石漠化程度对苔藓植物多样性及其结皮土壤化学性质的影响

申家琛, 张朝晖,2,*, 王智慧

1 贵州师范大学贵州省山地环境信息系统与生态环境保护重点实验室,贵阳 550001 2 贵州省喀斯特山地生态环境国家重点实验室培育基地,贵阳 550001 3 贵州师范大学生命科学学院,贵阳 550001

喀斯特土地石漠化指的是在湿润气候条件下,受喀斯特自然作用及人类不合理活动的干扰,导致地表土层流失,基岩大面积裸露,土地生产力衰退甚至丧失,地表呈现类似于荒漠化景观的现象[1- 3]。贵州省是全国石漠化面积最大、等级最齐、程度最深且危害最重的省份,故石漠化治理一直是该省重点项目和工程[4]。目前石漠化修复主要为种植林草植被、生态林和发展草地畜牧业[2],这种治理模式下常因不能形成稳定的生态结构与功能而发生退化[5]。

喀斯特石漠化地区对植物种类成分有强烈的选择性(如耐旱性、石生性),苔藓植物是分布广泛的先锋植物,对恶劣环境耐受性强,在生物结皮层和群落演替过程中起着重要作用[6]。苔藓在石漠化恢复过程中主要的作用体现在：①苔藓生命活动所需水源完全来依赖雨水或空气中水分,在降雨过程中能快速补充所需水分来面对喀斯特地区的临时干旱[7]；②易附着于岩石表面生长,分泌的酸性代谢物可加速岩面溶蚀形成土壤[8]；③苔藓可蓄积空气和降水中粉尘、颗粒物,并与植物体紧密丛集的残体结合在一块,逐渐形成薄层土壤；④苔藓可通过毛细管作用减少土壤水分中的有机质、氮、磷、钾等矿质元素的流失,有助于保持土壤肥力[9- 11]。但是,目前国内并未见石漠化程度对苔藓多样性及其土壤结皮的影响的报道。本文选取了贵阳喀斯特公园5块典型的不同等级石漠化区域的苔藓植物,利用空间代替时间,对其多样性指数,均匀度指数及土壤结皮的化学性质进行研究,探索苔藓生态特征及其结皮土壤化学性质对石漠化进程的响应,为石漠化预防和修复积累基础数据和理论。

1 材料和方法

1.1 研究区域概况

贵阳喀斯特公园位于贵阳市观山湖区城市中心(106°37′54.49″E—106.36′91.06″E,26°37′08.76″N—26°37′16.14″),占地约30 hm2,海拔1285 m,属于亚热带湿润温和型气候,年平均气温14.9℃,年降水量1100—1200 mm[12]。区域内为碳酸盐岩,石芽广布,水土流失严重,植被退化,呈现类似荒漠的现象,是典型的城市石漠化现象。研究区域内乔木主要为：猴樟Cinnamomumbodinieri,女贞Ligustrumlucidum,小叶杨Populussimonii；灌木主要为：南天竹Nandinadomestica,皱叶荚蒾Viburnumrhytidophyllum,胡颓子Elaeagnuspungens；草本植物主要为： 紫毛千里光Seneciovilliferus,黄鹌菜Youngiajaponica,云南莎草Cyperusduclouxii,狗牙根Cynodondactylon,小飞蓬Conyzacanadensis等。

1.2 样地选择

2015年9月至2016年10月先后5次对公园内石漠化区域观测和样品采集,并根据国家林业标准LY/T1840- 2009进行石漠化等级划分和石漠化评分[13]。按石漠化等级(无石漠化、轻度、中度、重度和极重度)设5个样地,按照蛇形采样法每样地设5个样点,每个样点设5个样方(样方大小为10 cm×10 cm),共采集苔藓群落样本150份,结皮土壤样本165份(裸露土壤15份)。现场测量海拔和经纬度(GPS eTrex20)、环境温湿度(群落上方3 cm处使用温湿度仪AR847+测量)、光照度(照度计AR823)、坡度(SYNTEK)并详细记录每份标本的采集编号、生境等信息。温、湿度和光照度的监测时段为每日8：00—18：00,每次测量间隔1 h,共监测7 d。结皮土壤和苔藓标本置于封口袋中运回实验室。土壤过2 mm筛去除大颗粒石子和植物体后放在4℃的冰箱中保存。各样地信息见表1。

表1 样地概况

1.3 苔藓植物的鉴定

使用HWG- 1型双筒解剖镜以及XSZ- 107TS型光学显微镜,根据《中国苔藓志》(2—9卷)、《云南植物志》(18—19卷)等分类资料进行标本鉴定[14-23]。

1.4 植物多样性计算

生态重要值(M)体现了物种在群落中的重要性。生态重要值计算公式为：

(1)

式中,M为苔藓植物生态重要值,C为相对盖度;F为相对频度。

采用Shannon-Wiener 多样性指数(H)及Pielou 均匀度指数(E)进行物多样性的评价。Shannon-Wiener 多样性指数H:

(2)

式中,Pi为群落中第i物种的重要值。

Pielou 均匀度指数E:

(3)

式中,H为物种多样性指数；S为物种数。

1.5 土壤化学性质测定

土壤pH值采用2.5∶1的水土比,用电位计法测定；全N用半微量凯氏定氮法；全P用钼锑抗比色法cary100Bio 紫外分光光度计测定；全K用火焰光度计Rayleigh WFX- 210测定；微生物量碳采用氯仿熏蒸浸提法，使用Elementar various TOC分析仪测定。

1.6 数据处理与分析

采用Excel进行数据统计,SPSS 21.0软件进行方差分析、t检验、多重比较(Duncan 检验)、相关性分析；Origin 9.0绘图,Canoco进行冗余分析。

2 结果与分析

2.1 石漠区域苔藓物种多样性

石漠区共发现苔藓植物14科29属84种,其中苔类2科2属2种(表2),藓类占优势。其具体分布为：⑴无石漠化区6科9属17种,优势科为：羽藓科Thuidiaceae和青藓科Brachytheciaceae；优势种(M>0.037)为：

美灰藓Eurohypnumleptothallum,广叶绢藓Entodonflavescens,扁枝青藓Brachytheciumplaniusculum,多疣细羽藓Cyrto-hypnumpygmaeum。⑵轻度石漠化区5科10属26种,优势科为：丛藓科Pottiaceae、青藓科、灰藓科Hypnaceae、真藓科Bryaceae；优势种为：美灰藓,穗枝赤齿藓Erythrodontiumjulaceum,扁枝青藓Brachytheciumplaniusculum,青藓Brachytheciumpulchellum,绿枝青藓Brachytheciumviridefactum,缩叶长喙藓Rhynchostegiumcontractum。⑶中度石漠化区11科19属27种,优势科为：丛藓科、青藓科、灰藓科；优势种为：美灰藓、褶叶藓Palamocladiumnilgheriense、卵叶长喙藓Rhynchostegiumovalifolium；⑷重度石漠化11科18属31种,优势科为：丛藓科、青藓科、灰藓科、真藓科；优势种为：美灰藓、尖叶绢藓Entodonacutifolius、羽枝青藓Brachytheciumplumosum、绿枝青藓、银叶真藓Bryumargenteum。⑸极重度石漠化区5科10属19种,优势科为：丛藓科和真藓科；优势种为卷叶石灰藓Hydrogoniumamplexifolium、异枝绢藓Entodondivergens、砂生短月藓Brachymeniummuricola。其中青藓科、丛藓科和真藓科植物优势明显,分别占研究区域内总物种数的33.3%,17.9%和14.3%。

在各石漠化阶段苔藓物种多样性指数差异显著(P<0.05)(如表3)。伴随石漠化加剧苔藓物种多样性指数呈先上升后下降的趋势(图1),由大到小依次是：重度石漠化(27.36±0.75)>中度石漠化(25.01±0.58)>轻度石漠化(23.30±0.49)>极重度石漠化(15.79±0.21)>无石漠化(13.89±0.51)。

随石漠化加剧苔藓均匀度指数与物种多样性指数变化趋势耦合。 其均匀度由大到小依次是：中度石漠化(0.98±0.02)>轻度石漠化(0.97±0.01)>重度石漠化(0.96±0.01)>极重度石漠化(0.94±0.01)>无石漠化(0.93±0.01)

表3 不同石漠化阶段苔藓植物多样性

表中具有相同字母表示无显著差异,无相同字母表示具有显著差异(P<0.05)

图1 不同石漠区苔藓植物物种分布 Fig.1 Species distribution of bryophytes in different rocky desertification areas

2.2 石漠化对苔藓植物群落和生活型的影响

调查发现,在石漠化区域苔藓纯群落占优势(图2)。无石漠化阶段混合群落占比60%,伴随石漠化程度加深,混合群落占比递减,纯群落递增,在极度石漠化地区混合群落不及20%。

苔藓生活型参照Magdefrau K.的划分标准[24]。区域内苔藓生活型为交织型、丛集型和平铺型三类(图2)。平铺型对干旱的石漠环境耐受性弱故分布较少[24]。随着石漠化等级的加深,交织型占比缩减而丛集型大幅增加。

图2 苔藓植物群落和生活型分布特征Fig.2 Distribution characteristics of bryophyte communities and life-forms

2.3 不同石漠区苔藓结皮土壤化学性质

苔藓结皮土壤中全氮(TN)、全磷(TN)和微生物量碳(MBC)浓度均显著高于裸露土壤(图3),且不同等级石漠区结皮土壤差异显著(P<0.05)(表4)：无石漠化明显高于有石漠化阶段,尤其是从无石漠化到轻度石漠化阶段降幅显著。此外,苔藓结皮土壤中的pH值随石漠化加剧而增高导致石漠化土壤偏碱性。

苔藓混合群落结皮土壤中TN、TP和MBC显著高于(P<0.05)纯群落结皮土壤(图3),pH值的变化则相反。

表4 不同石漠化环境下苔藓植物的土壤化学性质比较

S：纯群落,Single community；M： 混合群落,Mixed community；表中具有相同字母表示无显著差异,无相同字母表示具有显著差异(P<0.05)

2.4 苔藓植物群落和生活型与土壤化学性质相关性分析

研究结果显示苔藓植物的生活型及群落特征和其结皮土壤化学性质存在相关性(表5)。混合群落占比与TN、MBC显著正相关(R<0.05),与石漠化评分呈极显著负相关(R<0.01)。纯群落与TN、MBC显著负相关,与石漠化评分呈极显著正相关；交织型占比与TN呈显著正相关,与石漠化评分显著负相关。丛集型与TN呈显著负相关,与石漠化评分呈显著正相关。说明苔藓植物的群落特征和生活型分布特征可以表征石漠化状况；TN、MBC与石漠化评分都存在显著正相关的关系,说明土壤中TN、MBC可以敏感地指示土壤质量变化。

2.5 物种、环境因子和土壤养分间的偏冗余分析(partial RDA)

本文采用偏冗余分析方法揭示石漠区苔藓物种、环境因子和土壤养分间的相互关系。纯群落更直接反映植物体对环境因子的适应性以及对土壤中营养物质的累积作用,因此生态重要值选取18个纯群落为研究对象。通过Partial RDA 分析,得到土壤养分、环境因子和物种的二维排序图(图4)。其中蓝色实心箭头表示环境变量,红色空心箭头表示土壤养分指标变量,星号表示不同物种；各箭头之间的夹角代表变量之间的相关性,夹角余弦值为两变量间的相关性系数；物种垂直投影与箭头延长线上,投影点的相对位置代表物种在某环境变量或土壤养分变量的最适值(箭头方向代表正方向)；物种间的直线距离越小代表物种对环境的适应能力和对土壤养分贮存能力越相近。

图3 不同等级石漠化下苔藓植物的土壤化学性质比较Fig.3 Comparisons of soil chemical properties of bryophytes among different degrees of rocky desertification surroundings

土壤因子Soil factor石漠化评分Score混合群落Mixed-species community纯群落Single-species community交织型Wefts丛集型TurfsTN-0.946**0.930*-0.930*0.823*-0.803*TP-0.5890.655-0.6550.372-0.367TK-0.0180.195-0.195-0.3190.400MBC-0.884*0.920*-0.920*0.679-0.648石漠化评分Score1.000-0.956**0.956**-0.902*0.867*

**:R<0. 01; *:R<0. 05；TN：全氮,Total nitrogen；TP：全磷,Total phosphorus；TK：全钾,Total potassium；MBC：微生物量碳Microbial biomass carbon

第一排序轴和第二排序轴的特征值分别为0.725和0.266,分别解释了72.5%和26.6%的物种对土壤和环境适应特征,累计解释量为99.1%,反映了环境-土壤-物种的大部分信息。RDA分析显示光照、湿度、pH、TK和MBC是影响物种分布的主要因子。对恶劣环境耐受性强的物种位于第一轴序正半轴,反之则分布于排序轴负半轴。pH、坡度、温度和光照与TK、TP和MBC分别分布于第一轴序正负两个半轴,说明干旱环境对养分积累有明显胁迫。剑叶扭口藓和银叶真藓能适应极为恶劣的生存环境；而密枝青藓、褶叶藓和美灰藓对恶劣环境耐受性强且养分固定作用强,更适宜应用于石漠化修复。

图4 环境因素和土壤养分的偏冗余分析(PRDA)二维排序图Fig.4 Partial redundancy (PRDA) analysis two-dimensional ordination diagram of Species, environmental factors and soil factorsEry.jul：穗枝赤齿藓,Erythrodontium julaceum；Eur.lep：美灰藓,Eurohypnum leptothallum；Cyr.pig：多疣细羽藓,Cyrto-hypnum Pygmaeum；Plu.cas：匐灯藓,Plagiomnium cuspidatum；Bra.amn：密枝青藓,Brachythecium amnicolum；Bra.per：小青藓,Brachythecium perminusculum；Bra.var：绿枝青藓,Brachythecium viridefactum；Hyd.amp：卷叶石灰藓,Hydrogonium amplexifolium；Bra.pen：丛生短月藓,Brachymenium pendulum；Bry.dic：双色真藓,Brachymenium pendulum；Ent.acu：尖叶绢藓,Entodon acutifolius；Pal.nil：褶叶藓,Palamocladium nilgheriense；Rhy.con：缩叶长喙藓,Rhynchostegium contractum；Rhy.ova：卵叶长喙藓,Rhynchostegium ovalifolium；Ent.div：异枝绢藓,Entodon divergens；Bar.ruf：剑叶扭口藓,Barbula rufidula；Bra.mur：砂生短月藓,Brachymenium muricola；Bry.arg：银叶真藓,Bryum argenteum

3 讨论

3.1 石漠化对苔藓植物多样性的影响

随石漠化程度加剧苔藓植物的多样性呈现先升后降的趋势。随石漠化程度的加剧,土壤水分、养分流失使维管植物不宜生存,苔藓生态位宽度增加,一些耐旱藓类成为裸露岩石上的建群种；极重度石漠化阶段环境进一步恶化,水分难以保存导致极重度石漠化区域部分藓类进入休眠状态,部分种类死亡,导致苔藓植物多样性下降[25-27]。其中无石漠化阶段苔藓多样性最低,其原因是：⑴无石漠化地区土壤水分和养分充足,高大的维管植物大量生长压缩了苔藓植物生态位宽度[28- 29]；⑵苔藓在高湿度,高郁闭度环境中净光合作用急剧下降,从而影响到其生长和繁殖[3]；⑶无石漠化阶段苔藓物种演替基本完成,顶级种的替代和其它物种的入侵是导致苔藓多样性低的主要因素。

3.2 石漠化对苔藓植物的群落和生活型的影响

苔藓群落能敏感地指示石漠化程度：无石漠化阶段水湿条件良好,苔藓群落结构复杂。石漠化毁坏了原生环境,适应能力弱的物种逐渐被替代而形成物种单一的纯群落[30]。纯群落占比增加是石漠化持续恶化的结果,反之混合群落增加则石漠化改善。

苔藓生活型特征亦可反应石漠化过程：随石漠化加剧,丛集型苔藓占比上升同时交织型下降。交织型藓类多生长于湿润、弱光环境,仅少数可适应恶劣的石漠环境；丛集型苔藓密集丛生,保水能力强,容易面对喀斯特地区临时干旱[26]。研究表明苔藓叶片疣状突起是苔藓植物适应干旱环境进化而形成的,有贮存水分、反射太阳辐射的作用[31- 32]。据统计,36.2%丛集型藓类细胞具疣,充分说明丛集型苔藓的耐旱性[24],故在极度石漠化地区真藓科植物和丛藓科植物成为该区域的优势类群。

3.3 石漠化对苔藓结皮土壤的影响

苔藓结皮土壤中TN、TP和MBC受石漠化过程胁迫明显：其中TN和MBC与石漠化评分显著正相关,可作为表征土壤-石漠化关系的敏感性指示因子。石漠区水土大量流失是导致TN、TP等营养元素下降,土壤退化的重要因素[33]。生态环境恶化,植被减少,土壤微生物数量在阳光直射下急剧下降,对土壤中碳输出减弱[34- 35],故MBC随石漠化大幅下降。

TK随石漠化加剧呈先下降后上升的趋势,其原因可能是：①石漠化前期植被土壤粘土种类丰富,在苔藓假根、根系微生物及粘土的作用下促进钾的固定[36]；②随着石漠化加深水土流失严重导致K大量流失,但仍然有部分营养元素(包括K)聚集于生命力顽强的苔藓层下为石漠化自然恢复提供可能[1]；③土壤K的固定常因土壤的干燥和pH的升高而加强,与本研究中pH变化趋势耦合[37-38]。

3.4 石漠化地区环境因子、土壤养分和物种分布关系的探讨

偏冗余分析能有效地对多个因子进行统计检验,并确定影响物种分布的具最大解释能力的最小变量组[39]。在Partial RDA分析中发现环境是影响苔藓空间分布和土壤肥力差异的重要因子。干旱、强光、高温、偏碱性的环境对苔藓植物的分布和土壤养分的积累有明显的抑制作用。从图4中可以看出物种数、土壤养分和湿度呈正相关关系,三者可能相互依存,苔藓通过空气和降水获取物质能量大量生长,在固定土壤的同时也可以有效地减少土壤中养分的流失。丛生短月藓、双色真藓对干旱环境敏感,其结皮土壤下聚集大量养分。剑叶扭口藓和银叶真藓对干旱环境的耐受性强,可作为重度石漠化地区的指示物种。

3.5 喀斯特地区石漠化预防和修复

本研究认为石漠化生态恢复工作中物种选择不应局限于维管植物。国内石漠化修复多采用“一刀切”式的以种植乔木为主的生态林和经果林[40],治理效果不明显,反而造成植被系统稳定性差,易退化和易遭受病虫害的结果[11]。苔藓相对于维管植物有以下优点：①受石漠化环境胁迫不明显；②更易于附着于直立石壁上,依靠其自身的吸水、保水机制为岩面带来水分[8]；③可通过对岩面的溶蚀及对空气中灰尘和沙粒贮存形成土壤,有利于其他生物殖居和养分的积累[9],从而降低岩石裸露率。建议在石漠化修复初期采用苔藓修复裸露基岩,再依据物种演替生态规律,利用苔藓和维管植物相结合并逐渐向顶级群落过渡的修复方式,最终形成稳定的生态环境而达到石漠化治理的目的。

本研究发现：密枝青藓、褶叶藓和美灰藓等物种均具备适应干旱环境并能够有效保持土壤肥力的功能。可以考虑将以上三种苔藓经大规模培育后,作为先锋种用于石漠化裸岩的早期修复。

4 结论

贵阳喀斯特公园石漠化区域苔藓植物共14科29属84种,其中苔类2科2属2种。苔藓植物受石漠化过程胁迫较小,其多样性呈先升后降的趋势。苔藓物种多样性指数表现为：重度石漠化(27.36±0.75)>中度石漠化(25.01±0.58)>轻度石漠化(23.30±0.49)>极重度石漠化(15.79±0.21)>无石漠化(13.89±0.51)；其均匀度表现为：中度石漠化(0.98±0.02)>轻度石漠化(0.97±0.01)>重度石漠化(0.96±0.01)>极重度石漠化(0.94±0.01)>无石漠化(0.93±0.01)。

其群落和生活型特征可以敏感地指示石漠化地区环境变化。结皮土壤TN、TP和MBC等养分受石漠化胁迫明显,其中TN和MBC与石漠化评分显著正相关,是指示土壤质量变化的敏感性指标。苔藓植物可以显著提高土壤肥力,密枝青藓、褶叶藓和美灰藓等3种苔藓对石漠化环境有较强的适应能力,且能有效地固定土壤养分,可作为先锋植物应用于石漠化生态修复。

致谢：刘润、李泽科、王玮对样品采集给予帮助,Alison Downing帮助写作，特此致谢。