白细胞介素-10基因型与墨玉县维吾尔族成人慢性牙周炎易患性的相关性研究

张雨慧 黄萍 林静 赵今

·牙周病学专栏·

白细胞介素-10基因型与墨玉县维吾尔族成人慢性牙周炎易患性的相关性研究

张雨慧 黄萍 林静 赵今

新疆医科大学第一附属医院牙体牙髓病科，乌鲁木齐 830054

目的 探讨白细胞介素-10（IL-10）基因-597（C/A）位点单核苷酸多态性与新疆维吾尔自治区墨玉县维吾尔族成人慢性牙周炎（CP）之间的相关性。方法 随机选取2013年4—5月本课题组对新疆墨玉县维吾尔族成人进行的口腔健康流行病学调查资料及采集的颊黏膜拭子样本共300例，根据纳入排除标准将其分为健康对照组、轻度CP组和中重度CP组，每组各100例。采用四引物等位基因特异性聚合酶链反应扩增法检测受试者IL-10-597位点基因型和等位基因的分布。采用卡方检验、有序多分类Logistic回归等方法进行统计学分析。结果 IL-10-597基因型及等位基因频率在健康对照组、轻度CP、中重度CP组分布的差异均无统计学意义（P＞0.05）；抽取样本人群的年龄与CP具有相关性，55～65岁人群患CP的风险是低于35岁人群的25倍（OR=25.56，P＜0.001）。结论 IL-10-597（C/A）位点单核苷酸多态性与维吾尔族成人CP的发病风险无明显相关性。

白细胞介素-10； 慢性牙周炎； 单核苷酸多态性

牙周组织健康状态的维持需调节促炎因子和抗菌因子的活性达到最佳平衡状态，以控制炎症防止感染[1]。一旦这种平衡状态被破坏，就会出现牙周组织病变。牙周病变进程与一系列炎症介质和细胞因子密切相关。与牙周支持组织破坏有关的炎症介质，包括白细胞介素（interleukin，IL）-1β、IL-8和肿瘤坏死因子-α（tumor necrosis factor-α，TNF-α）等等，这些促炎因子和抗炎因子一起组成了复杂的信号网络，最终导致牙周附着丧失。IL-10是一种抗炎细胞因子，在控制炎症以及防止细菌、病毒感染引起的组织损伤和炎症反应中起重要作用[2]。研究[3]显示，细胞因子基因多态性可以影响个体细胞因子的产生水平和反应强度。Yamazaki等[4]发现，IL-10 mRNA在牙周炎病损区的表达呈正向调节，重度牙周炎患者的外周血T细胞表达的IL-10 mRNA明显高于正常对照组。由此推测IL-10基因多态性可能影响IL-10 mRNA的表达，并且能与牙周炎的炎症反应程度相关。研究[5]发现，IL-10 基因启动子区-1082G/A（-1087）、-819C/T（-824）和-592C/A（-597）3个位点的单核苷酸多态性（single nucleotide polymorphisms，SNP）与IL-10基因的转录活性及血浆中IL-10的表达水平有关。目前，在不同人群的不同研究中，对上述3个位点SNP与牙周炎相关性报道结果并不一致。本研究选择新疆维吾尔自治区墨玉县维吾尔族成人慢性牙周炎（chronic periodontitis，CP）患者为研究对象，探讨IL-10基因SNP与CP的相关性。

墨玉县位于新疆维吾尔自治区塔克拉玛干沙漠南缘，是典型的封闭的维吾尔族农村人口聚集区，拥有独特的饮食、风俗和地域文化。有研究[6]显示，墨玉地区的CP患病率高达65.2%。本课题组在前期研究中探讨了雌激素受体[7]、维生素D受体[8]与该地区成人CP易患性的关系，本研究利用四引物等位基因特异性聚合酶链反应（tetra-primer amplification refractory mutation system-polymerase chain reaction，T-ARMS-PCR）扩增法对IL-10-597位点SNP与墨玉县维吾尔族人群CP易患性的关系进行研究。

1 材料和方法

1.1 研究对象的选择

本课题流行病学调查组于2013年4—5月采用分层随机抽样方法对墨玉县维吾尔族成人进行了流行病学调查，采集了2 007例维吾尔族成人口腔流行病学资料，其中1 604例取得口腔颊黏膜拭子样本。本研究随机抽取前期取得的颊黏膜拭子共300例，根据调查时临床检查结果将其分为轻度CP组、中重度CP组和健康对照组，进行资料分析及IL-10-597位点基因型检测。本研究经新疆医科大学第一附属医院伦理委员会批准（批准号20141201-08），研究对象均签署知情同意书。

研究对象纳入标准如下。病例组：1）年龄18～65岁；2）3代均为维吾尔族；3）口内至少存留10颗牙，其中包括4颗磨牙（不含第三磨牙）；4）无明显的错畸形及不良修复体；5）符合CP的诊断，具体诊断标准见1.2。健康对照组：1）年龄18～65岁；2）3代均为维吾尔族；3）牙周健康，参照第三次全国口腔健康流行病学调查给出的判断标准[9]，要求口腔内无牙龈出血、无牙周袋[探诊深度（probing depth，PD）≤3 mm]、无临床附着丧失（clinical attachment loss，CAL，要求CAL=0 mm），缺失牙不超过3颗。研究对象排除标准如下：1）患有与CP相关的系统性疾病（糖尿病、心血管疾病等）；2）妇女处于妊娠期或哺乳期；3）3个月内使用过抗生素或免疫抑制剂者；4）半年内进行过牙周治疗者。

1.2 实验分组

牙周炎分型参照Muthukumar等[10]和曹采方[11]推荐的标准。在充足的自然光线下，由3名经过正规培训的口腔专科人员（可靠性检验Kappa=0.97）使用口腔CPI探针和平面口镜对所有受试者进行牙周健康状况检查。按照社区牙周指数对所有受试者进行10个牙位（11、16、17、26、27、31、36、37、46、47）共60个位点（近中颊面、颊面、远中颊面、近中舌面、舌面、远中舌面）的检查，记录每一位点的CAL，将所有位点的CAL求和，计算平均附着丧失（average attachment loss，AAL）。AAL≤3 mm为轻度CP，AAL为3～4 mm定义为中度CP，AAL≥5 mm定义为重度CP。本实验分为3组，分别为健康对照组、轻度CP组和中重度CP组。

1.3 样本量的确定及抽样方法

用样本估算公式nij=(Z1-α/(2T)+Z1-β)2[P1(1-P1)+ P2(1-P2)]/δij2进行样本量估计。前期流行病学调查采集样本（颊黏膜拭子）共1 604个（轻度CP组890个，中度CP组230个，重度CP组85个，健康对照者399个），利用计算机随机化抽样方法在轻度、中重度CP及健康对照者样本中每组抽取100个样本，其中中重度CP组按样本比例抽取，中度73个，重度27个。

1.4 DNA提取和基因分型

采用口腔拭子基因组DNA提取试剂盒[天根生化科技（北京）有限公司]提取DNA，-20 ℃保存。用T-ARMS-PCR法检测实验样本IL-10基因启动子区-597(C/A)位点的基因型和等位基因。 引物序列如下。IL-10-597-F inner：5’-GAACACATCCTGTGACCCCGCCTATA-3’，IL-10-597-R inner： 5’-TACTTTCCAGAGACTGGCTTCCTACGGG-3’，IL-10-597-F outer： 5’-GGTCATGGTGAGCACTACCTGACTAGCA-3’，IL-10-597-R outer： 5’-CCAACCT-GGGATGAATACCCAAGACTTC-3’。聚合酶链反应（polymerase chain reaction，PCR）体系：模板DNA 1 µL；引物各1 µL，共4 µL；Premix 12.5 µL，用无菌去离子水补足总体积至25 µL。PCR反应条件：预变性94 ℃ 2 min，94 ℃ 1 min， 64 ℃退火1 min，72 ℃延伸1 min，35个循环，72 ℃延伸保持2 min。

PCR产物以DNA 50 bp Marker作为相对分子质量标记物，取5 µL PCR产物经2%琼脂糖凝胶电泳仪电泳30 min，电压110 V。于凝胶成像仪上分析基因分型。IL-10-597位点等位基因为597C（210 bp）和597A（191 bp）。

1.5 PCR质量控制

所有样本均在盲法下进行测量；实验中使用同一型号的仪器并定期校验；使用同一品牌的DNA提取试剂盒及相关试剂；检测方法统一，并由同一人检测。随机抽取10%样本即30个样本，在单盲情况下重复测定各位点基因型，以检验所测基因型的重复性和可靠性。

1.6 统计分析

采用SPSS 18.0软件进行统计分析。IL-10-597(C/A)位点基因型和等位基因频率经Hardy-Weinberg遗传平衡定律检查样本是否具有群体代表性。基因频率采用直接计数法统计，各基因型和等位基因频率组间比较采用卡方检验。为控制可能的混杂因素，年龄、性别作为独立变量在有序多分类Logistic回归中进行校正。检验水准为双侧α=0.05。

2 结果

2.1 临床资料分析

本实验共纳入300例颊黏膜拭子样本，每组100例。临床基本资料如表1所示，性别和年龄在健康对照组与轻度CP组，健康对照组与中重度CP组间的差异均有统计学意义（P＜0.001）；PD在健康对照组与轻度CP组，健康对照组与中重度CP组间的差异均有统计学意义（P＜0.001）。

表1 健康对照组与CP组的基本资料Tab 1 Demographic characteristics of chronic periodontitis and control groups

2.2 IL-10-597（C/A）SNP检测结果

IL-10-597位点基因型测定电泳图结果如图1所示：杂合子表现为3条带，分别为外引物扩增控制条带347 bp，C等位基因条带210 bp，A等位基因条带191 bp；纯合子表现为两条带，即IL-10AA（347 bp和191 bp条带）和IL-10CC（347 bp和210 bp条带）。全部样本中，有299例样本清晰检测出基因型，其中轻度CP组有1例样本未检出。

2.3 Hardy-Weinberg平衡检验

对3组中基因型频率进行Hardy-Weinberg平衡检验，结果显示IL-10-597位点基因型分布频率符合Hardy-Weinberg平衡定律（表2），可以认为该人群具有较好的群体代表性（P＞0.05）。

图1 IL-10-597位点SNP的T-ARMS-PCR 电泳图Fig 1 Agarose gel electrophoresis of IL-10-597 SNP T-ARMS-PCR products

表2 基因型分布的Hardy-Weinberg平衡检验Tab 2 Hardy-Weinberg equilibrium test of genotype distribution

2.4 IL-10-597基因型分布及等位基因频率

IL-10-597基因型及等位基因频率在健康对照组、轻度CP组、中重度CP组的分布均无统计学意义（P＞0.05，表3）。

表3 基因型与等位基因频率的分布Tab 3 The distribution of genotype and allele frequency

2.5 CP易患因素的分析

CP的发病机制是综合多因素造成的。由表1可知，本实验纳入样本在年龄和性别上组间差异具有统计学意义，这在一定程度上会影响统计分析结果，因此运用有序多分类Logistic回归分析来评估不同基因型与CP易患性的关系，通过调整患者的年龄和性别来控制可能的混杂因素的影响。分析结果见表4。

表4 CP易患因素的Logistic回归分析Tab 4 Results of Logistic regression analysis for susceptibility to chronic periodontitis

IL-10-597位点任何一种基因型都不是CP的易患因素；但抽取样本人群的年龄与CP具有相关性，55～65岁人群患CP的风险是年龄低于35岁人群的25倍（OR=25.56，95%CI为12.29～53.14，P＜0.001）。

3 讨论

牙周炎是侵犯牙龈和牙周支持组织的慢性感染性疾病，牙龈组织的炎症性水肿、出血和牙槽骨吸收是牙周炎典型的病理改变。目前基本一致的观点认为，牙菌斑是牙周炎的始动因子，没有牙菌斑就没有牙周炎的发生。尽管如此，仅有微生物的作用尚不足以引起牙周炎，牙周炎的发生是多因素综合作用的结果，遗传变异可能是导致个体罹患牙周炎易患性的差异因素之一[12]。有研究[13]发现，在相同的社会背景、经济状态和口腔卫生条件下，只有8%的人发生严重的牙周组织破坏，81%的人有轻到中度的牙周组织破坏，11%的人停留在牙龈炎阶段而不发展为牙周炎，这充分说明不同的个体对牙周炎的易患性存在差异。

IL-10作为一种由多种细胞分泌的抗炎因子，可以调节其他炎症因子分泌，并显著抑制促炎细胞因子的释放和抗原的递呈，在炎症进展及免疫调节反应中具有重要作用[14]。有研究[15]显示，在牙周炎炎症牙龈组织和龈沟液中促炎症细胞因子IL-1β、TNF-α等表达水平升高，而IL-1β/IL-10的增加与牙周炎严重程度密切相关。另有研究[16]证实，牙周炎患者经过刮治和根面平整等牙周基础治疗后，菌斑等牙周局部刺激因子被去除，牙周局部炎症反应减弱，此时IL-10表达增加，提示IL-10可能参与了牙周修复过程。另外，Al-Rasheed等[17]报道，IL-10基因敲除小鼠的牙槽骨吸收加速，说明IL-10可以抑制牙槽骨的破骨细胞性骨吸收。

本实验抽取样本的一般情况显示，年龄和性别在健康对照组和CP组间的差异存在着统计学意义，这与本课题组前期对该地区流行病学调查的结果一致[18-19]，男性较女性的患病率更高，且随着年龄增长患病率升高。在进行基因型易患性分析时，年龄和性别会对结果造成一定的影响，因此本研究运用了有序多分类Logistic回归分析来评估IL-10-597位点不同基因型与CP易患性的关系，结果并未显示出IL-10-597位点与墨玉县维吾尔族成人轻、中重度CP易患性存在相关性。对于不同国家、不同地区人群，IL-10-597 SNP与CP相关性研究结果不一致。本研究结果与唐燕等[20]对四川地区汉族人群重度CP患者进行的研究，Gonzales等[16]对德国人群侵袭性牙周炎和CP的遗传相关性的研究，Yamazaki等[4]对日本人群早发性牙周炎、侵袭性牙周炎和CP之间相关性研究的结果一致，均未发现IL-10-597基因与CP之间的相关性。另有部分研究结果则显示出IL-10-597与CP具有相关性。Jaradat等[21]对约旦人群与CP、局限性侵袭性牙周炎相关性的研究结果显示，CA、AA基因型可能是CP的易患因素。Scarel-Caminaga等[22]对巴西人与CP的遗传相关性研究结果显示，等位基因频率在CP组和健康对照组间差异有统计学意义。Sumer等[23]对土耳其人与重度CP患者遗传相关性研究显示，在忽略样本量局限性的条件下，IL-10-597位点可能与重度CP易患性相关。Hu等[24]对中国台湾地区人群CP和侵袭性牙周炎的遗传相关性研究显示，IL-10-597位点的基因型频率在CP和健康对照组明显不同，差异有统计学意义。

笔者分析造成上述结果可能的原因是：1）各研究是在不同国家、不同地区进行的，人群中基因型的分布存在种族和地域的差别；2）实验设计和分析方法不同；3）样本量大小不同，这些因素都会对结果产生影响。此外，牙周炎是多因素共同作用的疾病，不能单独考虑基因与疾病易患性之间的关系，应将宿主遗传因素与环境危险因素联合起来进行分析，以探讨易患基因与CP的真正联系。本实验只探讨了IL-10一个位点的SNP，并未考虑其他细胞因子SNP的影响，对于SNP与CP之间的关系，还需要在大范围人群中综合多个位点进行更深入的研究。

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（本文编辑 吴爱华）

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《国际口腔医学杂志》编辑部

Correlation between interleukin-10 polymorphisms and susceptibility to chronic periodontitis among Uygur adults in the Moyu area

Zhang Yuhui, Huang Ping, Lin Jing, Zhao Jin.
(Dept. of Conservative Dentistry and Endodontics, The First Affiliated Hospital of Xinjiang Medical University, Urumqi 830054, China)
Supported by: Natural Science Foundation of Xinjiang Uygur Autonomous Region of China (2014211C065). Correspondence:Zhao Jin, E-mail: merryljin@sina.com.

Objective This study aims to investigate the association between interleukin (IL)-10-597 (C/A) single-nucleotide polymorphisms and chronic periodontitis of Moyu Uygur population in Xinjiang Uygur Autonomous Region of China. Methods In accordance with the inclusion and exclusion criteria, the buccal swabs of 300 subjects were randomly selected from the epidemiological investigation of Uygur adults in Moyu county on April and May 2013. The study was conducted on a healthy control group, a mild chronic periodontitis group, and a moderate-to-severe chronic periodontitis group, with each comprising 100 samples. The IL-10-597(C/A) site in the promoter sequences was analyzed using the tetra-primer amplification refractory mutation system-polymerase chain reaction method to test the genotype and allele distributions. Statistical analysis was performed using Chi-squared test and ordinal classification Logistic regression analysis. Results The genotype and allele frequencies of the IL-10-597(C/A) site in the healthy control group, mild chronic periodontitis group, and moderate-to-severe chronic periodontitis group exhibited no significant difference (P＞0.05). The age of all the samples was associated with chronic periodontitis. The risk of chronic periodontitis in the people of 55-65 years old was 25 times in the people under the age of 35 (OR=25.56, P＜0.001). Conclusion The IL-10-597 (C/A) single-nucleotide polymorphisms in the gene promoter are not associated with chronic periodontitis in Uygur adult population.

interleukin-10; chronic periodontitis; single nucleotide polymorphisms

R 781.4

A

10.7518/hxkq.2017.05.014

2017-03-05；

2017-06-02

新疆维吾尔自治区自然科学基金（2014211C065）

张雨慧，硕士，E-mail：554064748@qq.com

赵今，主任医师，博士，E-mail：merryljin@sina.com