低度恶性潜能多房囊性肾瘤的超声造影表现

沈海云 黄备建,2△ 李翠仙,2 陆 清,2 阳 军 王文平,2

(1复旦大学附属中山医院超声科 上海 200032; 2上海市影像医学研究所 上海 200032)

2004年,WHO肾肿瘤分类首次将其作为肾细胞癌的一种独立类型命名为多房囊性肾癌(multilocular cystic renal cell carcinoma,MCRCC),其恶性程度低,目前未发现明显复发转移[2-4],2016年,WHO将其改名低度恶性潜能多房囊性肾瘤(MCRCC of low malignant potential,MCRCNLMP)是肾细胞癌的一种少见类型,发病率仅占肾肿瘤的不到1%[1]。目前国内外对MCRCNLMP超声造影表现的报道较少,本研究通过比较MCRCNLMP常规超声及超声造影的表现,探讨超声造影对MCRCNLMP的诊断价值。

资 料 和 方 法

研究对象收集2004年7月至2015年10月于复旦大学附属中山医院行术前常规超声及超声造影(contrast-enhanced ultrasound,CEUS)检查并经手术病理证实为MCRCNLMP的患者21例,其中男性15例,女性6例,男女比例为2.5∶1,年龄20～73岁,平均年龄(49.89±14.08)岁。18例患者均为体检时检出病灶,其中2例有血尿,1例有腰痛症状,其余无明显临床症状。

仪器和方法采用Technos DU8(意大利Esaote公司,型号CA430E 5-2,2～5 MHz)、IU22(荷兰Philips Medical Systems公司,型号C5-1,1～5 MHz)及Logic E9(美国GE Healthcare公司,型号C1-5,1～5 MHz)彩色多普勒超声诊断仪,具有超声造影功能,造影剂采用意大利Bracco公司生产的SonoVue。所有检查均由同一位在腹部常规超声及超声造影方面经验丰富的检查者完成。经患者肘前静脉注入造影剂1.2 mL,随后紧跟注入5 mL生理盐水,嘱患者调节呼吸幅度及速度或屏息以配合检查,每个病灶从注射造影剂开始至少连续观察3 min。检查图像数据存储于超声诊断仪及拷贝至硬盘,全程录像。

图像分析由两位具有5年以上超声造影工作经验的医师对病灶的增强方式及特点进行读图分析。所有患者在行超声造影检查前均行常规超声检查观察病灶大小、位置、边缘、形状及回声,囊壁及病灶内分隔厚度及彩色血流情况等,选取病灶受呼吸运动及深度等影响最小的切面行超声造影检查。超声造影时观察病灶囊壁及分隔有无强化,开始增强、达峰及开始减退时间,造影剂进入囊壁或分隔的快慢程度与周围实质相比分为快进/快退、同进/同退及慢进/慢退,强化囊壁及分隔的条数、厚度、分隔的增强程度及均匀程度以及囊壁或分隔上有无增强的实性结节。测量条数时立体观察整个病灶,以减小分隔条数的主观性带来的误差,参照Israel等[5]的分组方法,根据分隔条数将病灶分为4组:1组,0条;2组,1～4条;3组,5～9条;4组,大于9条;交叉处顺延的2条分隔(夹角约为180°)作为1条计数,交叉处2分隔形成夹角(夹角明显小于180°)的作为2条计数。测量分隔最厚处厚度计为该病灶的分隔厚度。15例病灶的测量数据由DICOM格式的图片导回彩色多普勒超声仪进行测量,6例病灶的测量数据根据JPEG图像中的标尺,利用圆规进行对比测量。所有病灶均根据Bosniak标准进行分级[6]:Ⅰ级,良性单纯肾囊肿,可有极细囊壁,不包含囊内分隔、钙化或实性结节,囊内呈水样密度且不增强。Ⅱ级,良性肾囊肿包含少量囊内极细分隔,可轻度增强,囊壁或囊内分隔上可有良性钙化或少部分稍粗大钙化,小于3 cm的高密度不均匀且不强化的病灶也包含于Ⅱ级。ⅡF级,囊肿包含多条极细的囊内分隔或囊壁光滑较厚,囊壁或囊内分隔轻度增强,但强化不明显,囊壁或囊内分隔可能包含细小或结节状钙化,但无明显增强;>3 cm的边界清晰的高密度不增强病灶属于该分级。Ⅲ级,不定性囊性团块包含较厚的不规则或光滑的囊壁或囊内分隔并明显强化。Ⅳ级,包含所有Ⅲ级病灶的特点同时有明显增强的实性结节的病例,该实性结节可独立、附壁或分隔上;根据国内外文献的报道总结,含有实性结节的病灶均分为Ⅳ级,同时增强分隔条数>9条且分隔厚薄不均的病灶亦分为Ⅳ级。钙化在良恶性病灶中均可见,Israel等[7]认为在肾脏囊性病灶中钙化对诊断结果的影响远不如实性结节的大。有学者[5,8]认为钙化对病灶的良恶性诊断没有帮助,甚至有些病例中钙化会影响病灶内分隔或结节的测量与计算,所以在测量分隔的条数、厚度及结节时应避开钙化。

结 果

MCRCNLMP的常规超声表现21例MCRCNLMP病灶,8例位于左肾,13例位于右肾,位于肾脏上极的13例,中部的5例,下极的3例,病灶大小为(36.33±14.73)mm (18～73 mm)。常规超声仅有1例病灶未见囊内分隔,表现为低回声团块,余20例病灶囊内见数条分隔,分隔平均厚度为(2.15±0.90)mm (0.8～5.1 mm),彩色多普勒图像上有7例病灶未测及血流(其中分隔条数>5条的4例,<5条的3例),14例病灶测得少量或稍丰富彩色血流(图1),囊内分隔的厚度与分隔血流相关(P=0.020,rs=0.502),囊内分隔条数(表1)与分隔血流不相关(P=0.969)。本组21例病灶于常规超声上均未见明显中等回声实性结节,5例病灶囊壁或囊内分隔上可见钙化。

MCRCNLMP的超声造影表现21例MCRCNLMP病灶内均可见明显增强的分隔(常规超声上囊内未见分隔的病灶超声造影上可见5条分隔,分隔厚度约2.7 mm)(图2),且分隔较纤细但粗细欠均,分隔平均厚度为(2.54±0.66)mm (1.6～4.2 mm),病灶内分隔在超声造影上较常规超声上厚(P=0.023)。病灶内条数较多的分隔走行稍扭曲,条数较少的分隔走行尚平整,分隔及囊壁上均未见明显增强的实性结节。5例病灶于分隔交叉处出现“伪结节”,其中2例病灶分隔交叉处可见分隔较厚,似呈“结节”状,动态图像上可见该“结节”边缘毛糙,周围似呈“蟹足状”展开,延迟期可见“结节”较皮髓质期明显缩小,并可见周围“蟹足状”与邻近分隔相连;余3例表现为分隔交叉处结节较大,但增强不均匀,随造影剂减退,“伪结节”中央出现低回声表现,而周围增强分隔仍呈高回声。病灶内分隔平均开始增强时间为(14.43±4.07)s,平均达峰时间为(19.86±4.03)s,平均开始减退时间为(27.86±4.15) s,与周围肾实质相比,同进同退的病灶有3例,同进快退的有15例,慢进快退的有3例。囊内分隔条数分组情况(表1)在常规超声和超声造影上一致的有13例,有6例超声造影分组较常规超声分组低,2例超声造影分组较常规超声分组高,两种检查分隔条数差异无统计学意义(P=0.305)。MCRCNLMP超声造影上Bosniak分级ⅡF级有2例,Ⅲ级有14例,Ⅳ级有5例(图3)。

A and B:Male,20 years old,MCRCNLMP mass of the left kidney.A:Acystic mass with a number of hyperechoic septa on conventional ultrasound,clear boundary;B:Intrasepta with rich color flow.C and D:Male,73 years old,MCRCNLMP mass of left kidney.C:Acystic mass with a number of hyperechoic septa on conventional ultrasound,clear boundary;D:Intrasepta without obvious color flow.

图1 MCRCNLMP常规超声及彩色多普勒超声图像Fig 1 Images of MCRCNLMP lesions on conventional ultrasound and color Doppler ultrasound

Wilcoxon rank sum test,Z=-1.027,P=0.305.

Male,58-year-old,MCRCNLMP mass of right kidney.A:Cystic mass with clear boundaries on conventional ultrasound,no obvious separation in the capsule;B:Several enhanced septa on CEUS.

图2MCRCNLMP病灶的常规超声及超声造影图像
Fig2ImagesofMCRCNLMPmassonconventionalultrasoundandCEUS

讨 论

MCRCNLMP为一种少见的肾细胞癌,男女比例为3∶1,发病年龄为20～76岁,恶性程度低,未见明显复发转移的报道。病理上表现为囊性团块内由多条纤维分隔分为多个囊腔,囊腔内液体多为淡黄色或胶冻状,纤维分隔上被覆单层含大量透明细胞质的立方上皮细胞,细胞核轻度异型,多为Fuhrman Ⅰ级或Ⅱ级,分隔上排列着单个或成组的透明细胞,但不形成膨胀性结节。

目前在临床上超声造影应用较为广泛,本研究中常规超声上未见明显分隔的1例低回声病灶于CEUS上见数条分隔,且常规超声上仅14例病灶分隔上可见彩色血流,但CEUS上21例病灶内均可见数条增强分隔,该结果与目前公认的超声造影对微小血供的显示优于彩色多普勒超声相一致,且超声造影增加了含血供分隔与周围囊性部分的对比度,使得病灶内分隔显示更清晰。但是本研究还发现,病灶内分隔条数分组中有6例病灶在超声造影上较常规超声低,该现象似乎与上述观点相矛盾,我们认为可能说明病灶内并非所有分隔含血供。常规超声中有1例病灶分隔厚度为5.1 mm,于超声造影上则为3.7 mm,该现象可能与分隔的血供有关,亦可能与超声造影增加了分隔与周围的对比度有关。

A:Bosniak ⅡF,cystic mass contain multiple hairline thin septa with perceived enhancement;B:Bosniak Ⅲ,cystic mass contain several thicken septa with measured enhancement;C:Bosniak Ⅳ,cystic mass contain a lot of thicken coarse septa with obviously measured enhancement.

图3MCRCNLMP超声造影图像
Fig3ImagesofMCRCNLMPmassesonCEUS

病灶内分隔平均开始增强时间为(14.43±4.07)s,与周围肾实质同步增强的有18例,慢进的有3例,未出现快进的病例,这可能与肾脏是单血供供血有关,肿块的血供与肾实质来源于同一套血供系统,故未出现快进的病例。且未出现慢退的病例,大部分是快退的病例,这可能与分隔过细受部分容积效应影响较大有关,也可能是因为病灶的代谢较正常肾实质快。Xu等[9]收集的9例MCRCNLMP平均开始增强时间为(13.2±4.3)s,与本研究结果接近。

超声造影上病灶内分隔厚度较常规超声更厚,这可能与超声造影二次谐波成像的原理有关,其空间分辨率较低,但对比度高,使得病灶内的分隔显示更清晰。本研究中常规超声上未见明显中等回声实性结节,超声造影中可见5例病灶中存在“伪结节”,可能是由于常规超声下囊性部分后方回声增强使得病灶内的分隔回声更高。存在“伪结节”病灶于造影剂进入早期呈现结节状,而晚期则可见分隔清晰显示,故延长造影观察时间对鉴别“伪结节”与真性结节具有较大意义。

Bosniak分级用于评价肾脏囊性病灶的良恶性,目前已被泌尿科及影像科医师广泛应用。Bosniak分级根据增强CT表现发展而来,也可用于其他增强影像学表现,如增强MRI及超声造影。本研究组中21例MCRCNLMP的Bosniak分级为ⅡF级至Ⅳ级,其中有14例病灶分为Bosniak Ⅲ级,Ⅲ级病灶为需手术切除但术后可能出现良性结果的病灶,MCRCNLMP为低度恶性病灶,与该分级结果相一致。Hindman等[3]及Bhatt等[4]的研究结果与本研究相一致。 Xu等[9]收集的11例MCRCNLMP于超声造影上均表现为Bosniak Ⅲ级,这可能与病例数较少有关。

综上所述,超声造影诊断MCRCNLMP较常规超声能准确鉴别分隔上有无血供,延长观察超声造影时间可有效鉴别“伪结节”,但行超声造影前需常规超声检出病灶并进行简单观察,所以两种方法可互为补充。临床筛查时若发现囊性团块伴较多分隔可建议其行超声造影检查帮助定性诊断。