叶生态特征及其相关性对下垫面热效应的生态权衡

朱济友 于 强 DI Yang 何韦均 徐程扬 孔祥琦

(1.北京林业大学林学院， 北京 100083; 2.弗罗里达大学地理系， 盖恩斯维尔 FL 32611； 3.广西大学林学院， 南宁 530005)

0 引言

植物功能性状是影响其个体生长、发育和繁殖，在形态、生理和物候上表现出来的一系列特性，间接地反映植物对不同生长环境的适应性[1-2]。其中，叶片作为植物响应环境最敏感的器官之一，与植物对资源的捕获和利用等方面关系密切，能很好地反映植物对环境变化的生态策略，是植物生长、生理和生物化学循环的决定性因素[3]。WRIGHT等[4]在全球范围内研究了涵盖175个地区植物的功能性状，在2004年提出了全球叶经济谱概念，叶经济谱是指植物在形态结构及生理特征等性状间相互关联、协同变化的组合，能够将植物对资源的权衡策略科学量化。此后，国内外生态学者针对不同地区和不同物种的植物叶经济谱展开大量研究，主要涉及热带雨林、亚寒带植被、高原草甸等，均证实了叶经济谱的存在[4-7]。然而在国内的研究相对有限，尤其在城市生态系统中针对植物叶经济谱的研究仍存在较大空白。随着全球城市化进程的加速，城市热环境效应影响范围持续扩张[8],有数据显示，2017年底中国的城市化率水平为57.4%，预计2020年将达到60%。城市化程度的不断深入，城市生态系统中“城市病”问题也随之凸显[9]。其中，城市热环境对城市植物影响的研究广受关注，植物与其生长环境的关系成为近年来城市生态学研究的热点问题之一。研究表明，城市热环境的变化与城市下垫面结构密切相关[10-12]。城市下垫面作为城市表层能量收支的重要载体，对城市生态系统中的水分和热量起着重要的调节作用[12]。植物作为城市生态系统中的重要组成部分，发挥着降温增湿、固碳释氧及防尘降噪等多种生态效能[13]。研究发现，城市下垫面的差异影响着城市热环境效应，进而引起城市绿化植物物候期及其生物量的改变[14]。

近年来，有学者针对城市下垫面热环境效应展开一系列研究，但多基于遥感技术反演的方法，难以精准获取地表温度信息，对温度特征无法实现精细化研究[15-17]。鉴于此，本文在城市化率较高的北京市开放环境下开展试验，以最大限度规避大田试验存在的缺陷。选取6种典型城市下垫面(自然地表、沥青地表、水泥地表、荷兰砖地表、大理石地表和嵌草砖地表)上生长的3种常见绿化树种(洋白蜡、国槐和臭椿)为研究对象，以叶性状指标为切入点，系统分析城市下垫面的热环境效应，以及它对植物功能性状及其相关关系的影响。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

北京市地处华北平原西北部，属典型暖温带半湿润大陆性季风气候，夏季高温多雨，冬季严寒干燥。全年中1月的平均温度最低，约为-3.5℃，7月的平均温度最高，约为26.2℃。在北京奥林匹克森林公园景观大道、中关村广场、中华圣火广场进行对比试验，该区域主要绿化树种有国槐、洋白蜡、臭椿、栾树、紫叶李和毛白杨等。

1.2 指标测算

1.2.1地表温度测定

在3个试验区分别选择6种典型城市下垫面：自然地表、沥青地表、水泥地表、荷兰砖地表、大理石地表和嵌草砖地表。于2017年5月1日—10月1日利用IR Flexcam Ti55型热红外热像仪(美国Fluke公司)进行地表温度监测，其主要参数为：探测器规格320×240像元，1个像元代表1个温度，共320×240个地表温度；热灵敏度0.05℃以内；视场为23°(横向)×17°(纵向)，最小焦距为15 cm；校准范围为-20～600℃；误差度为2%；观测波段为8～14 μm。将其安装于6个研究区中心，分别对6种下垫面进行地表温度同步监测，于08:00—17:00设置每1 h记录一次数据，每次记录采集3幅热红外图像。利用热红外热像仪自带的数据分析软件(Fluke Smart View)提取出地表温度值[18]。

1.2.2植物叶性状指标测定

叶绿素含量、比叶面积、叶干物质含量、叶组织密度及气孔特征是在植物资源利用轴上的典型变量[19-20]。在3个研究区，6种不同的城市下垫面类型环境中，分别选择国槐、臭椿和洋白蜡各30株，共1 620株。于2017年8月中旬10:00—12:00晴朗天气，每株树随机采集中冠层叶子30片。将叶表面用脱脂棉擦拭干净后，利用电子天平称量叶鲜质量；放于清水中浸泡12 h后称取叶饱和鲜质量；叶绿素含量利用丙酮-乙醇浸提法测算；叶体积采用排水法测算；叶面积利用便携式叶面积扫描仪测算；叶厚度利用游标卡尺测量。最后，将叶样放于105℃干燥箱杀青后干燥至质量恒定，称取叶干质量[21]。比叶面积是叶面积与叶干质量的比值[20]，即

SLA=LA/LDW

(1)

式中SLA——比叶面积，cm2/g

LA——叶面积，cm2

LDW——叶干质量，g

叶干物质含量(质量比)为叶干质量与叶饱和鲜质量的比值[21]，即

LDMC=LDW/LSFW

(2)

式中LDMC——叶干物质含量，g/g

LSFW——叶饱和鲜质量，g

叶组织密度为叶干质量与叶体积的比值[21]，即

LTD=LDW/LV

(3)

式中LTD——叶组织密度，g/cm3

LV——叶体积，cm3

在晴朗天气06:00—08:30时间段，每株树在其活体枝干上选取10张叶片，用印迹法制作临时玻片，并立即带回实验室在LJ-CLP03型光学显微镜下放大100倍后，每个玻片随机选取5个视野拍摄气孔显微图像，基于eCognition软件计算气孔指标[22-23]。

1.2.3数据分析

用Excel 2016、SPSS 12.5分析软件进行数据整理和分析，并在SigmaPlot 13.0中制图。

2 结果与分析

2.1 不同下垫面类型地表温度特征

由表1(每行不同字母表示数据差异显著，下同)、图1可知，城市下垫面对热环境效应的影响较显著。6种下垫面地表温度日变化趋势基本一致，总体上呈先升后降的趋势。从08:00开始，随着太阳辐射的增强，地表吸收了热量而使得地表温度逐渐升高，到14:00—15:00达到峰值后逐渐下降。不同类型下垫面的地表温度间存在显著性差异(P<0.05)。总体来看，6种下垫面全天及整个生长季地表温度最高均为沥青地表，并显著高于其他下垫面(P<0.05)。地表温度从大到小依次为沥青地表、荷兰砖地表、水泥地表、大理石地表、嵌草砖地表、自然地表。这说明了沥青地表对城市热环境的影响最大，大理石地表、嵌草砖地表和自然草地地表对城市热环境具有一定的缓解作用，且以中午时段最为显著。

表1 6种不同下垫面地表温度平均值Tab.1 Average surface temperature of six different underlying surfaces ℃

图1 不同城市下垫面环境的地表温度Fig.1 Surface temperature of urban underlying surface environment

2.2 城市下垫面热效应对叶功能性状的影响

如表2所示，除气孔开度外，比叶面积、叶绿素含量(质量比)、叶干物质含量、叶组织密度、气孔密度、气孔面积、叶脉密度、叶氮含量(质量比)、叶磷含量(质量比)及氮磷比在不同城市下垫面环境下具有显著差异(P<0.05)。除叶绿素含量、叶干物质含量和气孔面积外，国槐、臭椿和洋白蜡的比叶面积、叶组织密度、气孔密度、叶脉密度、气孔开度、叶氮含量、叶磷含量和叶氮磷比均存在显著性差异(P<0.05)。而在种内个体间，叶片功能性状差异均未达到显著水平。

2.2.1比叶面积

如图2a所示，在不同城市下垫面环境下，比叶面积随着地表温度的减弱，总体上呈增加的趋势，从小到大依次为沥青地表、荷兰砖地表、水泥地表、大理石地表、嵌草砖地表、自然地表。自然地表和嵌草砖地表环境下比叶面积显著高于其他下垫面地表环境下的比叶面积(P<0.05)，自然地表和嵌草砖地表之间无显著差异。

表2 不同城市下垫面下植物功能性状的差异性分析(P值)Tab.2 Difference analysis of functional traits of different urban underlying surfaces

2.2.2叶绿素含量

如图2b所示，叶绿素含量随地表温度的增强总体上呈先增加后减小的变化趋势，从大到小依次为嵌草砖地表、自然地表、大理石地表、水泥地表、荷兰砖地表、沥青地表。与嵌草砖地表相比，沥青地表、荷兰砖地表、水泥地表和大理石地表环境下的叶绿素含量均显著降低(P<0.05)，国槐、臭椿和洋白蜡降幅分别为0.269～0.733 mg/g、0.336～0.987 mg/g和0.422～0.718 mg/g。

2.2.3叶干物质含量

如图2c所示，随着6种下垫面热环境效应的增强，叶干物质含量总体上呈降低的趋势，以沥青地表和荷兰砖地表最大，嵌草砖地表和自然地表的最小。

2.2.4叶组织密度

如图2d所示，随着下垫面热环境效应的增强，叶组织密度与叶干物质含量变化趋势相同，均呈降低的趋势。国槐、臭椿和洋白蜡的叶组织密度在不同城市下垫面环境下存在显著性差异(P<0.05)，变化幅度分别为0.635～1.036 g/cm3、0.712～1.127 g/cm3、0.734～1.435 g/cm3。

2.2.5气孔特征

如图2e～2g所示，在6种城市下垫面中，气孔密度随着地表温度的增高，总体上呈增大的趋势，气孔面积和气孔开度呈减小的趋势。气孔密度在沥青、荷兰砖、水泥和大理石地表环境下显著高于自然地表和嵌草砖地表(P<0.05)；气孔面积与气孔开度在不同下垫面环境下均存在显著性差异(P<0.05)，从小到大依次为沥青地表、荷兰砖地表、水泥地表、大理石地表、嵌草砖地表、自然地表，但气孔开度在6种下垫面环境下的差异不明显。

2.2.6叶脉密度

如图2h所示，在6种城市下垫面环境下，叶脉密度随着地表温度的升高，总体上呈增大的趋势。在沥青、荷兰砖和水泥地表环境下的叶脉密度显著大于嵌草砖和自然地表(P<0.05)，嵌草砖地表和自然地表环境间的叶脉密度无显著差异。

2.2.7叶氮、磷含量及氮磷比特征

如图2i～2k所示，在不同城市下垫面环境中，城市典型绿化树种(国槐、臭椿和洋白蜡)的叶氮含量和叶磷含量有显著差异。叶氮含量和叶磷含量均随着地表温度的升高呈增大的趋势。叶氮磷比随着地表温度的升高，总体上呈降低的趋势，其中国槐的降幅最大，臭椿和洋白蜡的差异不明显。3个树种的叶氮磷比均小于12，说明在城市热环境下植物的生长主要受氮元素的限制。

图2 不同城市下垫面环境下的植物叶功能性状Fig.2 Plant leaf functional traits of urban underlying surface environment

2.3 叶片功能性状间的关系

对所有样本数据进行相关性分析，结果显示，植物叶功能性状间表现出了一定的相关关系(表3)。其中，比叶面积与叶干物质含量、叶组织密度和气孔密度间存在极显著的负相关关系(P<0.01)，与叶氮含量、叶磷含量呈显著的正相关关系(P<0.01)。叶干物质含量与叶组织密度、叶脉密度和叶氮含量存在极显著的正相关关系(P<0.01)。气孔密度与气孔面积、气孔开度间存在显著的负相关关系(P<0.05)，而与叶脉密度间存在显著的正相关关系(P<0.05)。叶脉密度与叶氮含量间存在显著的正相关关系(P<0.05)，与叶组织密度呈极显著的正相关关系(P<0.01)。叶绿素含量与其他指标间不存在显著性差异。

2.4 城市下垫面对叶功能性状指标间关系的影响

如图3所示，在城市下垫面环境中，叶性状间普遍存在显著的相关关系。而在不同下垫面环境中，叶性状间的相关关系大小也存在较大差异，相关程度从大到小依次为嵌草砖地表、自然地表、水泥地表、大理石地表、荷兰砖地表、沥青地表。这说明了在城市下垫面地表造成的热环境中，随着地表温度的升高，叶性状间的相关性呈先增大后降低的趋势，小幅度增温的叶性状间的R2普遍高于对照(自然地表)，显著性也有所增强，这说明了小幅度增温总体上有利于加强叶性状间的相关性。相反，大幅度增温则明显降低其相关关系。

3 讨论

3.1 城市下垫面对植物叶片功能性状的影响

已有的研究表明，在一定的范围内环境温度的升高有利于促进植物的生长，而形态结构特征及其生长特性能较好地反映其适应环境变化和不同资源水平下的权衡策略[24-26]。本研究中，叶功能性状指标大小在不同的城市下垫面环境中存在显著差异。

表3 植物叶功能性状间的关系Tab.3 Relationship between plant leaf functional traits

注：*表示指标间在P<0.05的水平上差异显著，** 表示指标间在P<0.01的水平上差异极显著。

图3 城市下垫面热环境对植物叶片功能性状间关系的影响Fig.3 Effect of thermal environment of urban underlying surface on relationship between plant leaf functional traits

其中比叶面积、叶绿素含量、气孔面积、气孔开度、叶氮含量、叶磷含量及叶氮磷比均随着地表温度的增大总体上呈先升后降的趋势。而叶干物质含量、叶组织密度、气孔密度及叶脉密度则呈相反的变化规律。以往的研究表明，比叶面积能够表征植物对资源获取的能力，在资源匮乏、干旱胁迫等逆境中，植物往往具有较低的比叶面积，相反在资源丰富的环境中则具有较高的比叶面积以提高其对营养、资源的保存能力[27-28]。本研究中，随着城市下垫面热环境效应的增强，比叶面积总体上呈降低的趋势，说明植物在高温环境下通过减小比叶面积以降低蒸腾成本，避免水分过度流失，这与众多学者的研究结果基本一致[28-29]。叶干物质含量表征了植物对养分的保有能力，叶干物质含量较低的植物具备较强的生产能力[28]。叶组织密度反映了植物叶片的承载力和防御力，与叶片周转生长速度密切相关[4,30]。本研究中，温度大幅度升高显著增大了叶干物质含量和叶组织密度，表明植物在高温胁迫的不良环境下，增强了其叶片养分保有能力，以更高效地利用有限资源。叶组织密度的增大，有利于增强植物对非生物因素的防御能力[30]。叶绿素含量可以间接衡量植物光合能力，在不同的城市下垫面环境下随着温度的提高叶绿素含量呈先增加后减小的变化趋势，说明温度小幅度的升高有利于促进植物的光合作用，但极度高温环境下，光合能力明显减弱[31]。研究表明，在一定程度上增加叶片的含氮量可以有助于提高叶片的光合能力，叶磷含量也有助于提高羧化效率从而提高植物的光合能力[4, 31]。因此，叶绿素含量的降低可能与叶氮磷含量的降低有关。叶氮含量、叶磷含量在不同下垫面环境下呈现显著差异，这可能与下垫面造成的热效应有关。高温致使土壤氮、磷元素有效性减弱，这不利于植物对氮、磷的吸收[32]。气孔是植物叶片表面承载水分平衡的重要组织构造。本研究中，气孔密度随着环境温度的不断升高而不断增大，这可能与叶面积的减小有关。研究表明，高温环境下，植物为了减小蒸腾的成本，植物采取了减小叶面积的策略以缩小蒸腾面积，与众多研究学者的研究结果基本一致[31-33]。

3.2 植物叶片性状间的相关关系及其生态权衡策略

叶性状与植物对资源的获得、利用及利用效率的关系最为密切，能够反映其为了适应环境而形成资源利用方面的生态对策[3,34]。叶经济谱揭示了植物在某种环境中，叶性状间形成“此消彼长”的权衡规律[35]。在这条连续变化的性状组合谱两端分别代表两种不同资源投资-收益策略谱：快速投资-收益型和缓慢投资-收益型[4]。一般来说，植物可利用资源的总量相对有限，它对某一功能性状的资源投入较多时，对其他性状的资源投入必然会随之减少[35-37]。本研究中，植物叶性状间表现出了明显的相关性，进一步说明其表现出了对环境的适应性及资源利用策略。同时，根据其所处生境的资源条件或不良干扰，转换、调整或补偿自身功能，尤其在不良环境的长期胁迫下，通过牺牲其他性状的构建和功能维持为代价，从而保证自身的生存与生长[37]。比叶面积与叶干物质含量、叶组织密度呈显著负相关，而与叶氮含量、叶磷含量呈显著的正相关关系，这种变化与植物在高温环境下的自我保护密切相关，在高温环境下植物往往把更多的合成物质用于增加保护组织的构建，以适应胁迫环境，这与众多学者研究结论一致[37-39]。高温环境下植物缩减叶片面积，有助于降低蒸腾面积和蒸腾成本，避免细胞水势和膨压的严重降低[39]。本研究中，比叶面积与气孔密度的负相关关系，可能与叶面积的减小有关，比叶面积降低导致了单位面积气孔密度增加。由于气孔密度的增加，必然致使植物通过气孔散失水分量的增加，因此，在这样的“高输出”形势下，气孔面积和气孔开度的降低可能是植物维系叶片水分平衡的重要策略之一。与此同时，本研究还发现气孔与叶脉间呈正相关关系，高温胁迫下气孔密度增大，水分散失剧烈，而此时叶脉密度的增大可能是为了增加水分运输的效率，保证叶片水分的正常供应，这样的性状组合也直观地体现了性状间的功能调节。本研究中，叶干物质含量与叶组织密度和叶脉密度存在极显著正相关，这进一步表明了绿化植物在城市高温胁迫环境中具有更高的资源获取利用能力和防御能力，有利于植物更好地利用贫瘠的资源。叶氮含量与植物资源利用的能力密切相关[38,40]。本研究结果表明，城市下垫面引起的热效应强度越大，3种典型绿化植物的叶氮、叶磷含量越高，叶氮含量的提高有利于提高其对资源的利用率，从而适应高温、干旱贫瘠的环境；同时通过增加叶磷含量，降低了叶片氮磷比，进而加快了其生长速度、缩短繁殖期，以适应高温、干旱胁迫的贫瘠环境。此外，不同的城市下垫面环境下植物叶片功能性状间的相关关系存在较大的差异。地表温度小幅度的增大加强了叶片功能性状间的相关关系：嵌草砖地表环境下，叶片各性状间的R2以及显著性总体上均高于其他下垫面类型，且随着温度的不断增大，它们之间相关显著性普遍降低，这可能是由于小幅增大的温度尚未超过植物生长的最适温度。

4 结论

(1)城市下垫面热效应环境中，随着环境地表温度的提高，城市典型绿化植物(国槐、臭椿和洋白蜡)在叶生态特征上表现出相对一致的权衡策略：比叶面积、叶绿素含量、气孔面积、气孔开度和叶氮磷比总体上呈降低的趋势，而叶干物质含量、叶组织密度、气孔密度、叶脉密度、叶氮含量和叶磷含量呈增大的趋势。

(2)城市下垫面热效应环境中，植物叶生态特征性状间存在一定的相关关系，其中比叶面积与叶干物质含量、叶组织密度和气孔密度间存在极显著的负相关关系，与叶氮含量、叶磷含量呈显著的正相关关系；叶干物质含量与叶组织密度、叶脉密度和叶氮含量存在极显著的正相关关系；气孔密度与气孔面积、气孔开度存在显著的负相关关系，而与叶脉密度存在显著的正相关关系；叶脉密度与叶氮含量存在显著的正相关关系，与叶组织密度呈极显著的正相关关系。但温度的大幅度升高会显著降低其相关关系。

(3)城市生态系统中，植物叶片具有低的比叶面积、叶绿素含量、气孔面积、气孔开度和叶氮磷比，高的叶干物质含量、叶组织密度、气孔密度、叶氮含量和叶磷含量的特点，说明全球叶经济谱在城市生态系统中也同样存在，且偏向于“快速投资-收益”型一端。