温度对大猿叶虫生活史特性的影响

李慧龙，徐 强，王 强，卢兆成，薛芳森，何海敏*



温度对大猿叶虫生活史特性的影响

李慧龙1，徐 强2，王 强1，卢兆成1，薛芳森3，何海敏3*

（1. 信阳市农业科学院，河南 信阳 464000；2. 上饶职业技术学院，江西 上饶 334109；3. 江西农业大学 昆虫研究所，江西 南昌 330045)

温度被认为是变温动物表型可塑性最重要的调节因子之一。为探明大猿叶虫生活史对温度变化的反应，在16，19，22，24，26，28 ℃的恒温，光周期L16:D8下，测量了卵孵化到化蛹和成虫的羽化时间，蛹和成虫的体质量。结果表明，幼虫和蛹的发育历期随饲养温度的升高显著缩短，生长速率与温度呈显著正相关。幼虫和蛹的发育历期在性别间没有显著差异。体质量和饲养温度的关系没有遵循温度-体积法则，雄虫和雌虫均在19 ℃下获得了最大体质量。然而，在19~28 ℃的温度范围体质量和饲养温度的关系遵循温度-体积法则。在所有的温度下，雌虫显著大于雄虫，显示了雌性偏向的性体型二型性（SSD）。体质量随温度升高趋于减轻，而SSD指数随温度的升高趋于增大，支持了Rensch法则。成虫的SSD指数高于蛹，原因是在羽化过程中雄虫比雌虫丢失了更大的质量。

大猿叶虫；温度；发育时间；体质量；性体型二型性

生长速率、发育时间、体质量和性二型性是昆虫生活史中一些重要的特性，昆虫的适应性受这些特性的影响很大[1]。昆虫作为变温动物，体温常因环境温度改变而改变。因此，昆虫的生活史特性受到温度的影响很大。在食物充足时，在一定的温度幅度内，升高温度将提高昆虫的新陈代谢速率，加快昆虫的生长速率。目前，有一个公认的生物规则，温度升高将会加快昆虫的生长速率，缩短其发育时间，导致成虫体型变得更小[2]。此现象被称作“温度-体型法则”，已报道的变温物种，包括原生生物、植物、动物和细菌等不同生物体中，80%以上符合这个法则[3]。

性体型二型性(sexual size dimorphism，简称SSD)，是指动物在不同性别之间体型存在差异。通常情况下，昆虫的体型雄性小于雌性，但也有例外，已有研究[4]表明雄性体型比雌性大的昆虫只占7%。SSD是由不同性别的选择压力所导致的，SSD在不同温度下存在差异[5-7]。Rensch[8]发现，当雄性小于雌性时，SSD随着体型的减小而增大；当雄性大于雌性时，SSD随着体型的减小而减小，称为任希法则（Rensch’s rule）。但最近的研究[9]也发现，在很多雄性小于雌性的昆虫中，SSD随着体型的减小而减小，并没有遵循任希法则。

大猿叶虫（）主要为害十字花科蔬菜，其主要寄主植物是萝卜（）、白菜（）和芥菜（）。该虫在中国从南到北都有分布，均以成虫在土中作土室进入滞育。已有研究表明，该虫哈尔滨种群、江西修水种群、龙南种群和山东泰安种群在生活史上存在差异。江西修水和龙南种群的繁殖与为害出现在春秋两季，一年能发生4代，秋季3代，春季1代[10-13]。山东泰安种群在春秋两季繁殖和为害，春季和秋季各繁殖1代[14]。哈尔滨种群繁殖和为害主要出现在夏季，一年主要发生1代[15]。本研究系统测试了温度对大猿叶虫河南信阳种群发育时间、生长速率、体质量和SSD的影响，试图为该虫的预测预报和防治提供基础资料。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

大猿叶虫试验种群于2014年4月19日采自河南信阳萝卜地（31°48'N，114°03'E）。采集的成虫接入塑料盒中(16 cm×11 cm×5.5 cm)，盒中装有3cm厚的泥土，用新鲜的白菜（）叶片饲养至成虫入土进入滞育，滞育成虫置于室外自然条件下的玻璃瓶中保存。

1.2 饲养方法

2015年3月上旬将出土繁殖的成虫从玻璃瓶中挑出，配对后放入培养皿（直径9.0 cm ，高2.0 cm）中交配产卵，用新鲜的白菜（）喂养成虫。每天收集卵粒供试验用。幼虫孵化后立即接入塑料盒中(16 cm×11 cm×5.5 cm)，置于恒温16，19，22，24，26，28 ℃，光周期为16L:8D的人工气候箱（LRH-250-G型）中进行饲养，每种温度下接虫3盒，每盒50头。饲养幼虫至末龄时，放入12孔培养板（直径2.4 cm，高2 cm）中化蛹和羽化，每孔仅放1头，每天定期观察并记录化蛹日期与成虫羽化日期。

1.3 测量方法

测定了大猿叶虫在各种温度下的幼虫和蛹的发育历期、生长发育速率、蛹质量、成虫质量以及成虫羽化过程中丢失的质量比率。幼虫发育至蛹后，第2天称取蛹的质量，成虫羽化至排出蛹便后开始称量。生长速率=In蛹质量/幼虫期[16]。蛹发育至成虫时丢失的质量比率为：失重比=l(成虫/蛹质量)[16]。SSD指数=(体型大的个体体质量/体型小的个体体质量)-1[17]。在本实验中，饲养到成虫的样本数总共为653头，每种温度下观察的样本数为85~156头。

1.4 统计分析

实验数据采用SPSS 19.0软件进行分析。不同温度和不同性别间的生活史差异分别采用on one-way ANOVA 与Duncan多重比较和独立样本检验进行检验。

2 结果与分析

2.1 温度对发育时间的影响

温度显著影响了幼虫和蛹的发育历期，幼虫期和蛹期均随温度的升高而显著缩短(图1，<0.05)，幼虫期从16 ℃下的21.7 d降至28 ℃下的8.3 d，蛹期从16 ℃下的9.8 d降至28 ℃下的3.6 d。幼虫和蛹的发育历期在性别间没有显著差异(>0.05)。

图1 温度对大猿叶虫发育时间的影响

2.2 温度对蛹质量和生长速率的影响

温度和性别及两者的互作显著影响了蛹质量和生长速率(图2，<0.05)。蛹质量在19 ℃时达到最大值，而后随温度的升高逐渐减轻。生长速率随温度的升高逐渐加快。蛹质量和生长速率在性别之间存在显著差异，在所有温度下雌性显著大于雄性（<0.05）。

误差线用标准误SE表示；雌雄间差异显著用星号*表示（独立T检验，P<0.05）

误差线用标准误SE表示；雌雄间差异显著用星号*表示（独立T检验，P<0.05）

2.3 温度对成虫质量与失重比的影响

温度和性别显著影响了成虫质量和失重比(图3，<0.05）。成虫质量在19 ℃时达到最大值，而后随温度的升高逐渐减轻。成虫丢失的质量比随温度的升高逐渐增大，达到显著差异（<0.05）。在所有的温度下，雌性成虫显著大于雄性成虫（<0.05）。除了28 ℃下成虫丢失的体质量比没有达到显著水平外，其它温度下雄虫从蛹发育到成虫丢失的体质量比显著高于雌性。

图4 温度对大猿叶虫性二型性的影响

2.4 温度对体型二型性的影响

图4显示了SSD随温度变化的幅值。从图4可以看出，蛹的SSD指数随温度的升高而逐渐增大，而成虫的SSD指数发生了一些变化，即22 ℃和28 ℃下的SSD指数有所下降，但总趋势还是随温度的升高SSD指数增大。图4还表明，成虫的SSD指数高于蛹，原因是在羽化过程中雄虫比雌虫丢失了更多的质量。

3 结论与讨论

温度-体积法则是指在高温下生长的变温动物生长速率加快、发育时间缩短，在成熟时体质量更轻，也即温度越高体型越小[3, 18]。在本研究中，大猿叶虫幼虫和蛹的发育历期都随温度的升高而显著缩短，幼虫的生长速率也随温度升高而加快，显示了表型可塑性遵循一般的热反应规范。然而，大猿叶虫体质量与饲养温度的关系没有完全遵循温度-体积法则，体质量在19 ℃时达到最大值，大于16 ℃下的体质量。而后随温度升高体质量逐渐减轻。因此，在19~28 ℃，遵循温度-体积法则。这一结果提示，如果要了解一种昆虫是否遵循温度-体积法则，试验设计的温度范围要足够广。

大猿叶虫信阳种群是春秋两季繁殖，夏季在土中蛰伏的种类。因此，该虫的生长发育和繁殖主要受到春季和秋季温度的影响。该虫的越冬成虫于3月中旬出土繁殖，至4月底基本结束，此时当地常年的日平均气温不会超过16 ℃。该虫越夏的成虫一般于9月上旬出土繁殖，至10月下旬基本结束，此时当地常年的日平均气温不会超过22 ℃。本试验结果表明，在16~24 ℃，温度对该虫的体重没有显著影响。因此，该虫生长发育和繁殖受全球气温变暖的影响不大。

任希法则描述了在动物界，当雌性大于雄性时，SSD随着体型的增大而减小；当雌性小于雄性时，SSD随着体型的增大而增加[19]。在本研究中，大猿叶虫的雌性体型显著大于雄性体型，体质量在19~28 ℃范围内随温度升高逐渐减少，而其SSD随温度升高趋于增大，遵循了任希法则。成虫的SSD指数大于蛹的SSD指数，这种差异主要是雄蛹在变态过程中比雌蛹丢失更多的质量所致。此外，在几乎所有的饲养温度下，羽化过程中雄性比雌性丢失的质量更多，表明雌性个体有生理上的优势获得更大的体质量。相似的结果也发现在亚洲玉米螟（）[20]小灰蝶（）[21]与二化螟（）[22]中。

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Effects of Temperature on Life-history Traits in the Cabbage Beetle,Baly

LI Hui-long1, XU Qiang2, WANG Qiang1, LU Zhao-cheng1, XUE Fang-sen3, HE Hai-min3*

(1. Xinyang Academy of Agricultural Sciences, Xinyang, Henan 464000, China; 2. Shangrao Vocational & Technical College, Shangrao, Jiangxi 334109, China; 3. Institute of Entomology, Jiangxi Agricultural University, Nanchang 330045, China)

Temperature is considered one of the most important mediators of phenotypic plasticity in ectotherms. This study aims to understand life-history responses ofto temperature changes. In the present study, development time from hatching to pupation and adult eclosion, pupal and adult weight were examined at 16, 19, 22, 24, 26, 28 ℃ under L16: D8. The results showed that larval and pupal times were significantly decreased with increasing rearing temperatures, and the growth rate was positively correlated with temperatures. There were no significant differences in larval and pupal developmental time between sexes. The relationship between body size and rearing temperatures did not follow the temperature-size rule; both males and females reached the highest body weight at 19 ℃. However, the relationship between body size and rearing temperatures followed the temperature-size rule between the 19 ℃ and 28 ℃. Females were significantly larger than males at all temperatures, showing a female biased sex size dimorphism (SSD). Body weight tended to decrease with increasing temperatures, whereas SSD tended to increase with increasing temperatures; thus, Rensch’s rule was upheld. SSD was higher in adults than that in pupae, because males lost significantly more weight than females during eclosion.

; temperature; development time; body weight; sexual size dimorphism

S436.3

A

2095-3704（2019）01-042-05

10.3969/j.issn.2095-3704.2019.01.08

2018-09-10

2018-12-10

国家自然科学基金项目（31260430）

李慧龙（1980—），男，助理研究员，主要从事农业科学研究，nkylihuilong@163.com；

何海敏，实验师，hehaimin1984@163.com。

李慧龙, 徐强, 王强, 等. 温度对大猿叶虫生活史特性的影响[J]. 生物灾害科学, 2019, 42(1): 42-46.