中国东北地区小型鸟类尸体分解利用的分析

何嘉乐 刘哲铭 许 青

(东北林业大学，哈尔滨，150040)

中国东北地区小型鸟类尸体分解利用的分析

何嘉乐 刘哲铭 许 青*

(东北林业大学，哈尔滨，150040)

为研究分解利用小型鸟类尸体的主要动物类群，比较其对尸体的利用情况和分布差异，在我国东北黑龙江省尚志市帽儿山林场投放120只死亡的雏鸡，通过捕虫及红外相机监控等方法记录到所有出现的动物种类共计5纲8目18科28种。尸体于投放第8天全部丢失，其中针阔混交林中尸体丢失的速度最快，投放第1天的存留时间期望值最低；阔叶林、人工红松林次之；草地尸体丢失的速度最慢，存留时间期望值最高。尸体的丢失可分为被埋葬虫掩埋、被鸟兽食用和被蝇类幼虫食用3种情况，其中被埋葬虫埋葬的尸体占55%，被鸟兽食用的尸体占12%，被蝇类幼虫食用的尸体有占33%。埋葬虫完全利用尸体的速度最快，数量占55%；鸟兽次之，蝇类最慢。埋葬虫主要分布在针阔混交林和阔叶林，而草地生境无分布。

温带森林；尸体丢失；动物类群；埋葬虫

在自然生境中脊椎动物个体因疾病、外伤或农药中毒等因素导致死亡的情况并不少见，动物尸体是食物链的重要组成部分，在陆生生态系统的物质循环和能量流动中扮演着重要角色[1-2]；同样可以借此开展野生动物疫源疫病监测，研究某一动物群体流行病情况[3]。不同类型、不同尺度的尸体以不同形式作为有机资源被利用[4]，向更高的营养级传递能量或因被分解作用最终还原到环境中[5]。鸟类是陆生脊椎动物中数量较多的类群，但有关鸟类尸体去向的研究尚不明确。国外一些研究表明动物尸体在野外的利用与死因、时间、生境、野生动物种类等因素相关[6-7]，并探讨了参与此过程的动物类群的种间关系[8-9]。国内目前的研究对象多集中于尸解昆虫类群[10-12]和尸体被分解变化的过程[13-14]，关于尸体被野生动物利用导致丢失的情况研究比较少见。本研究主要目标为模拟小型鸟类尸体在我国东北森林生态系统中能量流动和物质循环的可见过程，研究我国东北地区不同生境中利用尸体的常见动物类群，比较食物链尺度上尸体被完全利用导致丢失的情况。

1 材料与方法

1.1 研究地自然概况

黑龙江省尚志市帽儿山林场属我国东北长白山西支脉张广才岭西北余脉(E127°18′0″～127°41′6″，N45°2′20″～45°18′16″)，主要地貌为山地、丘陵和平原，地势南高北低，位于西南部的帽儿山主峰海拔805 m。帽儿山区域属于东北地区典型的大陆性季风气候，四季分明冬长夏短。春季气候干燥，蒸发量大，秋季温度略高于春季，冬季寒冷干燥，夏季空气湿热。6～8月为雨季，秋季凉爽，冬季寒冷。年平均气温为2～6℃，极端最低气温在零下23～34℃，最高气温34～38℃。年日照时数在2 150～2 480 h之间，年均降水400～650 mm[15]。

1.2 研究方法

1.2.1 研究样本

本研究设计在夏季7月中旬，地点位于帽儿山林场老山人工研究站附近，该站附近具有典型的东北地区4种生境[16]：人工红松林、针阔混交林、阔叶林、草地。

其中人工红松林是以红松(Pinuskoraiensis)为建群种的人工针叶林，冠层平均高度15 m，郁闭度较高。下层植被稀疏，主要为糠椴(Tiliamandshurica)和色木槭(Acermono)，地表覆盖厚厚的松针。

针阔混交林是以兴安落叶松(Larixgmelinii)为优势种的次生针阔混交林，冠层平均高度10 m，阔叶树种为白桦(Betulaplatyphylla)和色木槭，冠层高度7 m，郁闭度较高。下层植被较稀疏，主要为忍冬属，地表覆盖厚厚的松针及落叶层。

草地优势种为早熟禾(Poaannua)，其次为蒲公英属(Taraxacum)，草长5～12 cm，无裸露土壤。

阔叶林大部分是水曲柳(Fraxinusmandschurica)次生林，冠层高度12 m，郁闭度较高，下层植被茂密，如山荆子(Malusbaccata)、紫丁香(Syringaoblata)、东北溲疏(Deutziaamuurensis)等，地表覆盖较厚落叶层；小部分是白桦人工幼龄林，冠层高度8 m，郁闭度较低，地被草本植物，基本无裸露土壤。

1.2.2 研究方法

本研究采用购自哈尔滨某养鸡场孵化后健康的公雏鸡，扭颈处死作为样本。其绒毛呈淡黄色，表面及骨骼无明显损伤，个体平均重量(35.2±2.1)g。平时冷冻储藏，使用前在室温条件下解冻至尸体恢复弹性。

以上每种生境随机选择面积4 hm2的样地，贴地投放30只尸体样本，每列5只共投放6列，只间距25 m，列间距25 m，尸身下面无铺垫、表面无遮盖物，每只尸体附近架设触发式红外相机1台，共计120台。每天8：00、12：00和16：00对研究区域进行巡查，查看研究尸体状态，用捕虫网、镊子等工具收集尸体上的昆虫。具体试验自2015年7月5日起在不同生境同步进行，至 7月12日全部结束，期间天气为晴转多云，日平均温度18～30℃。

针对中国东北不同生境中尸体的完全利用情况和潜在差异，可将尸体被完全利用的情况归纳为尸体作为食物被利用或尸体丢失两种情况：当研究用尸体的不完整程度较高，比如除头、喙及跗蹠以下部分外其他身体部位丢失，或者尸身仅存不完整的皮毛；在标记的位置地面目力所及的范围内尸体样本整体丢失，或者被埋葬。

本研究旨在研究中国东北不同生境中尸体的完全利用情况和差异，因此将尸体从投放直到丢失所用的时间定义为尸体的存留时间，用于比较尸体丢失速度。

1.3 研究数据的收集和处理

记录尸体被完全利用的情况和不同生境中参与样本尸体利用过程的动物。根据触发式红外相机拍照辨认鸟类和兽类，记录其种类、数量及出现时间，红外相机设定为触发式拍照，连续拍摄3张[17-18]。无脊椎动物的收集分2步：在尸体被完全利用前，定期收集尸体上体长超过5 mm的动物装在离心管中，医用酒精浸泡保存带回实验室进行分类鉴定；当尸体样本被完全利用后，采集尸体覆盖区域体长超过2 mm的土壤动物。

后期数据处理首先记录各生境尸体被完全利用的情况，其次以尸体剩余量为对象，以天为尸体留存时间单位制作尸体存留生命表[19]，并计算存留时间的加权平均值表示尸体被完全利用的速度，比较不同生境和不同利用方式的差异。

2 结果

2.1 尸体丢失速度比较

本研究共投放雏鸡尸体120只，投放第3天尸体已丢失48.3%，剩余数量为62只，8 d尸体全部丢失。

比较各生境尸体丢失速度(图1)可知，针阔混交林中尸体丢失的速度最快，投放2 d剩余3只，3 d尸体全部丢失；阔叶林投放尸体第3天丢失86.7%，剩余4只，6 d尸体全部丢失；人工红松林中尸体丢失的速度比较均匀，第3天尸体丢失53.3%，剩余14只，投放 7 d尸体全部丢失；草地尸体丢失的速度最慢，前3 d数量没有变化，4 d开始出现丢失，至8 d尸体剩余数量为0。

图1 夏季不同生境尸体剩余数量变化Fig.1 Changes of residual quantity in different habitats in summer

2.2 尸体存留时间期望比较

以尸体剩余量为对象，取尸体存留的单位时间为天，制作尸体存留时间表(表1)比较尸体存留时间期望值。

由表1可知，从尸体投放的总体情况看，前4 d的尸体存留时间期望大于2 d，第5天起存留时间期望大于1 d，第7天起存留时间期望小于1 d。

第1天针阔混交林的尸体存留时间期望值最低，为1.166 7 d；阔叶林和人工红松林次之，草地的尸体存留时间期望值最高，为5.483 3 d；阔叶林第2天起尸体存留时间期望值不超过2 d；人工红松林第4天起尸体存留时间期望值不超过2 d；草地第5天起尸体存留时间期望值不超过2 d。

表1 夏季各生境尸体存留时间期望统计

Tab.1 Expectation statistics of the survival time of the dead bodies in summer

2.3 在尸体利用过程中出现的动物类群

本研究通过捕虫及红外相机监控等方法记录到所有出现在尸体利用过程的动物种类共计5纲8目18科28种(表2)。在这些动物类群中唇足纲1目1种，占3.6%，倍足纲1目1种，占3.6%，昆虫纲5目11科18种，占64.3%，鸟纲2目3科5种17.8%，哺乳纲1目2科3种，占10.7%。

表2 夏季尸体利用动物名录及出现频次

Tab.2 Cadaver use of animal lists and frequency of occurrence in summer

注：表中不同动物类群的频次表示研究期间发现该物种存在的尸体数量

Note：The frequency of the different animal groups in the table indicates the number of dead bodies found during the study

在上述动物类群中，根据动物习性、食性和目击情况，部分动物类群未参与尸体利用的过程，而是作为次级捕食者取食被尸体吸引的昆虫个体或其幼虫，这类动物有蜈蚣(Scolopendrasubspinipes)、燕山蛩(Spirobolusbungii)、日本蠼螋(Labidurajaponica)、大星步甲(Calosomamaximoviczi)、狭边青步甲(Chlaeniellusinops)、中华弧丽金龟(Popilliaquadriguttat)、大黑鳃金龟(Holotrichiadiomphalia)、萤火虫(幼虫)(Lampyridae larvae)、吉林蝎蛉(Panorpajilinensis)、黄喉鹀(Emberizaelegans)等。

2.4 夏季各生境利用尸体的动物类群比较

在参与尸体利用的主要动物类群中，曲角隐翅虫(Blediuscurvicornis)、长粪隐翅虫(Boltobiudsprolongatus)、圆叉隐翅虫(Heterothopsrotundixceps)、路舍蚁(Tetramoriumcaespitum)、大黑蚂蚁(Campontusjaponicus)等昆虫对尸体利用效率较低，其中路舍蚁在不同生境的出现频次达到30只(表2)，但未能独立的完全利用尸体；灰喜鹊(Cyanopicacyanus)、灰背鸫(Turdushortulorum)、虎斑地鸫(Zootheradauma)、斑鸫(Turduseunomus)等鸟类在本次研究中未见其直接利用尸体，不排除个体完全利用的可能性。

可以直接导致尸体丢失的情况有：鸟兽将尸体作为食物直接利用，或者拖移至附近地点隐藏起来造成丢失，大多发生在夜晚；埋葬虫将尸体就地埋葬造成丢失，视为即时性完全利用，大多发生在前几日的白天；三是蝇类尤其是后期幼虫对尸体的利用，使尸体变为残骸。在本次研究中，厩腐蝇(Muscinastabulans)、巨尾阿丽蝇(Aldrichinagrahami)、丝光绿蝇(Luciliasericata)、肥须亚麻蝇(Parasarcophagacrassipalpis)、黑负葬甲(Nicrophorusconcolor)、隧葬甲(Silphaperforata)、黑线姬鼠(Apodemusagrarius)、大林姬鼠(Apodemuspeninsulae)、花鼠(Tamiassibiricus)等动物类群是重点关注对象，其中蝇类和埋葬虫在不同生境的出现频次达到或接近30只，啮齿类动物出现频次最高的是黑线姬鼠有6只(表2)。

根据研究结果(表3)，完全利用尸体导致丢失的动物类群在不同生境的活动也有差异。埋葬虫实际埋葬尸体数量66只，达尸体总数55%，是完全利用尸体数量最多的动物类群，活动在人工红松林、针阔混交林和阔叶林生境，其中针阔混交林生境下的尸体样本全部由埋葬虫完全利用。鸟兽实际取食尸体数量15只，达尸体总数12%，是完全利用尸体数量最少的动物类群。蝇类昆虫实际完全利用尸体39只，达尸体总数33%，主要活动在人工红松林、阔叶林和草地生境，其中草地生境完全利用尸体的数量最多。

不同生境中取单一动物类群完全利用的尸体数量求加权和，计算不同动物类群完全利用尸体的时间加权平均值(表4)。可知埋葬虫在有分布生境中的时间平均值最小，其完全利用尸体的活动高峰时间集中在尸体放置后1～3 d；鸟兽次之，活动高峰时间集中在尸体放置后2～5 d；蝇类高峰时间平均值最大，活动时间集中在尸体放置后5～7 d。本研究结果表明在各生境中埋葬虫完全利用尸体的效率最高，鸟兽次之，蝇类的效率最低，主要原因是利用方式的差异。

表3 夏季不同生境完全利用尸体数量的比较

Tab.3 Comparison of noumber of clearly used in different habitats in summer

表4 夏季各生境尸体丢失不同途径的高峰时间

Tab.4 The dead time of different pathways of corpse disappeared in summer

3 讨论

3.1 尸体丢失过程

从观察记录的结果来看，各个生境中参与尸体利用的动物，其活动先后顺序基本相似，总体过程与马玉堃等研究的尸体腐败降解过程大致对应[14](表5)。首先蝇类最先发现和接触新鲜期的尸体，随后各个生境的所有尸体均可见蚁类的参与；其次是肿胀期可见各种昆虫，紧接着尸体将被鞘翅目甲虫或者被高等脊椎动物利用；没有被利用的尸体进入腐烂期，蝇卵孵化导致尸体范围内的昆虫种类和数量下降；然后进入干化期，即蝇类幼虫大量占据尸体，尸体已经被完全利用，周边仅剩少量蚁科动物，偶见鞘翅目甲虫；最后是界限不太分明的残骸期，尸体已经不具备可利用的能量[13]，可视为丢失的一种情况。

表5 夏季各生境尸体丢失不同阶段

Tab.5 The different stages of corpse disappeared in summer

3.2 尸体丢失速度

本研究发现不同时间尸体丢失的速度有差异。从整体情况上看1～3 d速度较快，之后速度比较稳定，最后第8天速度最慢。不同生境尸体丢失速度也不一致，针阔混交林中尸体丢失的速度最快，草地生境尸体丢失的速度最低。有意思的是各生境剩余3～4只时丢失速度明显降低，推测是蝇类幼虫发育需要一定时间导致。

但从尸体出现的动物类群种类上看，阔叶林中出现的动物种类最多，针阔混交林和人工红松林次之，草地出现的动物种类最少。这与Devault等关于阔叶林生境动物种类最多且尸体丢失速度最快的研究结果[7]有区别，推测主要是因为样区内的阔叶林生境有一部分是人工幼龄林，下层植被不多，群落结构的复杂程度较低[16]，导致总体生物量低于针阔混交林生境。

3.3 存留时间比较

针阔混交林生境的存留时间期望最低，阔叶林、人工红松林次之，草地生境最高。从不同种群完全利用尸体的时间平均值上看，埋葬虫在有分布生境中的时间平均值最低，其完全利用尸体的活动时间集中在尸体放置后1～3 d；鸟兽次之，活动时间集中在尸体放置后2～5 d；蝇类时间平均值最高，活动时间集中在尸体放置后5～7 d。结果表明在各生境中埋葬虫完全利用尸体的效率最高，鸟兽次之，蝇类的效率最低，这是由于三者对尸体利用方式存在差异，Amézquita 等[20]的研究也证实关于尸体利用，不同的动物类群之间还存在竞争关系。

3.4 动物类群比较

我国东北森林中脊椎动物参与较少，多数尸体的丢失源于埋葬虫和蝇类昆虫的利用。李玲等或周红章等研究均记录有尸解过程中埋葬虫活动频繁，本研究发现其对尸体的掩埋行为高峰期集中在第2天，是利用尸体效率最高的动物类群[12-13]。蝇类因其对尸体的完全利用主要表现为产卵孵化后幼虫的食用行为，相比埋葬虫或鸟兽的高峰期一定延迟。不同动物类群对尸体的利用行为增加了环境中作为食物的昆虫密度，构成了以尸体为起点的食物链[1]，导致其他动物类群因为尸体而直接或间接受益，这与Devault等或Selva等关于不同动物类群因尸体受益的研究相似[21-22]。

部分尸体的丢失是由鸟兽等高等脊椎动物直接或间接造成的，主要是本地夏季活动频繁的小型啮齿类动物。红外相机的照片结果显示黑线姬鼠、大林姬鼠、花鼠等啮齿类动物均与尸体有接触，不排除有其他种类的可能。根据McKillup等的研究，啮齿类对尸体的利用会减少种群内对食物竞争，也可以减少暴露在天敌面前的风险[23]。而夜间活动同样证明了Devault等的研究，即除气温外，吸引脊椎动物发现尸体的是气味而非其他因素[7]。本研究记录均为啮齿类动物，而在国外造成动物尸体丢失的多为獾、狐、狼等中大型哺乳动物[24]，推测是我国北方地区与国外相似地区的生态环境差异造成的。

而从红外相机的结果显示黄喉鹀(Emberizaelegans)不参与尸体利用过程，主要是取食附近昆虫；鸫科(Turdidae)鸟类对尸体的接触推测是以破坏为主而不是直接作为食物，但其对尸体的破坏有助于其他动物类群对尸体的完全利用，视为对尸体的不完全利用。本研究不排除灰背鸫或灰喜鹊个体对尸体的食用行为[25]，Soler等研究表明非鸦科的雀形目(Passeriformes)鸟类也会参与尸体利用过程[26]。且在我国北方地区鸟类导致尸体丢失的情况有限，未见文献记载的大型鸟类参与[23-27]，鸦科(Corvidae)鸟类在本研究的时间尚未出现，其对尸体的利用情况有待进一步研究[28]。

3.5 生境差异

野外尸体丢失情况与附近动物的活动情况密不可分，不同生境样地中的植被情况差异是样地中不同动物类群分布的主要影响因素。从尸体附近动物类群的出现频次和尸体被完全利用的数量可知，埋葬虫偏爱针阔混交林和阔叶林，蚁类和蝇类昆虫能适应所有生境，鸟兽活动在针阔混交林更常见。与其他生境相比，针阔混交林和阔叶林生境夏季的郁闭度较高，几乎无阳光直射到地面的情况，地面温度较低，同时茂密的地被植物可以保持土壤的湿润度，由此可知埋葬虫主要活动范围为低温潮湿的土壤。人工红松林和针阔混交林地表累积的松针是否影响利用尸体的动物类群分布有待进一步研究。而草地生境在阳光直射下温度较高，不利于埋葬虫的活动，能完全利用尸体的动物类群只有鸟兽和蝇类昆虫，因此效率低于森林生境，这与Putman观察到森林中的尸体利用率高于草地的结果相似[29]。

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Analysis of Decomposition and Utilization of Small Birds Body in Northeast China He Jiale

Liu Zheming Xu Qing*

(Northeast Forestry University，Harbin，150040，China)

We disposed of 120 dead chickens in Maoershan Forest Farm of Shangzhi City，Heilongjiang Province，to investigate the fauna utilizing small avian carcasses.We compared the utilization and distribution of the fauna.We recorded 28 species of 8 orders and 18 families by insect sampling and infrared camera.All bodies disappeared by the 8thday.The body disappeared fastest in theropencedrymion，with the lowest expected retention time during the first day of disposal.This was followed by broad-leaved forest and planted Korean pine forest.Chickens disappeared most slowly on grassland，with the highest expected retention time.Bodies were buried by carrion beetles(55%)，eaten by birds and animals(12%)，or eaten by fly larvae(33%).Carrion beetles used the body completely the fastest，followed by birds and mammals，flies were the slowest.Carrion beetles were recorded mainly in theropencedrymion and broad-leaved forest，but not in grassland.

Temperate forests；Corpse disappear；Fauna；Carrion beetle

稿件运行过程

2016-12-06

修回日期：2017-03-21

发表日期：2017-08-10

Q958

A

2310-1490(2017)03-414-08

何嘉乐，男, 25岁，硕士研究生；主要从事机场鸟击预防和鸟类生态学研究。E-mail：2282825900@qq.com

*通讯作者：许青：E-mail：xuqing-hrb@163.com