互花米草入侵对长江口湿地土壤碳动态的影响

2018-07-26布乃顺黎光辉马溪平宋有涛方长明闫卓君辽宁大学环境学院辽宁沈阳006华东师范大学河口海岸学国家重点实验室上海200062哈尔滨工业大学城市水资源与水环境国家重点实验室黑龙江哈尔滨50090复旦大学生命科学学院上海2008辽宁大学化学院辽宁沈阳006

中国环境科学 2018年7期

关键词：互花东滩低潮

布乃顺,杨骁,黎光辉,马溪平,宋有涛,马放,李博,方长明,闫卓君 (.辽宁大学环境学院,辽宁沈阳 006；2.华东师范大学河口海岸学国家重点实验室,上海 200062；.哈尔滨工业大学城市水资源与水环境国家重点实验室,黑龙江哈尔滨 50090；.复旦大学生命科学学院,上海 2008；5.辽宁大学化学院,辽宁沈阳 006)

植物入侵已成为最严重的生态环境问题之一[1-2],入侵会显著影响土著生态系统的物种组成、群落结构以及土壤性质等[3],进而改变局域或区域碳循环的关键过程和组分包括土壤碳动态[4-5].土壤碳库是大气碳库的3倍以上,是生物碳库的4倍以上[6].作为土壤碳输出的主要途径,土壤呼吸所释放CO2的量是人类活动释放CO2量的10倍以上[7-8].因此,植物入侵对土壤碳动态的微小改变可能会对大气组成和全球变化产生较大影响.当前研究主要关注植物入侵对土壤碳库特征和碳输入过程的影响,认为植物入侵通过增加净初级生产力,进而增加了土壤碳库[9].土壤碳动态是系统碳输入和输出过程平衡的结果[10].植物入侵也有可能通过影响碳输出过程来改变土壤碳动态,然而目前对植物入侵如何影响土壤碳输出过程(如土壤呼吸)还关注较少.

已有的少量研究表明,植物入侵可能会对土壤呼吸产生复杂影响.牧豆树入侵德克萨斯州草原通过增加底物含量显著增加了土壤呼吸[11],北美圆柏入侵堪萨斯州东北部草原通过降低土壤温度显著减少了土壤CO2排放[12].Eldridge等[13]的综合分析表明,灌木入侵草原对土壤呼吸无显著影响.这些研究主要关注植物入侵对草原生态系统土壤呼吸的影响,而对其他生态系统尤其是湿地关注较少.湿地面积仅占陆地面积的 4%～6%,其土壤碳储量约占全球土壤碳储量的33%左右[14],且湿地是最易遭受入侵的生态系统之一[15].滨海湿地是湿地的重要类型,广泛分布于沿海海陆交界地带[16].近来研究表明,滨海湿地蓝碳生态系统具有高效的固碳能力,在应对全球变化中具有重要作用[17-18].在全球气候变化的背景下,亟需深入系统的探讨植物入侵对滨海湿地土壤呼吸及碳动态的影响及其可能的机制.

互花米草(Spartina alterniflora)入侵中国滨海湿地为研究植物入侵对湿地土壤呼吸及碳动态的影响提供机会.互花米草原产于北美东海岸,于1979年被人为引进中国[19].此后,互花米草在中国滨海湿地(包括长江河口湿地)迅速扩散,逐步取代本地土著植物群落,形成单优势植物群落[20].长江河口湿地高潮滩主要土著植物群落为芦苇(Phragmites australis),低潮滩则为海三棱藨草(Scirpus mariqueter).互花米草被引入长江河口湿地后迅速扩散,取代了大面积芦苇和海三棱藨草群落,成为优势植物群落之一[21].互花米草入侵影响了土壤线虫群落结构[22],改变了土壤微生物群落结构[23].已有一些研究探讨互花米草入侵对碳循环关键过程和组分的影响,表明互花米草通过影响生理生态特征、植物净初级生产力等[20,24-27],改变了土壤碳输入过程,进而影响土壤碳动态[24,28-29],而对互花米草入侵是否能通过改变土壤碳输出过程(即土壤呼吸)进而影响土壤碳动态尚缺乏深入系统研究.同时,当前主要关注互花米草入侵对土壤总碳库[24]和有机碳库[29-31]的影响,而入侵对土壤无机碳库(土壤总碳库的重要组成部分)的影响还关注不够.此外,目前互花米草入侵对土壤碳库影响的研究主要关注对表层土壤碳库的影响[29-31],深层土壤碳库可占0至100cm土壤全剖面碳库的 60%以上[32],在全球气候变化的背景下,需理解互花米草入侵对深层土壤碳库的影响.

本研究在长江口崇明东滩湿地的高潮滩和低潮滩各建立1条研究样线,每条样线上均采用配对试验设计,高潮滩为互花米草和芦苇群落的配对样线,低潮滩为互花米草和海三棱藨草群落的配对样线.通过比较互花米草群落和土著植物群落之间相应组分的差异,探讨互花米草入侵对长江河口湿地土壤呼吸的影响程度及可能的机制,并探索互花米草入侵对湿地植物碳库、土壤总碳库、土壤有机碳库和无机碳库的影响.以期为评价植物入侵的生态后果、湿地有效管理和合理利用以及应对全球变化提供理论依据和科技支撑.

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本研究在上海崇明东滩湿地(31°25′～31°38′N,121°50′～122°05′E)内进行,东滩湿地位于长江口崇明岛东部,于 2002年被湿地国际秘书处正式列入国际重要湿地名录.2005年7月,东滩湿地被国务院批准建立上海崇明东滩鸟类国家级自然保护区[33].

东滩湿地处于亚热带季风区域,温和湿润,四季分明,年均降水量1022mm,主要集中在4～9月;年均温为15.3℃,最热月为7、8月间,月平均气温27.5℃,最冷月为1月,月平均气温2.9℃[33].

东滩湿地植物群落结构相对简单,主要优势物种为土著种芦苇和海三棱藨草,以及入侵种互花米草,各自形成单优势群落[21].芦苇主要分布于高潮滩,海三棱藨草则主要分布于低潮滩,互花米草在从大堤至光滩的不同潮位均有分布.互花米草和芦苇均为禾本科维管植物,海三棱藨草为莎草科植物,为潮滩演替先锋种.互花米草于 2001年被人为引入东滩湿地,此后在潮间带迅速扩散,成为主要优势物种之一.

1.2 试验设计

2011年1月初,在东滩湿地的高潮滩和低潮滩各设置1条南北方向的样线,均平行于1998年修建的大堤(图 1).在每条样线上各选取 3个样点,每个样点采取配对的试验设计.高潮滩样线长约 1.2km,为互花米草和芦苇群落配对样线,低潮滩样线长约 0.7km,为互花米草和海三棱藨草群落配对样线,在进行植物和土壤样品采集以及土壤呼吸测定时,每个样点的每种群落均设置3个重复.配对的试验设计尽可能使得同一样点相邻群落间土壤本底和受到潮水等外来因素干扰相一致.

图1 研究样线和样点在崇明东滩湿地的分布示意Fig.1 Locations of sampling transects and sites in Dongtan wetland of Chongming Island, the Yangtze River estuary, China

本研究样地均设置在互花米草、芦苇和海三棱藨草各自单优势群落内,互花米草群落植物生物量、植株密度和基径均显著高于芦苇群落,而植株高度低于芦苇群落[34].互花米草群落植物生物量、植株高度和基径均显著高于海三棱藨草群落,而植株密度低于海三棱藨草群落[24].

1.3 植物和土壤样品采集及分析

为了研究互花米草入侵对植物碳库的影响,于2011年 8月底收割地上部分生物量,样方面积为0.25m2,同时用内径为 10cm,长为 110cm 的不锈钢管采集地下生物量,将取出样品在清水中洗净.将地上和地下植物样品50℃烘干后研磨过100目不锈钢筛,用于测试植物碳含量,并计算植物碳库.

为了探讨互花米草入侵对土壤碳库的影响,于2011 年 8 月按深度依次采集 0～20、20～40、40～60、60～80和80～100cm共 5层土壤样品,称取样品鲜重,取出少量样品 105℃烘干测定土壤含水量,计算土壤容重.将剩余样品风干后研磨过100目不锈钢筛用于测试总碳和有机碳含量,结合土壤容重,计算土壤总碳库和有机碳库,土壤总碳库减去有机碳库即为土壤无机碳库.于2014年7月在相同的样线和样点上采集0～30cm 的土壤样品用于测定土壤有机碳库.为了探讨互花米草入侵对土壤微生物碳和理化性质的影响,于2011年8月采集0～20cm的土壤,取出部分新鲜土壤样品稍微风干后,过 20目不锈钢筛后用于测定微生物碳含量;其余样品自然风干后,过 20目不锈钢筛后用于测定 pH和盐度.土壤样品采集均用内径为3.5cm,长为110cm的不锈钢管进行.

土壤盐度用电导法测定,采用水土比为5:1提取水溶液后用电导率仪(Seven Conductivity Meter S30,METTLER TOLEDO,Switzerland)测定.土壤 pH采用水土比为5:1提取水溶液后用PHBJ-260型便携式 pH计(上海仪电科学仪器股份有限公司,中国)测定.土壤总碳含量的测定用元素分析仪(FlashEA 1112Series CN Analyzer, Thermo Fisher Scientific,USA)进行.土壤有机碳含量使用有机碳分析仪(Multi N/C 3100with solid module HT1300, Analytik Jena AG, Germany)进行测定.土壤微生物碳含量的分析采用氯仿熏蒸提取法[35],使用有机碳分析仪(Multi N/C 3100Analytik Jena AG, Germany)测定提取液中碳含量.

1.4 土壤呼吸的测定

为了探讨互花米草入侵对土壤呼吸的影响,2011年1月初在每个样点每种植物群落内埋设3个内径为20cm的PVC圈,用于定点监测土壤呼吸速率.每半个月齐地刈割1次PVC圈内的植物,并在测量土壤呼吸的前一天再次齐地刈割 PVC圈内的植物,以便保持在整个测量周期内, PVC圈内无植物生长.东滩湿地是典型潮汐滩涂湿地,受半日周期和半月周期潮汐的影响,农历初一和十八潮汐的潮高最大,因此,在东滩湿地进行原位监测的难度较大.本研究于2011年1月、3月、5月、8月、10月、11月用LI-8100A土壤碳通量自动测量系统(Li-COR Corporate, USA)测定6次土壤呼吸速率.同时用便携式数字温度计(JM624,天津今明仪器有限公司)测量植物群落内土壤 5cm深度的温度,并采集0至 5cm深度的土壤带回实验室,105℃烘干后测定土壤含水量.于2014年4月、7月和9月在相同的样线和样点上用 LI-8100A土壤碳通量自动测量系统(Li-COR Corporate,USA)测定6次土壤呼吸速率.2015年以后,本研究的样地受到东滩湿地互花米草生态控制工程的强烈干扰.

1.5 数据分析

采用重复测量方差分析比较高潮滩互花米草和芦苇群落之间及低潮滩互花米草和海三棱藨草群落之间土壤呼吸、温度和含水量的差异.采用单因素方差分析比较高潮滩互花米草和芦苇群落之间及低潮滩互花米草和海三棱藨草群落之间植物碳库、土壤总碳库、土壤有机碳库、土壤无机碳库、微生物碳、盐度和 pH的差异.采用单因素方差分析比较高潮滩互花米草和低潮滩互花米草群落之间植物碳库、土壤总碳库、土壤有机碳库、土壤无机碳库和微生物碳的差异.所有统计分析均使用软件SPSS 13.0 (SPSS Inc., USA)完成.

图3 2011年高潮滩和低潮滩不同植物群落的土壤温度与含水量的季节变化Fig.3 Temporal variations in soil temperature and moisture in different plant stands in the high and low tide zones in 2011

2 结果

2.1 不同植物群落间植物碳库的差异

高潮滩互花米草群落植物碳库为(3.35±0.08)(kg·C)/m2,显著高于芦苇群落植物碳库((2.05±0.07)(kg·C)/m2)(P＜0.01,图 2);低潮滩互花米草群落植物碳库同样显著高于海三棱藨草群落植物碳库,分别为:(3.78±0.14)和(0.66±0.04)(kg·C)/m2(P＜0.001,图 2).此外,低潮滩互花米草群落植物碳库显著高于高潮滩互花米草群落植物碳库(P＜0.05,图2).

图2 高潮滩和低潮滩不同植物群落的植物碳库Fig.2 Plant carbon pool in different plant stands in the high and low tide zones

2.2 不同植物群落间土壤理化性质的差异

图4 高潮滩和低潮滩不同植物群落下土壤盐度和pHFig.4 Soil salinity and pH in different plant stands in the high and low tide zones互花米草芦苇海三棱藨草

高潮滩和低潮滩土壤温度在互花米草群落与土著植物群落之间均无明显差异(图3a, b).而高潮滩和低潮滩土壤含水量均是互花米草群落显著高于土著植物群落(P＜0.05,图3c, d).高潮滩互花米草群落土壤盐度显著低于芦苇群落(P＜0.05,图 4a),低潮滩土壤盐度在互花米草群落与海三棱藨草群落之间无显著差异(图 4a).土壤 pH在互花米草与土著植物群落之间没有显著差异,且均在8.0以上(图4b),表明入侵对土壤pH没有影响.

2.3 不同植物群落间土壤碳库的差异

高潮滩互花米草群落0至100cm深度土壤总碳库和有机碳库分别为 (18.05±0.15)和 (5.52±0.18)(kg·C)/m2,显著高于芦苇群落0至100cm深度土壤总碳库 ((17.21±0.30)(kg C)/m2)和有机碳库 ((4.74±0.24)(kg C)/m2)(P＜0.05,图 5a, b).低潮滩互花米草群落土壤总碳库((14.96±0.19)(kg C)/m2)和有机碳库((4.10±0.15) (kg C)/m2),同样显著高于海三棱藨草群落土壤总碳库((13.58±0.28)(kg C)/m2)和有机碳库((2.80±0.16)(kg C)/m2)(P＜0.05,图 5a, b).同时,2014 年7月测定的0～30cm的土壤有机碳库同样是互花米草群落显著高于土著植物群落(P＜0.05,图6).

东滩湿地0～100cm深度土壤无机碳库显著高于有机碳库,占总碳库比例 60%以上,且不同潮位和不同植物群落之间土壤无机碳库的大小无显著差异(图5c, d).

从 0～100cm 的土壤剖面来看,高潮滩互花米草群落0至20、20至40、40至60cm土壤层的有机碳库均显著高于芦苇群落相应土壤层的有机碳库(P＜0.05,图5a).低潮滩互花米草群落0至20、20至40、40至60、60至80cm土壤层的有机碳库均显著高于海三棱藨草群落相应土壤层的有机碳库(P＜0.05,图5b).

图5 高潮滩和低潮滩不同植物群落下土壤有机碳库和无机碳库Fig.5 Soil organic carbon pool and soil inorganic carbon pool in different plant stands in the high and low tide zones

图6 2014年7月测定的高潮滩和低潮滩不同植物群落下0～30cm土壤有机碳库和无机碳库Fig.6 Soil organic carbon pool and soil inorganic carbon pool(0～30cm) in different plant stands in the high and low tide zones in July 2014

高潮滩互花米草群落土壤微生物碳含量为(80.99±9.26)mg/g,显著高于芦苇群落土壤微生物碳含量((56.27±3.39)mg/g)(P＜0.05,图 7),低潮滩互花米草群落土壤微生物碳含量同样显著高于海三棱藨草群落土壤微生物碳含量,分别为:(45.65±2.51)和((31.63±2.59)mg/g)(P＜0.001,图 7).

图7 2011年8月测定的高潮滩和低潮滩不同植物群落下土壤微生物碳Fig.7 Soil microbial biomass carbon in different plant stands in the high and low tide zones in august 2011

2.4 不同植物群落间土壤呼吸的差异

图8 2011年(a,b)和2014年(c,d)高潮滩和低潮滩不同植物群落下土壤呼吸的季节变化Fig.8 Temporal variations in soil respiration in different plant stands in the high and low tide zones 2011 (a,b) and 2014 (c,d)

高潮滩互花米草群落土壤呼吸显著高于芦苇群落(图 8a),年平均土壤呼吸强度分别为(210.02±4.90)和(157.79±6.39)mg/(m2·h).互花米草与芦苇群落之间的差异主要体现在生长季,非生长季土壤呼吸差异较低.低潮滩互花米草和海三棱藨草群落年均土壤 CO2排放量分别为 (157.41±5.27)和 (110.90±5.16)mg/(m2·h),前者显著高于后者(图 8b),差异同样主要体现在生长季.同时,2014年4月、7月和9月测定的土壤呼吸速率同样是互花米草群落显著高于土著植物群落(P＜0.05,图 8c,d).

此外,高潮滩互花米草和芦苇群落间年均土壤呼吸的差异为(52.23±8.29)mg/(m2·h),与低潮滩互花米草和海三棱藨草群落年均土壤呼吸的差异((46.51±8.78))mg/(m2·h)无显著差异.

3 讨论

3.1 互花米草入侵对植物碳库的影响

与土著植物群落相比,互花米草群落具有较高的植物碳库,这个研究结果与Liao等[24]和Peng等[36]的研究一致.与土著种相比,入侵种往往有比较优势的生理生态特征,进而显著增加生态系统的净初级生产力[37].与土著种芦苇和海三棱藨草相比,互花米草有更高的净光合速率、叶面积指数和较长的生长季[25,38].此外,潮滩湿地氮素含量是植物生长重要限制因子,植物净初级生产力会随着氮素水平的增加而显著增加[39].在与潮水的交互作用,互花米草群落比土著植物群落能获取更多的无机氮等营养盐[36].与土著植物相比,互花米草具有上述比较优势,其入侵长江河口湿地增加了植物碳库,从而显著增加了湿地生态系统的碳输入.

东滩湿地低潮滩互花米草群落的植物碳库显著高于高潮滩互花米草群落,意味着互花米草入侵低潮滩对东滩湿地碳输入的增加更显著,互花米草入侵对植物碳库和碳输入影响的潮位效应在之前的研究中未受足够关注.形成这种碳库空间格局可能是由于(1)低潮滩比高潮滩受潮水淹没的频率高,时间长[40],使得低潮滩互花米草群落在于潮水交互作用中能获取更多的无机氮等营养盐[36];(2)互花米草站立凋落物会抑制其地上部分生长[41].低潮滩大部分凋落物会被潮水带走,使得凋落物对互花米草新生植株的抑制作用较小.高潮滩凋落物主要是原位分解,对互花米草新生植株的抑制作用较强.在低潮滩,互花米草取代海三棱藨草成为先锋种,并表现出良好的生长态势,有利于长江河口湿地生态系统碳的累积.

3.2 互花米草入侵土壤碳库的影响

植物的功能特征通过改变碳输入进而影响土壤动态[42].与土著植物相比,互花米草具有比较优势的生理生态特征[25,38],显著增加了净初级生产力,从而增加了东滩湿地的土壤有机碳库.植物净初级生产力和土壤有机碳的增加为微生物生长提供了更多可利用性底物,使得互花米草入侵显著增加土壤微生物碳含量.

互花米草入侵对高潮滩土壤有机碳库的增加达到了 60cm 深度,对低潮滩土壤有机碳库的增加达到了 80cm 深度,表明互花米草入侵既增加表层土壤有机碳库,与之前的研究结果[29-31]相一致,同时表明互花米草入侵也会增加深层土壤的有机碳库.一方面,与土著种芦苇和海三棱藨草相比,互花米草在 0～100cm土壤剖面上均具有较高的根系生物量[24],意味着互花米草入侵同时增加了表层和深层土壤碳输入.另外一方面,互花米草比芦苇和海三棱藨草有更强的促淤效应[36],使原来表层土壤更快更深地埋入下层,使深层土壤有机碳库增加.此外,与高潮滩相比,低潮滩受潮水影响更频繁,时间更长,土壤淤积速率相对较高,低潮滩表层土壤更快更深地埋入下层,使得互花米草入侵低潮滩能增加较深土壤层次的有机碳库.总的来说,互花米草入侵不仅增加了表层土壤有机碳库,同时显著增加了深层土壤有机碳库,且在评价互花米草入侵对滨海湿地土壤有机碳库的作用时,应考虑其促淤作用导致的土壤层次位移的影响.

东滩湿地土壤无机碳库占总碳库的60%,显著高于土壤有机碳库.Liao等[24]和 Peng等[36]仅比较了不同植物群落间土壤总碳库的差异,其他一些研究主要关注互花米草入侵对土壤有机碳库的影响[29-31],可能难以恰当反映互花米草入侵对土壤碳库特征的影响.土壤无机碳库受植物种类以及土壤理化性质如 pH等因素影响[43].互花米草根系会分泌小分子有机酸进入土壤[44],从而有降低土壤 pH和改变土壤无机碳库的潜在影响.然而,东滩为典型潮汐滩涂湿地,周期性潮汐淹没维持了东滩湿地稳定的碱性土壤环境(pH＞8.0)[45].本研究表明,目前东滩湿地土壤无机碳库并未受到互花米草入侵的影响,入侵导致的土壤总碳库变化主要是通过增加土壤有机碳库来实现的,但未来仍然需要长期监测研究来探讨互花米草入侵对土壤无机碳库的潜在影响.

3.3 互花米草入侵对土壤呼吸的影响

无论是与高潮滩芦苇群落相比,还是与低潮滩海三棱藨草群落相比,互花米草入侵均显著增加了土壤呼吸.土壤呼吸主要由微生物呼吸(异养呼吸)和根呼吸(自养呼吸)两部分组成[46].一方面,与土著植物相比,互花米草比土著植物有较为优势的生理生态特征如光合速率,叶面积指数和生长速率等,显著了增加净初级生产力.其入侵可为微生物提供更多容易利用的底物如根系分泌物、凋落物和有机质等,并且增加微生物生物量,使得微生物呼吸增加.另外一方面,互花米草根系生物量显著高于土著植物[24],导致其入侵会显著增加根系呼吸.此外,互花米草和芦苇为维管植物,可以通过植物体内的导管作用向土壤输送 O2,海三棱藨草不是维管植物,通过植物体向土壤输送 O2的功能相对较差.与芦苇相比,互花米草具有较高的植物生物量、植株密度和根系生物量[24],增强其向土壤输送O2能力,从而促进土壤CO2的产生和排放.

值得注意的是,美国东海岸与长江河口湿地正好相反,芦苇作为外来种入侵互花米草群落,显著增加了植物净初级生产力[47],但是芦苇群落土壤有机碳含量或略低于互花米草群落[48],或与互花米草群落基本无差异[49].目前尚未见芦苇入侵美国东海岸湿地土壤呼吸影响原位监测研究.基于已有的研究,芦苇入侵增加了美国东海岸湿地的土壤碳输入,但并未增加土壤碳库,我们推测芦苇入侵可能会显著增加美国东海岸湿地土壤呼吸,进而显著增加湿地土壤碳输出.在全球变化的背景下,未来开展互花米草入侵对中国滨海湿地影响与芦苇入侵美国东海岸湿地影响异同的比较研究,对深入系统的理解植物入侵对湿地土壤碳动态的影响有重要意义.

3.4 互花米草入侵对土壤动态的影响

本研究表明互花米草入侵长江河口湿地显著增加了植物碳库和土壤呼吸,意味着互花米草入侵同时增加土壤碳输入和碳输出,其综合效应是互花米草入侵显著增加了长江河口湿地土壤碳库,表明入侵增加的土壤碳输入显著高于增加的土壤碳输出,入侵可能会增强了滨海湿地的碳汇强度和固碳能力.值得注意的是,由于互花米草入侵通过增加土壤呼吸增加了土壤碳输出,仅从互花米草入侵对碳输入过程的影响难以准确评价入侵对土壤碳动态的影响,需综合考虑互花米草入侵对土壤碳输入和碳输出过程的影响.

已有研究表明,滨海湿地是“蓝色碳汇”的重要组成部分[17-18],互花米草入侵中国滨海湿地可能会有助于提升湿地固碳能力,在减缓全球变化方面可能会有一定的作用.然而,互花米草入侵显著改变了中国滨海湿地植物[25]、底栖动物[21]、土壤动物[50]、微生物[23]和鸟类[21]多样性和群落结构,改变了土著物种栖息环境[21],从而也产生其他方面的生态影响.因此,尚需通过长期系统的监测研究,以便全面定量评估互花米草入侵中国滨海湿地的综合生态影响.