入侵植物节节麦表型可塑性及竞争能力对模拟氮沉降的响应

王 宁， 袁美丽， 王 磊*， 陈 浩， 李真真

(1. 河南科技大学 林学院， 河南 洛阳 471023； 2. 洛阳市隋唐城遗址植物园， 河南 洛阳 471002)

土壤中氮素含量是影响植物生长发育的重要限制因子[1-2]。硝酸还原酶是植物体内固氮的关键性酶[3]，由于植物种类不同而硝酸还原酶活性存在的差异是造成种间氮利用效率不同的重要原因，最终会导致种间竞争能力存在差异[4-5]，因此，土壤氮素的可利用率直接影响着植物种间竞争。大气氮沉降是氮循环的重要环节，是空气中含氮污染物清除的重要过程，也是生态系统中氮素来源的重要途径[6-7]。目前，人类活动所产生活性氮的大幅增加是全球范围内大气氮沉降持续快速增长的重要原因[3]。因此，氮沉降会对陆生生态系统造成严重的影响。此外，因严重影响了原有生态系统的结构与功能，外来生物入侵被公认为是全球面临的最棘手问题之一[8]。通常情况下，入侵植物多具有较高的氮利用率，因此常表现出较高的生长速率及较强的竞争能力[9-10]。如陆光亚等[8]对豚草的研究表明，其竞争能力与氮沉降量呈正相关。Leela等[11]研究结果显示，高氮沉降区更易被杂草入侵等等。

节节麦(AegilopstauschiiCoss.)，禾本科山羊草属一年生或越年生植物，最早起源于西亚及东欧等地，现已成为世界恶性杂草[12]。自1955年在我国河南省新乡地区首次被发现，至今已广泛入侵至渭河流域陕西、甘肃，黄河流域河北、河南、山东以及内蒙古等地[13]。因节节麦具有生长适应能力强，耐瘠薄、分蘖系数高、出苗时间长等特点，又与小麦籽粒大小、形状较为相似，使其成为麦田最难防除的恶性杂草之一。据报道，仅2003年河北南部地区由于节节麦危害导致的小麦损失就达10%～25%[14]。因严重威胁粮食的生产与安全，早在2007年节节麦已被列入我国首次发布的《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》，如今许多国家及地区也已将其列入粮食贸易中的重点检疫对象[15]。小麦是节节麦入侵地的主要伴生植物，为此，本研究以节节麦为研究对象、小麦为竞争对象，采取土壤氮添加的方式模拟大气氮沉降，依据其形态特征及生物量等相关指标的变化，旨在研究氮沉降对节节麦生长及竞争力是否存在影响及节节麦表型可塑性对氮沉降的响应如何，以期为节节麦入侵扩散的预测及麦田科学施肥提供参考。

1 材料与方法

1.1 试验材料

2017年5月，节节麦和小麦种子来源于河南省新乡市农科院试验田(35°18' N，113°52' E)，其中小麦品种为‘新麦32’，晒干后室内保存。试验在河南科技大学开元校区林学院试验地(34°63' N，112°38' E)内进行。研究区域位于洛阳市洛龙区，地理位置34°59′ N，112°16′ E。试验所用土壤为褐土，来源于洛阳市洛龙区周边农田，基础理化性状为：pH值7.4，全氮含量0.85 g·kg-1，有效磷11.4 mg·kg-1，速效钾167.5 mg·kg-1。

1.2 试验设计

2017年10月，在种植箱内对节节麦、小麦种子进行催芽处理(基质为珍珠岩:蛭石:草炭为1:1:1)，幼苗生长至“两叶一心”时，选取长势基本一致的植株上盆，每盆土量基本保持一致。单独和混栽(种植比例1:1)2种模式种植。依据小麦常用种植密度(150～200 株·m-2)，结合花盆规格(盆上口直径30 cm，高25 cm)，并考虑边缘效应后设置为6株·盆-1，单种与混种密度相同。缓苗1周后进行模拟氮沉降处理。

依据中国大气氮沉降河南地区特征情况[16]，试验设置4个氮沉降处理水平，分别为：0(CK)、5(N5)、10(N10)、15(N15) g·m-2·a-1。每处理4次重复，每重复3盆。依据洛阳地区降雨量情况分配试验期间各月份的氮添加量(近5年月均降雨量占年均降雨量的比例)，2017年11月4日进行首次氮添加，2018年2月4日最后1次，不同处理每月每盆的氮添加量如表1所示。施氮时，按量称取NH4NO3溶于600 mL(依据预备试验每盆的浇水量确定)水中，均匀喷施于花盆中，CK组喷施等量水，其他均正常管理。整个试验在遮雨棚中进行，以避免降雨带来的氮沉降干扰。

表1 试验期间不同处理每盆的氮添加量Table 1 The amount of ammonium nitrate sprayed per month under different nitrogen levels

1.3 测定方法

2018年3月4日结束试验，每处理随机选取10株进行相关指标测定，首先测量株高，统计分蘖数，叶面积利用扫描仪及Photoshop软件进行[17]。随后将植株根、茎、叶分开并装纸袋，80℃烘箱中烘干至恒重，万分之一天平称重。

可塑性指数(Plasticity index,PI)=(某一指标在不同氮沉降处理中的最大值-最小值)/最大值。

PI的大小表示模拟氮沉降对某一指标表型可塑性影响作用的大小[18-19]。

为量化氮沉降对节节麦与小麦之间竞争强度的影响，引用相对作用强度(Relative interaction intensity，RII)概念[20]。

RII=(Bw-Bo)/(Bw+Bo)；

Bw代表竞争作用(混种)下植株的生物量，Bo则为单种时植株生物量。

RII值在-1至1之间，与生长正相关，与竞争负相关[21]。基于小麦生物量变化的RII值量化节节麦对不同氮沉降量处理的竞争效应，选择基于节节麦生物量变化的RII值量化节节麦对不同氮沉降量处理的竞争响应。

1.4 数据分析

利用SPSS 18.0进行统计分析，采用单因素方差分析比较同一指标不同氮添加之间的差异显著性。Excel进行数据整理，并绘图。

2 结果与分析

2.1 模拟氮沉降对节节麦和小麦形态特征的影响

由表2可知，随氮沉降量的增加，单种及混种条件下节节麦和小麦株高均呈逐渐增加的变化。其中，单种条件下，节节麦和小麦株高均在N15处理时与CK差异达到显著水平(P<0.05)，并分别较CK增加了30.64%，22.90%；混种条件下，节节麦株高在N5处理时与CK差异显著(P<0.05)，而小麦则至N15处理时与CK差异不显著。

节节麦和小麦的分蘖数随氮沉降量的增加而整体呈增多变化，且相同氮沉降处理中，节节麦分蘖数明显高于小麦。单种及混种条件下，节节麦分蘖数均在N15处理时与CK差异显著(P<0.05)；而小麦分蘖数至N15处理时与CK差异均不显著。

节节麦和小麦的叶面积均随氮沉降量的增加呈逐渐增多的变化。相同氮沉降处理中，混种条件下节节麦叶面积明显高于单种，而小麦叶面积则小于单种。此外，单种条件下，节节麦叶面积至N15处理时较CK增加了80.29%，且差异达到显著水平(P<0.05)；小麦叶面积在N10处理时与CK差异显著(P<0.05)，至N15处理时较CK增加了61.00%；混种条件下，节节麦和小麦的叶面积均在N10处理时与CK差异显著(P<0.05)。

注：同行不同小写字母表示差异显著(P<0.05)，下同

Note:The different lowercase letters indicate significant difference at the 0.05 level,the same as below

2.2 模拟氮沉降对节节麦和小麦生物量的影响

随氮沉降量的增加，节节麦和小麦的生物量指标(总生物量、地上部分生物量及地下部分生物量)均呈持续增加的变化(表3)。单种条件下，节节麦、小麦总生物量分别在N15、N10处理时与CK差异显著(P<0.05)，至N15处理时，分别较CK增加了1.31倍和1.14倍。混种条件下，节节麦总生物量在N10处理时与CK差异显著(P<0.05)，而小麦总生物量至N15处理时与CK差异不显著，至N15处理时，节节麦、小麦总生物量分别较CK增加了1.47倍和0.61倍；单种条件下，节节麦和小麦地上部分生物量分别在N15、N10处理时与CK差异显著(P<0.05)，至N15处理时分别较CK增加了1.00倍和1.22倍。混种条件下，至N15处理时，节节麦地上部分生物量较CK增加1.00倍，且差异达到显著水平(P<0.05)，而小麦较CK增加0.70倍，但差异不显著；单种和混种条件下，节节麦地下部分生物量均在N15处理时与CK差异达到显著水平(P<0.05)，增幅分别为135.71%和156.25%，而小麦则至N15处理时与CK差异均不显著，增幅分别为20.00%和25.00%。

表3 模拟氮沉降对节节麦和小麦生物量指标的影响Fig.3 Effect of simulated nitrogen deposition on biomass indexes of A. tauschii and T. aestivum

2.3 模拟氮沉降对节节麦和小麦形态及生物量指标可塑性指数的影响

单种条件下，模拟氮沉降对节节麦和小麦形态及生物量指标PI值的影响如表4所示。形态指标的可塑性指数中，节节麦分蘖数的PI值最大，其次为叶面积、株高，且均明显大于小麦的对应值；生物量指标的可塑性指数中，节节麦地下部分生物量的PI值最大，其次为总生物量、地上部分生物量。其中，节节麦地下部分及总生物量的PI值大于小麦，而地上部分生物量的PI值则小于小麦。节节麦形态及生物量指标的PI均值明显大于小麦。

表4 模拟氮沉降对单种条件下节节麦和小麦形态及生物量指标可塑性指数的影响Fig.4 Plasticity index for each of the biomass allocation and morphological indexes of A. tauschii and T. aestivumunder different nitrogen deposition treatment

2.4 模拟氮沉降对节节麦竞争能力的影响

随氮沉降量的增加，基于小麦总生物量、地上部分及地下部分生物量变化的竞争效应均呈逐渐下降的变化，而基于节节麦生物量指标变化的竞争响应则均呈持续增加的变化(图1)。其中，基于不同生物量指标变化的竞争效应均在N10处理时与CK差异显著(P<0.05)，而竞争响应则均在N15处理时与CK差异显著。

图1 氮沉降处理下节节麦基于生物量变化的竞争效应与竞争响应Fig.1 Competitive effects and responses based on the aboveground,belowground,and total biomass of A. tauschii under different nitrogen deposition treatment注：不同小写字母表示差异显著(P<0.05)Note:The different letters mean significant differences at the 0.05 level

3 讨论与结论

竞争是决定植物群落组成、结构以及演替动态的重要因素，对植物间竞争作用的研究也是研究植物群落形成、发育、生长和种群生产力动态过程以及环境因子作用机制的重要手段[22-23]。植株形态特征及生物量常作为重要参考指标被用于植物竞争力的研究及评价[24-25]。本研究发现，氮沉降量的增加促进了节节麦和小麦的生长，并对节节麦表型可塑性及竞争能力产生了一定的影响。

株高等形态指标与植物的生长发育紧密相关，对环境变化敏感且可塑性强，因此常作为重要评价指标而用于植物对环境变化的响应研究[26]。任青吉等[27]研究认为，株高和叶面积作为植物生长量的重要衡量指标，是植物获取更大光合作用空间及更多光照条件的重要保障。本研究中，单种条件下节节麦和小麦株高均随氮沉降量增加而呈持续增加的变化，这在氮沉降对入侵植物豚草(Ambrosiaartemisiifolia)[8]株高影响的研究已得以证实。叶面积的增加有利于植株形成致密的冠层空间，扩大了植物光合作用吸收面积，从而保障了植物光合生产能力及生物量的形成[28]。本研究中，单种条件下节节麦和小麦总叶面积均随氮沉降量的增加而增大，这也与全国明等[28]对入侵植物飞机草(Chromolaenaodorata)的研究结论相符。此外，单种条件下，至N15处理时节节麦总叶面积及株高分别较CK增加了80.29%，30.64%，明显高于小麦的61.00%，22.90%，由此表明节节麦对氮沉降的响应能力大于小麦，这可能与其氮利用效率较高有关，这也可能是导致节节麦拥有较强入侵性的原因之一。

分蘖芽的分化是植物的固有特性之一，且通常不受外界环境因素的影响，但分蘖芽是否进一步发育形成分蘖则与环境因素有关[29]。本研究发现，节节麦和小麦的分蘖数均随氮沉降量的增加整体呈持续增多的变化。至N15处理时，节节麦分蘖数较CK增加显著(P<0.05)，而小麦增加不显著，且相同氮沉降量处理中，节节麦分蘖数明显大于小麦。此结果证实了房锋等[30]研究结论，即通常情况下节节麦田间分蘖能力大于小麦，且其分蘖数与其密度及水肥条件等相关。氮添加促进分蘖数量的增加在黑麦草(Loliumperenne)[31]、无芒雀草(BromusinermisLayss.)[32]的研究中均早已得以证实。分蘖数是生物累积量构成的重要基础，因此，节节麦分蘖数大于小麦的结果，可能是节节麦氮响应能力高于小麦所致。

本研究还发现，形态特征指标的可塑性指数中，以节节麦分蘖数的PI值最高，且明显大于小麦。这一结论也符合节节麦分蘖能力强、繁殖系数高的特性[33]，而此特点也正是导致节节麦得以快速蔓延的重要原因之一。

植物对环境变化的响应不仅表现在形态特征及生物累积量方面，同时也体现在生物量分配的对策方面[34]，因此，生物量分配格局的改变是植物应对环境变化的重要自我调整策略之一[35]。多数研究认为，氮沉降一定程度上促进植物地上部分生长，而不利于其地下部分生长[36-38]。本研究发现，单种条件下，至N15处理时节节麦地下部分及总生物量增幅明显大于小麦，小麦地上部分生物量增幅则大于节节麦，且节节麦地下部分生物量增幅大于其地上部分，而小麦地下部分生物量增幅小于地上部分，这可能与节节麦与小麦的生物量分配策略不同有关。前人研究已表明，当养分成为植物生长的限制因子，植物会将更多的生物量分配于吸收器官；而当养分充足时，植物则会通过增大叶面积等形式，将更多的生物量分配于碳同化器管[39-40]。本研究中，随氮沉降量的增加，单种小麦将更多的资源分配至地上部分，以达到增加养分吸收表面积的结果，而单种节节麦则将更多的生物量分配至地下吸收器官，这可能与该水平氮沉降量依然是节节麦快速生长的重要限制因子有关。此外，混种条件下，节节麦地上、地下部分及总生物量的增幅均明显大于小麦，此结果表明节节麦氮肥利用率明显高于小麦。

此外，生物量指标的可塑性指数中，以单种节节麦地下部分生物量的PI值最大，其次为其总生物量，由此也表明节节麦生物量的较高可塑性变化可能是其具有较强入侵性的重要原因。

竞争对植物个体生长的影响，包括不被其他个体竞争抑制的能力即竞争响应(Competitive response)，以及对其他植物的竞争抑制能力即竞争效应(Competitive effect)[41]。Armas等[21]研究表明，相对作用强度(RII)与植物生长呈正相关，而与竞争呈负相关。随氮沉降量的增加，基于小麦总生物量变化的竞争效应RII值呈逐渐减小的变化，表明节节麦的竞争作用对小麦生长的负面影响逐渐增大；而基于节节麦总生物量变化的竞争响应RII值呈持续增加的变化，表明与小麦的竞争中节节麦生长情况越好。上述结果也表明，氮沉降量的增加促进了节节麦竞争力的提高，这与前人研究结论相符[42-44]。此外，竞争效应值均在N10处理时与CK差异显著，而竞争响应则至N15处理时与CK差异显著，由此说明氮沉降量的增加对节节麦竞争能力的提高主要体现在其对小麦的竞争效应上。

总之，单种(无竞争)条件下，氮沉降的增加促进了节节麦的生长，且节节麦形态及生物量指标的可塑性指数均值明显高于小麦。而混种(竞争)条件下，节节麦氮肥利用效率高于小麦。此外，基于生物量变化的竞争效应及竞争响应的研究结果。