其他部位（15.8%）。

2.4.2 术后生存情况  1、3、5年生存率分别为100.0%、96.8%及87.3%。统计分析表明：LevelⅢ组淋巴结阴性患者的生存状况明显优于淋巴结阳性者（见图1，t = 7.486，P = 0.006）。

3 讨论

近年来，乳腺癌化放疗等虽然取得了长足的发展，但外科手术仍是公认的乳腺癌治疗基础[1]，当代乳腺外科医生在注意肿瘤治疗的有效性的同时，也更多地关注了手术的长期美学结果[3]，乳腺癌改良根治术尤其是Auchincloss手术创伤较小、疗效肯定，因而近年应用十分广泛。在缩小手术创伤的同时，如何确保手术效果一直是人们关注的焦点。乳腺癌术后复发一个重要的因素是淋巴结的转移，研究证实，腋淋巴结的转移状态是乳腺癌患者的独立预后因素，手术清除的腋淋巴结越多，患者的复发率和病死率就越低[4]。但经典的Auchincloss手术仅清扫LevelⅠ、LevelⅡ组淋巴结，LevelⅢ组淋巴结难以彻底清除，有可能导致转移淋巴结漏切，因而影响肿瘤术后分期及为复发留下隐患。目前认为，LevelⅠ、LevelⅡ及LevelⅢ组淋巴结是解剖学的人为分组，三组淋巴结均可能为乳腺癌转移的第一站淋巴结，因此，彻底的乳腺癌腋区淋巴结清扫理论上应包括上述三组淋巴结[1]。有研究认为，LevelⅢ组淋巴结是乳腺淋巴引流直接通往锁骨上淋巴结或胸导管的中间站，其转移意味着远处转移概率的增高[5]。Dillon等[6]对1179例乳癌患者腋区LevelⅠ～Ⅲ组淋巴结清扫结果分析发现，LevelⅢ组淋巴结阳性率为19%，若改良根治术不清扫，LevelⅢ组淋巴结将明显影响患者的生存时间。

本研究中乳癌患者LevelⅢ组淋巴结转移率（27.0%）较上述Dillon等[6]报道的高，但低于彭德峰等[7]（30.88%）的报告。淋巴结转移率的差异可能与研究标本、手术方式及病理取材等不同有关。本研究发现LevelⅢ组淋巴结转移与患者的术后生存相关，LevelⅢ组淋巴结无转移的患者术后生存曲线明显优于转移患者。准确的转移淋巴结计数，也是肿瘤分期、制订治疗方案和预后评估的重要依据，因而认为乳腺癌患者LevelⅢ组淋巴结清扫是必要的。

传统Auchincloss手术由于锁骨下静脉周围组织暴露不满意，使得LevelⅢ组淋巴结难以彻底清扫。为克服上述缺点，我们采取经胸大肌间沟入路、牵开胸小肌显露锁骨下区域，直视下清除Ⅲ组淋巴结。与传统手术比较，该术式并不增加术中出血量与手术时间[8]，手术难度不大，在技术上是可行的，这与相关研究一致[9-10]。由于腋窝处胸长神经、胸背神经神经间淋巴结转移率较高[11]，经胸肌入路淋巴结清扫可获良好显露，在提高淋巴结检出率的同时，也利于避免该处神经损伤。该术式的另一要点是保护支配胸肌的神经。若手术时损伤了支配胸肌的神经，造成胸肌的萎缩、纤维化和短缩，上臂运动受限，則失去了Auchincloss手术的意义。胸上神经和胸内侧神经分别支配胸大肌的上1/3和中1/3，从胸大肌间沟进入后稍加注意即可辨认;胸外侧神经止于胸大肌的外上1/3，92%穿过胸小肌[12]或绕过胸小肌外侧缘而止于胸大肌。熟悉此解剖，术中细心操作，多不致损伤这些神经，对保留胸大肌功能和防止胸肌萎缩具有重要意义。

与肖体现等[13]的传统Auchincloss手术比较，本研究术后并发症并未增多，且术后3、5年生存率有明显提高。生存率提高的原因可能是多方面的，我们认为本组术中LevelⅢ组转移淋巴结被清扫可能是主要因素之一。乳腺癌手术淋巴结清扫目前争议较多，有研究认为，彻底清扫腋区淋巴结会影响区域淋巴结的防御功能，降低机体的免疫力，并增加手术创伤，故认为T0～3/N0～1乳腺癌患者，不推荐行LevelⅢ组淋巴结清扫[14]。对于没有腋区淋巴结转移的乳腺癌患者，淋巴结清扫显然是不必要的，但问题是准确判断是否有腋区淋巴结转移有时是非常困难的，虽然前哨淋巴结活检（SNB）在早期乳腺癌的应用价值较高[15-16]，其准确性和可靠性已成为共识，但SBN的掌握及病理评估也存在差异。马榕等[1]认为，对SBN及病理评估不达标的单位，不应贸然采用不清扫腋区淋巴结的乳腺癌手术。

本研究发现，肿瘤大、分期晚、腋淋巴结阳性、癌组织中Her-2表达及PDCD4表达缺失是LevelⅢ组淋巴结转移的高危因素。我们认为，对不具有高危因素的患者，如肿瘤< 2 cm、腋淋巴结阴性及Ⅰ期患者不建议术中常规清扫LevelⅢ组淋巴结，这也与目前多数研究[9，17]一致，但对于肿瘤大、术前腋淋巴结肿大、分期较晚患者，术中应行LevelⅢ组淋巴结清扫，以提高手术效果。癌组织中Her-2阳性意味着肿瘤细胞恶性程度高、易发生复发和转移且预后不佳[18-19];PDCD4是近年来新发现的与细胞凋亡有关的肿瘤抑制基因，其与乳腺癌的发生、发展及预后密切相关[20-21]。本研究证实，乳腺癌组织中PDCD4表达与LevelⅢ组淋巴结转移呈负相关（r = -0.494，P < 0.05）：癌组织中PDCD4表达缺失，LevelⅢ组淋巴结转移率高。因而，术前通过检测癌组织中Her-2及PDCD4表达情况，有助于进一步判断LevelⅢ组淋巴结转移情况，为选择恰当的手术方式提供参考。

综上所述，我们认为，对有LevelⅢ组淋巴结转移高危因素的乳腺癌患者行Auchincloss手术，加胸肌入路淋巴结清扫是必要和可行的，不增加术后并发症，远期疗效肯定。

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（收稿日期：2018-08-08  本文編辑：封   华）