北京动物园圈养环尾狐猴种群发展分析

马 琳 赵素芬，2 由玉岩，2* 周军英

环尾狐猴(Lemurcatta)又称节尾狐猴，属于灵长目(Primates)，狐猴科(Lemuridae)，狐猴属，分布于非洲南部的马达加斯加岛南部和西南部[1]。由于栖息地破坏、气候变化、非法捕猎及宠物贸易、人畜活动扩张等因素影响，环尾狐猴种群数量急剧下降，其野外数量不足2000只且仍在不断被减少[2-3]。2012年被IUCN红色名录列为近危物种，并收录于濒危野生动植物种国际贸易公约附录Ⅰ中，禁止在国际进行交易[4-5]。

圈养在保障濒危种群健康可持续发展中发挥重要作用。在圈养条件下，通过进行饲养、繁殖、疾病防控、丰容等多方面管理，动物种群可得到良性的发展，继而实现对种群的保护[6]。环尾狐猴，因其繁殖容易，适应性好的特点，在圈养环境下得到了很好的繁殖，目前成为世界各地动物园圈养最多的灵长类动物，超过了野外数量。北京动物园自1996年开始饲养并展出环尾狐猴，截至2016年5月，圈养环尾狐猴种群数量达139只，是当前北京动物园哺乳动物中第一大种群保有者。可见，环尾狐猴在北京动物园得以繁衍，并形成了一个相对稳定的种群。在圈养条件下，虽饲养空间和种群数量有限，但近些年随人工饲养、繁育、医疗水平等的逐渐提高，种群的稳定发展容易造成“种群有效管理”的假象[7]。20世纪70年代末，美国动物园首先发现圈养动物近亲繁殖会制约种群的增殖和发展，同时进行大量圈养种群研究分析，提出进行遗传学管理，避免近亲繁殖，保持较高水平的基因多样性的必要性[8-9]。

圈养种群的遗传学管理是动物园保护物种健康发展的需要[10]，而物种谱系是种群管理的必要前提，建立真实的谱系并且定期更新和维护谱系是保护圈养种群的一种有效方法[11]。北京动物园环尾狐猴种群数量较大，种群繁殖较快，有效的种群遗传学管理可为该环尾狐猴种群健康可持续发展奠定坚实的基础[12]，但目前该种群仍未进行谱系登录，大种群饲养，种群内繁殖个体之间亲缘关系模糊，遗传多样性水平缺少数据指标支持，近亲繁殖愈发突出，急需根据北京动物园现有圈养环尾狐猴的数据进行谱系登录，并对遗传状况进行分析，以获得对科学饲养、繁殖与管理提供科学的理论依据，制定种群管理方案，帮助圈养环尾狐猴实现健康可持续发展。

1 研究方法

1.1 谱系调查

根据北京动物园圈养环尾狐猴种群的引进、饲养、繁殖记录，对1996～2016年5月饲养繁育的环尾狐猴情况进行调查，统计历史圈养环尾狐猴的性别、出生时间、死亡时间、年龄、引入、输出、繁殖等详细信息。

1.2 数据分析

北京动物园圈养环尾狐猴的谱系登录和编辑使用国际物种信息系统ISIS(International Species Information System)开发的SPARKS(Single Population Analysis & Records Keeping System)v1.6软件完成。使用PMx v1.0软件进行种群的统计学和遗传学分析，对种群数量变化情况以及年龄和性别结构进行分析，明确当前种群发展趋势，计算基因多样性、潜在奠基者数量、奠基者基因等量值、平均亲缘关系系数、世代长度、有效种群数量，以及有效种群数量与种群数量的比值；对奠基者后代数量进行统计；计算MSI配对系数(分7个等级：1为非常有益；2为较为有益；3为稍微有益；4为稍微有害，少量基因丢失；5为较为有害；6为有害；7为非常有害)，挑选合适的配对。

2 结果

2.1 圈养种群现状

2.1.1 圈养种群数量概况

截至2016年5月，北京动物园圈养环尾狐猴种群数量累计139只，剔除死亡和去向不明的个体，最终用于种群谱系分析的个体共计101只，其中雄性47只，雌性42只，未知性别12只(幼猴出生后，会紧抱住母亲，经过一段时间才会离开母亲。为不干预母猴带仔行为，饲养员不分离母子进行性别鉴定，所以采集数据当时存在未知性别个体)，分别饲养于北京动物园东区、西区和十三陵繁育基地。

如图1所示，1996～2016年北京动物园圈养环尾狐猴种群呈稳定上升趋势，尤其是2008年之后，总个体数、雄性及雌性个体数量增长迅速，平均增长率λ=1.24(λ>1)。

图1 1996～2016年北京动物园圈养环尾狐猴种群数量变化情况Fig.1 Changes of captive population of Lemur catta in Beijing Zoo from 1996 to 2016

2.1.2 种群的年龄结构与性比

环尾狐猴现存101只圈养种群的年龄结构(图2)显示，种群中育龄个体数量较多，集中在2～5岁，种群的年龄呈金字塔型结构的增长型，该种群将日趋扩大。由于种群中存在未知性别个体，如果将其按照雌、雄各半的比例进行计算，种群性比(雄性∶雌性)为1.10∶1，存在生殖性别偏倚现象。但由于种群中未知性别个体数量占种群总数的11.88%，因此该比例较为准确反映出种群的性比情况。

图2 北京动物园环尾狐猴圈养种群年龄和性别结构图Fig.2 Age and sex structure of captive Lemur cattapopulation in Beijing Zoo 注：浅蓝为已知性别非繁殖年龄个体；深蓝为已知性别处于繁殖年龄个体；绿色为未知性别繁殖年龄个体；黄色为未知性别非繁殖年龄个体 Note：The light blue as known gender non-reproductive age individual.The dark blue as known gender reproductive age individual.The green as unknown gender reproductive age individual.The yellow as unknown gender non-reproductive age individual

2.1.3 圈养种群的繁殖情况

经对101只环尾狐猴年龄情况分析结果显示，圈养环尾狐猴的生理寿命约为18岁。雄性环尾狐猴繁殖年龄通常在2～12岁，雌性在1～16岁。雄猴的繁殖高峰出现在3岁，雌猴在4岁。进一步统计1996～2016年圈养繁育环尾狐猴月出生情况(图3)，结果显示1、2、3、4、5、6、8月均有环尾狐猴出生，但繁殖期主要集中于3～4月，尤其以3月出生个体数量最多。

图3 1996～2016年北京动物园圈养环尾狐猴月出生情况Fig.3 The monthly born number of captive Lemur cattafrom 1996 to 2016 in Beijing Zoo

2.2 圈养种群遗传学分析

北京动物园环尾狐猴圈养种群主要来源于不同时期引进的4只奠基者(表1)，且这4只奠基者均在种群内发挥着实际作用，种群内无潜在奠基者。该种群的奠基者基因等量值是1.98，即种群的遗传多样性水平与一个由2只互无关系的个体建立的种群一致。奠基者的遗传贡献值不均衡(图4)，其中T1和T2的贡献值最大，后代数量最多。种群的平均亲缘关系值(MK)是0.25。目前种群只保留了奠基者74.79%的基因多样性。如果使T11和T41的基因更好地融入到种群当中，该种群基因多样性水平可提升到87.5%。

表1 北京动物园圈养环尾狐猴种群遗传学参数

Tab.1 Genetic parameters of captive Lemur cattapopulation in Beijing Zoo

图4 北京动物园圈养环尾狐猴种群奠基者后代数量Fig.4 Founder contribution and descendants ofcaptive Lemur catta in Beijing Zoo

自2001年种群数量进入持续增长阶段，种群的基因多样性保存量在2001年快速上升到58%；此后基因多样性保存量随着种群数量的增长而升高，2005年达到70%，2014年后略有增长达75%，2016年后，随着种群数量的增长，基因多样性并未发生显著变化(图5)。但根据种群规模与基因多样性变化分析，如果不进行种群管理，100年后，该种群的基因多样性将降至55%(图6)。

图5 北京动物园圈养环尾狐猴种群规模与基因多样性Fig.5 Population size and genetic diversity of Lemur catta in Beijing Zoo

图6 100年后北京动物园圈养环尾狐猴种群规模与基因多样性变化情况Fig.6 Population size and genetic diversity changes of captive Lemur catta a century later in Beijing Zoo

根据MSI评估结果，在101只个体中，有78.22%的个体是由对种群基因多样性非常有害的配对所繁殖；其中，有22只个体对该种群繁殖有正向积极作用，仅占总个体数的21.78%，22只适合配对的遗传优势个体有42种适宜繁殖的配对，中等有益于配对繁殖的1对，非常有益于配对繁殖的18对(表2)。

表2 圈养环尾狐猴MSI配对表

Tab.2 Breeding pairs with various MSI scores in captive Lemur catta

注：MSI(Mate Suitability Index)为配对适宜指数，本MSI配对表仅从全部配对中选取列出了对此种群繁殖有正向积极作用的适宜配对个体；“-”表示数值已经>4，不适宜再配对

Note：This MSI just selected individual from all mates which is positive effect for reproduction population；“-”means the index already greater than 4，is not suitable for breeding

3 讨论

截至2016年5月，北京动物园圈养环尾狐猴谱系已录入139只个体，存活个体数量为101只，年龄结构较为合理，处于自我维持阶段。在饲养环尾狐猴的19年间，北京动物园已摸索出该物种健康生存和自繁后代的饲养管理模式，所繁殖后代也均由母亲直接带仔，因而随着种群内适龄个体的增多，繁殖后代也将呈现稳定增长的趋势。

虽然北京动物园环尾狐猴圈养种群不断发展，但基因多样性水平降低，存在近亲繁殖，其健康、可持续性发展问题愈发突出。统计结果显示，该圈养环尾狐猴种群中奠基者仅有4只，并且没有其他潜在奠基者，4只奠基者中还存在遗传奠基者贡献值不均衡的现象。理论上，要使遗传漂变降低到最低限度，那么种群内每一个奠基者都需要在每一个世代中贡献相同数量的基因[13-14]。很显然，该圈养环尾狐猴种群中，T1和T2的贡献值明显高于T11和T41，致使T11和T41的基因未能很好地传递给后代。因该种群由1个较小的种群发展起来，在进行种群管理时，早期为达到扩繁的目的，只有让它们尽可能多地繁殖个体，才能让当时的种群数量得到扩大。

与此同时，因动物园饲养空间有限，随着种群规模的扩大，种群密度逐渐增加，育龄个体增多，互相之间的交配自由度较大。但在实际繁殖过程中，动物个体并不完全按照适宜度指数高的规律进行繁殖，随之而来的便是种群内近亲繁殖情况愈发突出，因而不可避免地加剧了遗传多样性的降低和稀有等位基因的丢失[15]。遗传分析数据中，随着种群规模的扩大，基因多样性水平持续下降就是对这一客观事实的最好证明。

遗传管理有效性指数是有效种群数量与种群数量的比值[16]。北京动物园圈养环尾狐猴种群中有效种群数量与种群数量的比值Ne/N的比例为0.32，可见，北京动物园当前圈养环尾狐猴种群的有效种群很少。过少的有效种群以及某几个个体后代过多，直接导致了环尾狐猴种群遗传多样性的降低，近交繁殖出现，也加剧了种群内近交衰退的现象。

为了能够实现圈养环尾狐猴种群的健康发展，仅单靠增加种群数量是远远不够的，还应该提高圈养种群的基因多样性水平[17]。目前，北京动物园圈养环尾狐猴种群的基因多样性保存量为74.79%，随着不断的世代繁殖，基因多样性水平呈下降趋势，按照当前的趋势发展，100年后基因多样性保存量趋近于55%，并不能达到圈养种群遗传管理的目标——100年的时间内保持基因多样性在90%以上[18]。如果单从种群数量增长曲线来看，该种群是一个稳定发展的种群，年龄与结构比均呈现较为适宜种群发展特征。但由于该种群奠基者数量少，繁殖中奠基者贡献者不均衡，且无其他潜在奠基者，该圈养种群已经出现了种群衰退的征兆，必须引起我们的高度重视。可见，清醒地认识到圈养种群发展过程中的不稳定因素，是我们充分认识到加强管理的紧迫性是种群管理的前提[19]。

基于前述结果，若要维持北京动物园圈养环尾狐猴种群健康可持续发展，采取相应措施势在必行。在种群的遗传管理中，通常使用配对适宜度指数(MSI)挑选合适的配对进行繁殖，该指数考虑了配对动物的平均亲缘关系值、雄雌动物平均亲缘关系值的差距、产生后代的近亲繁殖系数、配对动物祖先未知因素的总量等4种因素。依据MSI配对结果，现有种群中存在18种非常有益于繁殖的配对，若尽可能按该配对数据进行繁殖，限制后代过多的建群者繁殖，建群者中后代较少的个体获得较多繁殖机会，将会较好地维持现有种群基因多样性水平等遗传学参数的恒定[20]。若要真正达到野生动物种群有效管理的目标，当前的饲养与管理手段还有待改进，如与其他圈养机构进行基因交流，或者是每两年引入野外来源或无亲缘关系的个体，以此丰富种群内基因水平，维持现有种群遗传多样性。此外，还需要建立完善的种群发展计划，合理安排配对繁殖，扩大种群数量，尽可能减少遗传漂变。

鉴于此，对北京动物园圈养环尾狐猴种群的遗传管理建议如下：(1)通过有效的种群遗传管理，维持圈养种群现有的遗传多样性，并降低其近交水平；(2)种群管理者需采取措施以避免产生近交衰退效应，同时应加强不同种群之间的基因交流，如与其他动物园进行个体交换，或者引入野外来源或无亲缘关系的个体；(3)结合遗传数据及圈养环尾狐猴谱系信息，制定更加科学的繁殖策略，以维持较高的遗传多样性并降低近交水平。