二维高频超声及能量多普勒评价2型糖尿病患者肩袖结构异常改变

陶文晖，张宇虹，张 萍，苏本利

（大连医科大学附属第二医院，辽宁 大连 116027）

二维高频超声及能量多普勒评价2型糖尿病患者肩袖结构异常改变

陶文晖，张宇虹，张 萍，苏本利

（大连医科大学附属第二医院，辽宁 大连 116027）

目的：探讨应用二维高频超声及能量多普勒技术评价2型糖尿病（T2DM）不同病程患者肩袖结构回声及血流改变的临床价值。方法：收集60例T2DM患者，分为2组：病程≤10年（B组）30例；病程＞10年（C组）30例。另选取30名健康志愿者为正常对照（A组）。分别应用二维高频超声及能量多普勒观察3组肩袖结构各肌腱及肱二头肌长头腱的回声及血流情况，测量冈上肌腱（SUP）、肱二头肌长头肌腱（BT）、肩胛下肌腱（SUB）、冈下肌腱（INF）的厚度。结果：正常各肌腱长轴均显示为以纤细低回声区所间隔的多个互相平行的细线样强回声的索条样结构；B组中SUP、C组中SUP、BT、SUB、INF与A组相比，出现内部回声减低、不均匀、边缘不规则等内部回声异常的比率均增加（P＜0.05）；B组、C组各肌腱内发现钙化灶比率均大于A组（P＜0.05）；C组中BT出现腱旁组织异常的比率大于A组（P＜0.05）；B、C组各肌腱厚度与 A组相比均增加（P＜0.05）；右侧C组中SUP、BT与B组相比厚度差异均有统计学意义（P＜0.05）；C组中BT双侧对比厚度差异有统计学意义（P＜0.05）；3组各肌腱内1级血流信号比率最高，各级血流信号差异无统计学意义。结论：二维高频超声以及能量多普勒可以客观评价T2DM不同病程患者肩袖结构的回声改变、厚度以及内部血流情况，具有重要的临床价值。

糖尿病，2型；肩关节；超声检查，多普勒，彩色

骨骼肌肉系统病变为糖尿病的慢性并发症之一，随病情发展会产生各种临床症状从而影响患者的正常生活。作为人身体活动范围最大的关节，肩关节同样会受到影响。肩关节周围由肌腱构成的肩袖结构在维持其稳定性和正常活动方面发挥着重要作用。同时，肱二头肌长头腱（BT）在维持肩关节正常生理活动中也发挥着不可忽视的作用。本研究应用二维高频超声及能量多普勒（PDI）技术评价2型糖尿病（T2DM）患者肩袖结构以及BT的回声及血流变化，探讨其临床应用价值。

1 资料与方法

1.1 研究对象

收集60例2015年12月—2016年5月于我院内分泌科住院的T2DM患者，其中男29例，女31例，年龄 35～70 岁，平均（56.5±6.2）岁。入选的 T2DM患者全数符合WHO诊断标准，且均为右利手，无肩关节创伤或手术史，无特殊运动功能锻炼等。同时除外风湿性疾病、其他内分泌疾病、恶性肿瘤、全身系统性疾病及使用类固醇激素或非甾体抗炎药治疗史。另选同期30例健康志愿者为正常对照（A组），其中男 15例，女 15例，年龄35～72岁，平均（56.1±10.5）岁。T2DM患者依病程分为两组，病程≤10年者为B组，30例，其中男13例，女17例，年龄35～68 岁，平均（56.3±6.9）岁；病程＞10 年者为 C 组，30例，其中男 16例，女 14例，年龄 45～70岁，平均（56.7±5.6）岁。A、B、C 三组在年龄、性别、体质量及身高等方面差异均不具有统计学意义（P＞0.05）。

1.2 仪器与方法

使用美国GE Logiq E9彩色多普勒超声诊断仪，高频线阵探头，频率9～15 MHz。嘱患者取坐位，充分暴露双肩，采用既往的检查方法[1]，首先应用二维高频超声扫查双侧BT、肩胛下肌腱（SUB）、冈上肌腱（SUP）、冈下肌腱（INF）及小圆肌腱（TM）。 观察各个肌腱内部回声、连续性以及其周围组织情况。并于长轴切面于距SUB、SUP、INF肱骨头附着点0.5 cm处测量其最大厚度[1]，于结节间沟内测量BT厚度[2]。然后应用PDI观察各肌腱内部血流情况：脉冲重复频率6～8 kHz，将增益调至噪音信号出现之前为止，达到对血流显示最为敏感的状况。采用Jeremy等制订的方法[3]对探测到的血流信号进行分级：0级：未探及血流信号；1级：可探及星点状或单支血流信号；2级：可探及较多血流信号但小于50%图像面积；3级：可探及丰富血流信号且大于50%图像面积。由同一人完成所有操作，每项测量进行3次，取其均值。

1.3 统计学分析

所有实验数据均使用SPSS 17.0统计学处理软件进行分析，计量资料以均数±标准差（±s）表示，组间比较采用单因素方差分析，两两比较满足方差齐性者用LSD-t检验，不满足方差齐性者用Dunnett-t检验，以P＜0.05为差异有统计学意义；计数资料组间对比用χ2检验，以P＜0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 各组二维超声表现

正常各肌腱长轴均显示为以纤细低回声区所间隔的多个互相平行的细线样强回声的索条样结构，在短轴则呈网状结构。肌腱末端附着于肱骨处常呈“鸟嘴状”或“笔尖状”。BT短轴则表现圆形高回声，位于肱骨大、小结节之间的结节间沟内（图1）。

肌腱内部回声异常主要表现为内部回声局限或弥漫性减低、不均匀、边缘不规则等（图2a）。B组中SUP、C 组中 BT、SUB、SUP、INF 较 A 组出现内部回声异常比率增加，差异均有统计学意义（P＜0.05）。其余各肌腱组间比较差异均无统计学意义 （P＞0.05）。肌腱内钙化灶主要表现为肌腱内局限性强回声斑点或团块，其后伴或不伴声影（图 2a，2b）。B、C 组中BT、SUB、SUP、INF钙化灶出现比率较A组均增加，差异均有统计学意义 （P＜0.05），C组较B组差异无统计学意义（P＞0.05）。肌腱周围组织异常主要表现为关节腔、滑囊积液及肌腱附着处骨皮质不规则等（图2c，2d）。C组中BT出现周围组织异常的比率较A组增加，有显著统计学差异（P＜0.05），其余各肌腱组间比较均无显著统计学差异（P＞0.05）。各组肩袖结构中可探及撕裂者均为部分撕裂，表现为肌腱内位于滑囊侧或关节面侧的局灶性边界不清的低、无或混合性回声的连续中断[1]（图2e），各组中均未发现全层撕裂。C组中SUP发现撕裂比率较A组增加，有显著统计学差异（P＜0.05），其余各肌腱组间比较均无显著统计学差异（P＞0.05）。详见表1。

2.2 各组测值比较

图1 正常肩袖结构声像图。图1a：冈上肌腱横切面。图1b：肱二头肌长头腱横切面。HH：肱骨头；GT：肱骨大结节；LT：肱骨小结节。Figure 1.The normal ultrasound imaging of the shoulder rotator cuff.Figure 1a:Transversal section of the Supraspinatus tendon.Figure 1b:Transversal section of the long head of the Biceps.SUP:Supraspinatus tendon,HH:humeral head,BT:the long head of the Biceps,GT:Greater tuberosity,LT:Lesser tuberosity.

图2 肩袖结构异常改变声像图。图2a：SUP内局部回声减低，可见点状钙化（↑）。图2b：SUB内可见团块状钙化（↑）。图2c：肩峰下-三角肌下滑囊内低回声蓄积（＊）。图2d：BT腱鞘内无回声蓄积（＊）。图2e：SUP部分撕裂（↑）。图2f：SUP内1级血流信号。D：三角肌。Figure 2.The abnormal ultrasound imaging of the shoulder rotator cuff.Figure 2a:Focally hypoechoic areas of the Supraspinatus tendon,with calcification dots(↑).Figure 2b:Calcification of the Subscapularis tendon(↑).Figure 2c:An effusion in the subacromial bursa(＊).Figure 2d:Fluid around the long head of the Biceps(＊).Figure 2e:A partial thickness tear of the Supraspinatus tendon(↑).Figure 2f:The blood flow of grade 1 in the Supraspinatus tendon.SUB:Subscapularis tendon,D:Deltoid muscle.

表1 3组各异常表现比较（n=60）

双侧B组、C组与A组相比，各肌腱厚度均增加，差异均有统计学意义（P＜0.05）。双侧C组与B组相比，各肌腱厚度均增加，其中右侧C组中BT、SUP厚度与B组相比均具有显著统计学差异 （P＜0.05），其余各肌腱差异均无统计学意义（P＞0.05）。各组各肌腱双侧厚度组内比较，C组中BT双侧厚度对比有显著统计学差异（P＜0.05），其余各组各肌腱双侧对比均无显著统计学差异（P＞0.05）。详见表2。

表2 3组测值比较（mm）

2.3 各组PDI表现

各组肌腱中发现血流信号者均显示为1级血流（图 2f）， 其中 A组 BT 1例，SUP 2例；B组 BT 5例，SUP 6例，INF 1例；C 组 BT 6例，SUB 1例，SUP 5例，INF 2例，各组肌腱中均未发现2、3级血流。各组肌腱各级血流信号比较，均无显著统计学差异（P＞0.05）。

3 讨论

有研究显示，糖尿病患者罹患肩周炎、肩袖撕裂等的风险较正常人更高[4]。同时，在经历过肩袖撕裂手术治疗后糖尿病患者肩部活动范围会大大受限且有较高的再撕裂几率[5]，这可能与修复后组织强度减低有关[6]。因此，应及早发现糖尿病患者肩袖病变并采取干预措施，从而延缓患者肩袖病变的进展，改善其上肢活动情况。

本研究应用二维高频超声观察正常人及不同病程的T2DM患者肩袖结构各肌腱及BT的内部回声及腱旁组织的情况。结果显示T2DM患者更易出现肌腱内部回声减低、不均匀、边缘不规则、钙化灶或部分撕裂等改变，且以病程＞10年组为著。有研究表明，自发凝结的葡萄糖与磷酸丙糖、甲基乙二醛等的游离氨基之间产生共价键结合，随后产生的糖基化终末产物（AGEs）[7]对软骨细胞、腱细胞、成纤维细胞膜上的特异性受体产生有害影响。此外，微血管病变会导致组织缺氧，形成氧自由基，产生过多的血管内皮细胞生长因子和细胞因子。使得糖尿病患者更易出现肌腱内部回声减低、不均匀、边缘不规则等肌腱病变的表现[8]。有学者认为肌腱内钙化的形成源自于肌腱干、祖细胞错误分化为软骨细胞和成骨细胞[9]。产生肩袖撕裂的原因则是AGEs的形成产生的胶原蛋白非酶糖化导致胶原蛋白溶解度降低，使肌腱硬度增加、失去弹性，更易撕裂[10]。滑囊和腱鞘内的渗出则可能是由于早期无意识的创伤因素所致的肌腱微小撕裂而引起的一种炎性反应[11]。

本研究结果还显示，各肌腱厚度于T2DM各组中较正常对照组明显增加。这可能与肌腱组织中胶原层异常积累有关，表现为成纤维细胞增生，胶原堆积，胶原纤维增粗、排列紊乱、结构扭曲等，也是肌腱退行性变的一种表现[12]。同时，各组各肌腱双侧之间比较，虽只有病程＞10年组中BT右侧厚度较左侧差异有统计学意义，但均呈增厚趋势。由于本研究选取的患者均为右利手，这可能与右侧肌腱过度使用有关[13]。

本研究还使用PDI技术观察了各组肩袖结构各肌腱内部血流情况。结果显示各组各肌腱可探及血流信号者以1级血流信号最多，各组间各级血流信号的比率相比无显著差异。有研究显示，肌腱内部血流信号增多常见于各种肌腱炎症，多伴有疼痛的症状[3]，而本研究中所选取的患者多无肩关节症状。另外，T2DM患者肌腱发生微循环障碍以及微血管基底膜增厚等异常改变，造成组织缺血、缺氧、代谢产物堆积，影响组织营养供给，表现为新生血管减少[9]，这些都可能是未发现差异的原因，对于这方面的研究尚需深入进行。

本研究的局限性在于仅采用病程对T2DM进行分组，可能存在部分患者在确诊T2DM之前就已经出现糖耐量异常等情况从而导致实际病程不一致的情况。且样本量较小，尚需扩大样本进一步研究。

综上所述，利用二维高频超声及PDI技术能够于T2DM患者出现临床症状之前早期发现其肩袖结构及周围组织的异常改变，可以为临床早期诊断及治疗T2DM患者肩袖病变提供重要客观依据，在改善患者预后、提高患者生活质量等方面具有重要的临床意义。

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Evaluation of abnormalities of the shoulder rotator cuff in patients with type 2 diabetes mellitus by two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging

TAO Wen-hui,ZHANG Yu-hong,ZHANG Ping,SU Ben-li
(The Second Hospital of Dalian Medical University,Dalian Liaoning 116027,China)

Objective:To evaluate the value of two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging for judgement of the abnormalities of the shoulder rotator cuff in patients with type 2 diabetes mellitus(T2DM).Methods:A total of 60 T2DM patients were enrolled and divided into two groups:group B(30 cases,the course≤10 years),group C(30 cases,the course＞10 years).30 healthy subjects were enrolled in group A as normal control.The echotexture of the shoulder rotator cuff and blood flow were observed by two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging.The thickness of the long head of the Biceps(BT),Subscapularis tendon(SUB),Supraspinatus tendon(SUP)and Infraspinatus tendon(INF)were measured.Results:The ultrasound imaging of each normal tendon was displayed as string like homogeneous hyperechogenicity interrupted by thin hypoechogenicity in longitudinal section.The abnormal ultrasound findings,such as hypoechoic areas,heterogenous echogenicity,or irregular edges,were more frequently detected in group B than group A of SUP,as well as in group C of BT,SUP,SUB and INF(P＜0.05).The ratio of calcification of group B and group C was larger than that of group A(P＜0.05).The ratios of abnormalities of the surrounding tissue in BT of group C was larger than that of group A(P＜0.05).In both sides,the thicknesses of each tendon in group B and group C were greater than those of group A(P＜0.05),and the thicknesses of BT and SUP in the dominant side in group C were greater than those of group B(P＜0.05).The thickness of BT in group C were greater in the dominant side than that in the other side(P＜0.05).There were no significant difference among the groups of A,B and C in gradings of blood flow.Conclusion:The abnormal echotextures,thickness and internal blood flow of the shoulder rotator cuff in the patients of T2DM can be evaluated by two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging objectively.

Diabetes mellitus,type 2;Shoulder joint;Ultrasonography,Doppler,color

R587.1；R445.1

A

1008－1062（2017）05－0359－04

2016-08-23

陶文晖（1991-），男，甘肃金昌人，在读硕士研究生。E-mail：715008267@qq.com

张宇虹，大连医科大学附属第二医院超声科，116027。E-mail：zhangyh_66@163.com