北方森林动物园大红鹳对环境和食物丰容的行为反应

赵雨梦 尹江南 彭彤彤 王 琛 程 鲲* 何相宝 蔡迎花 刘艳平

(1.东北林业大学野生动物资源学院，哈尔滨，150040；2.哈尔滨北方森林动物园，哈尔滨，150322)

丰容(environmental enrichment)是动物在圈养环境中加入一定刺激因素，以提高圈养动物的生活条件，使其拥有正常的心理和生理健康，展示自然行为的过程[1]。20世纪20年代Rorbert Yerkers在灵长类行为研究中提出丰容的想法，结果表明加入玩耍设施对动物行为有正向的激励作用。我国的这项工作起步较晚，1995年北京动物园率先开始了展馆的丰容，目前很多城市动物园和野生动物园已对多个物种实施了丰容[2]。适宜的丰容能提高动物福利，增加动物行为丰富度，同时增强游客的体验，促进保护教育[3-5]。

国内外开展了很多丰容技术方法的研究，主要包括改善食物配比和环境状况以提高丰容设施的利用率、针对刻板行为的丰容设计、灵长类的丰容方法、气味等感官刺激方法以及丰容效果的评估[6-11]。研究中尤其侧重丰容对圈养动物取食行为、玩耍、育幼等行为、踱步等刻板行为、啄羽等异常行为、繁殖、应激水平、学习认知、福利和野外放归等方面的影响[12-15]。丰容研究涉及的物种越来越多，目前已有几十种，如大熊猫(Ailuropodamelanoleuca)、川金丝猴(Rhinopithecusroxellanae)、热带斑海豚(Stenellaattenuata)、长颈鹿(Giraffacamelopardalis)、棕熊(Ursusarctos)、灰鹦鹉(Psittacuserithacus)、普通鵟(Buteobuteo)等[16-21]。因此，丰容研究的发展趋势是新的丰容技术方法探究、多角度评估体系的建立、发挥其对野外保护的作用以及在更多物种上的实践应用。

水禽对于圈养环境的适应性较强，对饲养条件和繁殖技术要求相对宽泛，很多动物园水禽的展示方式简单，环境单调，面积和空间较小，因此对水禽展区进行丰容很有必要。大红鹳(Phoenicopterusroseus)，又名古巴火烈鸟，属鹳形目(Ciconiiformes)红鹳科(Phoenicopteridae)，其野外种群主要分布于东非大裂谷地区，多在盐质湖、礁石湖或咸淡水交界水域栖息，常于浅滩涉行，以水生生物和藻类为食，也进食少量泥土沙砾辅助消化，由于其喙的结构特殊骨采用滤食方式取食，觅食时常用脚蹼搅动基底泥沙使食物上浮；营集群生活，性机警温和；体羽粉红，喙靴状，站立时颈部常呈“S”形，飞行时颈伸直。在世界各地很多动物园都有饲养，是广受人们喜爱的展示物种。我国圈养大红鹤研究主要集中于人工繁育、水域温控及疾病防治等[22-25]，但没有丰容研究的报道。

哈尔滨北方森林动物园的大红鹳种群自2005年起引入，目前种群数量77只。现已能够成功繁育，仍易受环境因素影响，表现为极易出现受惊、繁殖率低、羽色淡化等问题，周围人的走动、声音、包括饲养员的饲喂都要快速进行，不可过分打扰，否则会影响大红鹳的进食量。因此改善圈养大红鹳的环境丰富度，对其行为适应可能是有益的尝试，同时能美化大红鹳展区环境，增强观赏效果。本研究观察记录大红鹳日行为活动，对展区进行了环境丰容和食物丰容，记录和分析大红鹳对丰容物的反应，通过对比使用丰容措施前后的行为差异评估丰容效果[7]，以期在水禽丰容方面有所探究，对高纬度地区圈养大红鹳的展示管理提供有益的参考。

1 研究方法

1.1 研究地概况

北方森林动物园位于黑龙江省哈尔滨市阿城区(N 45°32′55″，E 126°57′29″)，该地区属于温带大陆性气候，夏季平均降水量91 mm，日均最高气温25℃，最低气温14℃，适宜大红鹳室外活动。大红鹳展区分为室内与室外活动区域两部分，为半散放式大群饲养；室内区域有较浅水池，巢区集中在附近，由红土制成，呈圆台状；室外区域为约80 m2半圆形，中央有一水池，连接右侧沟渠和流水，水渠附近放置食盆，每日8：00前清理更换清水。该区域上方有长廊式凉亭；左侧为树丛，并伴有假山、展示板等，地面主要种植杂种车轴草(Trifoliumhybridum)及早熟禾(Poasp.)，边缘区有少量木本植物。外侧有围栏供游人观览，室外区域上方有拦网覆盖，以防止大红鹳飞走。夏季晴好天气，大红鹳集群在户外觅食理羽，偶有飞行；大风天气则仅在室内活动。

1.2 丰容设计

本研究的展区丰容设计基于丰容类型和原理以及大红鹳的生物学和生态学习性[7，26]。环境丰容包括：视觉、声音刺激和基底环境丰富化。声音丰容是录下大红鹳的鸣声，在室外集群时数次播放；视觉丰容包括在展区边缘设立镜像和大红鹳模型模板(包括平面普通展板和用羽毛泡沫等制作的立体模型，尺寸与大红鹳相同)。基底丰容包括将细沙砾铺洒在大红鹳的活动区域、模仿湖边的基底环境；在展区放置10～20 cm的矮树桩，供休憩使用。我们还改变了展区水池的盐度，因为大红鹳野外生境是咸水水域，但动物园提供的是淡水水池。食物丰容是在大红鹳取食食盆外的水域中放置干虾皮，改变其固定地点的集中取食行为。

1.3 行为观察方法

2016年6～10月，进行了大红鹳的丰容实验和行为观察。首先采用全事件取样法和焦点取样法，记录大红鹤行为，构建行为谱(表1)。7月3～13日，利用瞬时取样法，抽样观察，每5 min取样1次，在观察时在大红鹤群体中随机选择10只，记录下个体的行为。观察时间为每日大红鹳外展时间8：00～16：00。8月10日进行环境丰容设施放置实验，观察行为反应，2 d后去除引起惊扰的丰容物，保留了环境丰容中的细沙砾基底和盐度，并进行食物丰容实验，8月中旬至9月初为大红鹳的丰容适应阶段。9月15日～10月9日进行丰容后的行为观察，观察方法和时间与丰容前相同。

表1 哈尔滨北方森林动物园大红鹳行为谱

Tab.1 Behavior spectrum of greater flamingos in Harbin Northern Forest Zoo

1.4 数据统计分析

使用Excel软件进行行为数据的录入和频率分析，日行为时间比例用平均值±标准误表示。在R3.4.3软件中进行方差分析，比较大红鹤丰容前后日行为活动的差异，置信度为95%。使用 GraphPad Prism 5进行丰容前后日行为时间分配图的绘制。

2 结果

2.1 丰容前的日行为时间分配

在大红鹳丰容前的日行为类型中，取食行为占比最多，为(23.62±1.35)%，其次为运动行为，占(16.75±1.48)%，休息行为占(16.61±1.34)%，整理行为占(16.50±1.47)%，警戒争斗行为占(15.15±0.89)%。频次较少的行为包括洗浴行为，占(3.97±0.68)%，鸣叫占(1.57±0.26)%。丰容前的刻板行为包括转圈、晃头，占(0.63±0.19)%。排泄行为占(3.55±0.80)%。其他行为占(1.64±0.31)%。

2.2 对丰容实验的反应

在展区放置视觉丰容物后，大红鹳行为有较大改变，警戒行为明显增多，多在室外到室内入口处集群活动，包括集群飞行、来回徘徊行走并伴以多数个体的鸣叫，对游客走动及大风天气更敏感。鸣声回放对大红鹤行为也有影响，放音后警戒增多，鸣叫增多，行为表现紧张。从行为时间比例上看，进食行为无显著减少，但警戒争斗行为明显增多，增加到(21.55±3.63)%，休息(7.18±5.93)%和洗浴行为(1.45±1.10)%频次均有所减少。在增加水域盐度和散布食物后，大红鹳由聚集取食变为分散取食，取食时间和活动量增加了。

2.3 丰容前后的行为差异

丰容前后大红鹤除整理行为、洗浴行为、刻板行为外，其余行为均有显著差异(图1)。丰容后取食行为占(36.95±1.55)%，增加13.33%(F=42.594，P=0.000)；运动行为占(21.41±1.11)%，增加4.66%(F=6.087，P=0.024)；鸣叫占(3.31±0.50)%，增加1.74%(F=10.222，P=0.005)；休息行为占(7.13±0.57)%，减少9.48%(F=39.301，P=0.015)；警戒打斗占(5.54±0.93)%，减少9.61%(F=56.108，P=0.000)，其中，争斗减少5.86%(F=47.337，P=0.000)、警戒减少3.69%(F=10.313，P=0.005)。排泄行为占1.12%，减少了2.43%(F=7.145，P=0.016)。

整理行为占(16.21±1.91)%，增加0.29%；洗浴行为占(4.93±1.44)%，增加0.96%；刻板行为中，转圈减少0.18%，晃头减少0.14%，但均无显著差异。丰容后处于非繁殖期，未出现亲密和交尾行为，新增加的抖腿行为占(2.88±0.48)%。

图1 丰容前后大红鹳日行为时间分配Fig.1 Diurnal behavior time budget of greater flamingosbefore and after enrichment

3 讨论

3.1 大红鹳对环境和食物丰容的反应

有研究表明大红鹤群体大小超过40只才能在圈养条件下繁殖，因此有的动物园通过镜像为大红鹳营造大种群的假象，满足其繁殖需求。我们在园区边缘放置了镜子，但大红鹳对镜像有恐惧感，这可能是由于几面镜子是孤立分开放置的未形成连续影像。另一种视觉丰容物是加入与大红鹳同属不同种的个体模型，结果显示大红鹳不能接受这种人工模型，表现为警惕并远离模型。这说明丰容物的设计要因物种而异，不同物种的应激反应不同[27]；深圳野生动物园曾报道使用镜子增加大红鹳繁殖率这一方法，但在我们的试验中，镜像反应的丰容效果不佳，这也说明，同种个体由于展区和环境特点不同，也可能对曾成功应用于该物种的丰容物表现排斥反应。

改变取食难度是食物丰容的核心措施，本研究中通过将食物分散增加取食难度，结果表明，丰容后大红鹳对于食盆、水池、河沟中的食物均有取食，取食、运动行为比例显著增加，而打斗、休息时间显著减少。丰容前大红鹳的争斗主要由于对食物的竞争，因为个体在展区的两个食盆内取食，同时进食的个体数量过多而易造成争斗。我们将食物分散放入水池、河沟等处，并在这些区域加入食盐模拟其咸水生境。因此大红鹳将更多的时间用于取食，取食范围的扩大增加了个体运动时间，休息时间减少；且取食地点的分散也减少了食物竞争，争斗行为明显减少。丰容使大红鹳警戒争斗行为显著减少，这与鹦鹉(Psittaculaspp.)的研究结果相一致[28]。食物丰容增加动物取食行为时间的实例不少，也有研究表明在取食难度增加后雌雄个体行为反应不同，食物丰容的行为影响还需进一步深入研究[29-30]。

大红鹳洗浴时间增多可能是由于水域盐度提高造成，适当的盐度能够起到杀菌消毒的作用，洗浴增加能够提高大红鹳的自身清洁程度，减少疾病发生的可能性，有利于提高动物福利，同时也增加了大红鹳的观赏效果。因此未来研究要确定大红鹳最适宜的水域盐度，并将其推广应用供其他动物园参考。我们认为丰容后大红鹳鸣叫行为的显著增加，也是行为丰富化的一种体现，其激发原因有待进一步分析。

3.2 丰容对减少刻板行为的作用

研究表明丰容对减少圈养动物刻板行为具有重要作用[31]。刻板行为发生的原因多是笼舍较小、环境简单、取食方式单一、没有危险，我们对大红鹳的丰容研究结果显示丰容后转圈、晃头行为有所减少，这可能与展区环境变化和食物供给丰富化有关。

丰容后大红鹤出现了抖腿行为，可能因为基底增加细砂导致，因为这种行为意义不确定，没有将其归类为刻板行为。有研究表明，生活在南非潮间带沙滩生态系统中的大红鹳有用脚搅动沙滩沉积物的习性[26]，我们猜测抖腿行为不一定是无效行为，而是与野外行为相对应的。减少大红鹳的刻板行为应在基底设计上与其野外环境相符合，进一步研究基底中沙质和泥地的作用。

3.3 大红鹳展区丰容建议

我们对北方森林动物园大红鹳进行丰容实验的结果显示，丰容能够增加有益行为，减少争斗，但有的丰容物会引起大红鹳的应激反应，表明大红鹳性机警胆怯，不易适应新的环境因素。因此放置丰容物应逐个且循序渐进地进行，可以先将丰容物安放到距离目标动物较远的区域，待其能够适应后再逐渐放置到动物活动区。丰容物应在非动物展出或活动时间由饲养员放置，尽量避免惊扰动物，最大程度减少干扰。丰容前做好预案，丰容后进行评估，丰容中注意观察，若动物表现出受惊和停止进食等行为异常时，应立即撤出丰容物，按照预案替换丰容物或终止丰容项目。

对大红鹳基底丰容还可添加黏土，大红鹳对红黏土非常喜爱，尤其是繁殖期。食物丰容方面可以在大红鹳水池中适度增加含有红色色素的藻类或水生生物。研究表明大红鹤红的羽色有利于吸引繁殖对象，增加繁殖率[32]，故食物丰容应与大红鹳特殊的食物需求相一致，使其增加对红色素的摄食量以提亮羽色。