光敏色素对植物抗逆反应的调控研究进展

姜敏 李魏 董铮 李利华 戴良英

（湖南农业大学植物保护学院 作物基因工程湖南省重点实验室，长沙 410128）

光敏色素对植物抗逆反应的调控研究进展

姜敏 李魏 董铮 李利华 戴良英

（湖南农业大学植物保护学院 作物基因工程湖南省重点实验室，长沙 410128）

光敏色素是红光和远红光受体，不但在植物光形态建成中扮演着重要的角色，还参与调控植物抗逆信号通路。阐述了光敏色素及其互作的转录因子通过诱导植物激素信号途径调控植物对病原菌、害虫等生物胁迫的反应及作用机制，以及光敏色素调控植物对临近植物的竞争胁迫、干旱、低温、高温等非生物胁迫反应的作用机制研究进展，并讨论与展望了光敏色素研究领域所面临的挑战与发展方向。

光敏色素；抗病性；抗虫性；非生物胁迫

光不仅是植物光合作用的来源，更是影响生物体生长发育，物质代谢及周期节律的调节等各种生命活动的重要环境因子，而植物接收和传递光信号主要是通过光受体来完成。目前研究发现，植物的光受体包括5种：感受红光/远红光的光敏色素（Phytochrome，phy）、感受蓝光/UV-A的隐花色素（Cryptochrome，cry）、感受蓝光的向光素（Phototropin，phot）、感受蓝绿光的ZTLS家族（Zeitlupes）以及感受紫外光B区域的UV-B受体［1］。其中，光敏色素对植物的影响最为明显，它在植物的种子萌发、下胚轴伸长、茎的分枝发育、蔽荫反应、生物钟和开花时间等生理过程中起重要调控作用［2］。

然而，在复杂的自然环境中，光照只是植物接触的环境因子之一。植物作为固着生长的生命体，病虫害、水分以及温度等都对其生长发育有重要影响。随着对植物光敏色素研究的深入，人们发现，光敏色素及其互作因子既参与调控植物的生长发育，又与植物激素协同调控植物对生物胁迫和非生物胁迫的响应。在本文中，我们主要介绍近年来光敏色素在植物逆境响应中的研究现状和成果，以期为植物病害的防治，以及对干旱、低温和高温等非生物胁迫的抵抗提供新思路。

1 光敏色素

为了能够更好地适应光质、光强、光向、光周期等光信号，植物在漫长的进化过程中进化出了光受体（Photoreceptor）［3］。植物接收光信号主要是由不同于光合作用捕光色素的光受体来实现的［4］。光通过光受体才能与植物内源发育途径中的关键基因相互作用，并调节相关基因的表达。植物的光受体包括5种，其中研究得最为深入的是感受红光/远红光的光敏色素（Phytochrome，phy）。光敏色素广泛存在于植物体内，也被鉴定到存在于许多原核生物和真菌中［5，6］。

光敏色素作为植物体内合成的一种调节生长发育的可溶性蛋白，含有两个中心结构域：N端感光区和信号区及C端二聚化区和定位区（又称光调节区）［7］，这两个区域通过铰链区连接在一起［8］。光敏色素单体由线性四吡咯生色团和脱脯基蛋白分子组成，其中蛋白分子由两个分子量为120-127 kD的多肽聚合而成。光敏色素以两种形式存在：即红光吸收无活性形式（Pr，λmax=660 nm）和远红光吸收激活形式（Pfr，λmax=730 nm）。Pfr的蛋白质分子表面比Pr暴露得更多、疏水性更强，使 Pfr分子更易与其他分子发生作用。二者可在不同光谱作用下相互转变，照射白光或红光后，Pr 型转化为不稳定的 Pfr 型，且易被蛋白酶降解。在离体或活体条件下，Pfr会发生降解或暗逆转。照射远红光可使Pfr 型转化为 Pr 型，二者的转变是生色团异构化的结果［9］。

在拟南芥中，光敏色素家族包括phyA、phyB、phyC、phyD和phyE 5个成员。phyA主要介导植物对远红光的响应，而phyB作为红光调节分子开关，在红光信号通路中起重要作用［10］。phyA为光不稳定型，其他四者都为光稳定型。由于对光的稳定性不同，在黄化植株中 phyA 的含量比较高，而其它光敏色素在去黄化植株中含量较高。对拟南芥的研究表明，光敏色素之间既可以形成同源二聚体，又可以形成异源二聚体，但是 phyC和phyE 之间只能形成异源二聚体，而这种异源二聚体的形成对植物有何重要作用，目前还不得而知［11］。

2 光敏色素参与调控植物对生物胁迫的抗性

光敏色素与其互作的转录因子在植物体内构成精细的信号调控与转导系统，以确保植物体更好地适应多重环境，如它们既介导植物的生长发育，又参与调控植物对病原微生物和害虫这两种生物胁迫的抗性。

2.1 光敏色素对植物抗病性的调控

人们发现光敏色素及其互作的转录因子是介导植物抗病反应的重要调控因素之一，并且二者主要通过调控植物激素信号途径进而调控植物的抗病反应。水稻的phyAphyBphyC 突变体对稻瘟病菌（Magnaporthe grisea）的抗性明显低于野生型，造成这一现象的主要原因为该突变体内水杨酸（salicylic acid，SA）和茉莉酸（Jasmonic acid，JA）这两种激素抗病途径相关基因PR1、EDS1等的表达量产生了变化［12］。类似地，拟南芥phyAphyB突变体对丁香假单胞杆菌Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000（Pst. DC3000）的抗性降低，在接种含无毒效应子的P.s.maculicola：：avrRpm1后，phyAphyB突变体显著诱导SA的合成和PR1 的表达［13，14］。拟南芥光形态建成phyA信号途径的两个同源转录因子FHY3和FAR1负调控植物免疫反应，二者与叶绿素合成相关基因HEMB1 的启动子区域结合，以增强HEMB1的表达，进而抑制NB-LRR R 基因和SA信号途径。相应地，当拟南芥 fhy3far1 突变体在接种Pst. DC3000后，植株体内SA信号途径被显著激活，叶片上的菌落数远低于野生型。这说明FHY3和FAR1通过调控HEMB1的表达以抑制SA信号途径和植物免疫反应，也为光信号和植物免疫之间提供了一个可能的连接机制［15］。

拟南芥光信号途径的核内蛋白PFT1作用于phyB下游，它在JA信号途径中作为调控因子介导植物对真菌的抗性，其拟南芥突变体pft1比野生型植株更感黑斑病菌（Alternaria brassicicola）和灰霉菌（Botrytis cinerea），萎黄症状也比野生型更加严重，同时pft1体内JA信号途径相关基因PDF1.2、HEL等的表达被抑制。然而，pft1突变体对半活体真菌尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum，F.oxysporum）的抗性增加，植株体内JA信号途径同样地被削弱。通过微阵列数据分析，F.oxysporum使得22个与该菌相关的基因表达量发生改变，并且其中大部分基因在JA的生物合成和信号途径中具有重要作用。因此，PFT1对此病原菌可能存在另一种防御机制［16，17］。另外，拟南芥pif4-101突变体在持续高温环境时呈晚花表型，这是由于PIF4可直接激活开花相关正调控因子FT 的表达，从而正调控拟南芥的开花［18］。随着温度的升高，PIF4负调控植物免疫反应、促进拟南芥的生长发育。有研究显示，pif4-101突变体在高温下更感Pst. DC3000，且具有更小的株型［19］。

有研究表明，黄瓜在红光下对白粉病菌（Sphaerotheca fuliginea）的抗性明显比其他单色光要高，且红光增强了黄瓜体内SA介导的抗病信号［20］。此外，在夜晚补充红光会提高番茄对Pst. DC3000的抗性，红光诱导的一系列基因均在 光敏色素和SA调控的抗病反应信号中发挥重要作用［21］。由此可见，光敏色素除直接调控一些抗病基因外，还通过诱导SA、JA等激素信号途径影响植物对病原菌的抗性，但其中光敏色素是如何与激素发生作用尚未见相关报道。

2.2 光敏色素介导植物对害虫的抗性调控

光敏色素作为红光和远红光受体，还参与植物对害虫抗性的调控。JA是调控植物抗虫反应的关键因子。远红光作为下调植物防御反应的因素，很可能是由于植物在远红光下JA敏感性的降低所造成的［21］。phyB正调控植物的抗虫性，但负调控植物的生长发育［22］。据报道，番茄phyB1phyB2突变体在自然光下具有在远红光条件生长的表型，phyB1phyB2在田间试验中比野生型更易遭受害虫危害，且在喂养生物测定实验中，其叶片上有更多害虫的生长［23］。Campos等［24］构建了拟南芥JA抑制因子JAZ（Jasmonate ZIM domain）与PHYB的双突变体jazQphyB，其中，jazQ突变体株型大小比野生型明显变小，而jazQphyB双突变体植株大小恢复到野生型水平。该双突变体提高了拟南芥对广谱食性昆虫粉纹夜蛾（Trichoplusia ni）的防御作用。通过JAZQ和PHYB上位性互作显示，植物生长抑制与抗虫性的提高可能不是光合同化物从生长到防御作用的转移，而是在保守的转录调控网络中，茉莉酸信号途径被激活后进而削弱了 植物生长，这一研究结果为解析植物生长与防御之间通过转录抑制进行拮抗的关系提供了新的思路。

JA介导的信号途径是虫害和机械损伤诱导的主要途径，而光敏色素参与调控JA的合成代谢和信号途径。研究发现，光敏色素生色团缺失的拟南芥突变体中JA含量增加，冠菌素是调控植物抗逆、防御反应相关的生长调节物质，而在对冠菌素不敏感的拟南芥突变体体内依赖的JA信号途径响应基因表达上调，这表明JA信号途径介导的抗性路径和光敏色素生色团介导的光信号途径互相拮抗。综合可见，光敏色素信号途径与JA信号存在互作，因此光敏色素可能通过参与调控JA的合成代谢或信号传导途径而影响植物对虫害和机械损伤的响应。光敏色素导致植物抗病和抗虫相关激素信号途径的下调，进而影响植物对病原菌和害虫的抗性［25-28］。

3 光敏色素参与调控植物对非生物胁迫的抗性

植物除了要应对生物胁迫外，还必须通过调节自身的防御功能抵御非生物胁迫，如对临近植物的竞争胁迫、干旱胁迫、低温与高温胁迫等。近年来，有不少研究发现光敏色素参与植物对非生物胁迫抗性的调控。

3.1 光敏色素在植物蔽荫反应中的作用

蔽荫反应（Shade avoidance syndrome，SAS）是植物在高密度生长环境下，为避免临近植物产生的阴影的影响，必须加速生长以在环境上层获得更多的光照。自然光中的红光和远红光比率（R/FR）是植物感受环境信号的关键因素之一，低比率的R/FR表明该植株周围有临近的其他植物生长，当植物生存环境中的R/FR比率在0.05-0.7之间时，诱发植物典型的SAS［29］。因此，R/FR比率的变化是植物感受邻近竞争者并激活SAS反应，避免其遭受邻近植物过度遮荫的重要信号［30］。但植物的SAS反应主要是通过光信号途径实现，phyB是植物感受临近植株光照竞争胁迫的主要因子，它检测环境中的R/FR比率，进而调控SAS反应。由遮荫引起的SAS反应会引起植物对大部分虫害和病原物的抗性减弱，主要原因是低R/FR比率导致JA和SA信号转导途径受到抑制。低R/FR比率还可使phyB转变为无活性的Pr形式，从而改变生长抑制DELLA蛋白与茉莉酸ZIM结构域蛋白JAZ之间的平衡，削弱植物对茉莉酸甲酯的敏感性，进而抑制JA响应机制［26，30］。

拟南芥phyB突变体在低R/FR比率的条件下呈现早花和下胚轴显著伸长的表型，主要是由于phyB体内大量的生长素、赤霉素及乙烯等激素的生物合成和相关基因的表达造成。而phyA与phyB存在拮抗作用。由于phyA在低R/FR比率下相当稳定并具有较高蛋白含量，当R/FR比率下降时phyA被迅速激活，Pfr形式的phyA则通过远红光高辐照度反应（Far red-High irradiance response，FR-HIR）制造和维持一个能强有力抑制下胚轴伸长的循环状态，从而使在阴暗条件下生长的植株能有最适宜的下胚轴长度［31］。此外，基因和生理学分析表明，phyE与phyB在SAS中具有调控叶柄伸长、莲座叶之间的节间伸长功能［32，33］。bHLH蛋白PIF4、PIF5以及HFR1与 HLH蛋白PAR1、PAR2都是phyB介导的SAS信号途径下游的关键调控因子。PIF4和PIF5调控生长素的合成，且为低R/FR比率时拟南芥下胚轴伸长所必须。二者与HFR1形成不与DNA结合的异源二聚体，从而抑制PIF4、PIF5的表达［34，35］。HFR1 和 PAR1 的表达在低R/FR比率的条件下被诱导，二者共同阻碍PIF4、PIF5与目标启动子的结合进而抑制SAS反应［36，37］。此外，Rolauffs等发现光形态建成负调控因子SPA1与COP1是低R/FR比率条件下加速叶柄和下胚轴伸长的重要调控基因，其中SPA1调控生长素合成途径，促使细胞伸长，但二者不能加速开花。而SPA1抑制同为光形态建成负调控因子的HFR1的功能，使得SAS反应增强［38］。3.2 光敏色素调控植物对干旱胁迫的耐受性

研究发现，光敏色素也参与调控植物对干旱胁迫的耐受性，其中phyB为主要调控因子。水稻phyB 突变体的气孔密度明显低于野生型，这样可以使植物更好地适应干旱胁迫的环境［39］。同样地，拟南芥phyB突变体也具有更低的气孔密度和气孔指数，phyB通过促进介导气孔运动的转录因子MYB60的表达来调控红光诱导条件下气孔开闭，且phyB为此条件所必需。此外，phyBcop1突变体气孔张开程度小于cop1突变体，pif3pif4突变体比野生型张开得更大，表明COP1与PIF3、PIF4可能作用在PHYB下游调控气孔的开合［40］。在拟南芥气孔发育过程中phyB作用于气孔和无表皮组织，并且能增加水分的消耗而促使植物适应高R/FR比率环境，进而减缓过量光照给植物带来的胁迫［41，42］。但是，phyB突变体抗旱性较野生型相比有所降低，这是由于phyB突变体对脱落酸（Abscisic acid，ABA）的敏感度减弱，导致植株的气孔比野生型植株张开程度更大，ABA信号途径相关基因的表达被显著抑制。这说明phyB在植株缺水环境下，通过提高其对ABA的敏感性以增强植株抗旱性［43］。光敏色素还可以通过影响气孔导度的可塑性来应对干旱胁迫，例如拟南芥phyA、phyB，以及phyE突变体在干旱条件下具有更低的气孔导度可塑性，PHYA、PHYB和PHYE可通过减少ABA含量调控植株抗旱性和蒸腾速率［44］。此外，棉花PHYB过表达植株在干旱环境下比对照植株生长得更加旺盛，棉花的产量也更高［45］。

3.3 光敏色素及其互作的转录因子调控植物对温度胁迫的耐受性

光敏色素除了在植物的SAS反应和抗干旱胁迫中发挥调控作用外，还参与调控植物对低温和高温胁迫的抗性。光敏色素通过参与调控CBFs /DREB1s激活下游低温调控基因COR的表达，从而影响植物对低温胁迫的抗性［46］。最近研究报道，phyB负调控水稻对低温的抗性。在phyB突变体中水稻光敏色素互作因子OsPIL16被低温所诱导，促使OsPIL16在增强细胞膜的完整性、减少丙二醛浓度方面发挥作用，从而促进OsDREB1的表达，使得phyB突变体增强了对低温的耐受能力［47］。当拟南芥phyB和phyD突变体在低温、高R/FR比率条件下，CBF途径靶标基因COR15a的表达量明显升高，phyD突变体低温耐受性增强［48］。相似的是，小麦phyB突变体的4个COR基因被低温显著诱导的同时，可诱导CBF表达的TalCE41基因表达量下调，进而影响小麦对低温胁迫的响应［49］。CBF途径不仅受低温影响，同时也受到生物钟和光质的影响。研究表明，拟南芥在长日照条件下，PHYB与PIF4和PIF7共同抑制CBF的表达，而在短日照条件下则反之。PIF4和PIF7在这两种不同的日照条件下呈现出不同的表达水平和稳定性，可能与phyB参与调控CBF基因的冷驯化作用有关［50］。

光敏色素及其互作的转录因子不但在植物冷驯化中发挥重要作用，而且还参与调控植物对高温胁迫的反应。在高温环境下生长的植物呈SAS反应表型，包括细长的下胚轴和叶柄、叶正面朝下以及早花，这可以使叶片快速散热降温从而使植物在不利的生长条件下加速繁殖［51］。最近研究发现，在高温条件下，PIF4直接调控生长素的含量及其合成基因的表达，并诱导拟南芥下胚轴的伸长，且为叶柄伸长所必须［52，53］。而 PHYB与HFR1共同抑制PIF4 所调控的拟南芥的生理机能，以影响植株对高温的适应性［54］。最近有研究发现，隐花色素CRY1（Cryptochrome 1）通过抑制PIF4的转录活性，从而阻碍植物在高温诱导条件下的下胚轴伸长以及生长素合成［55］。此外，phyB信号途径转录因子ELF3介导PIF4对温度的敏感性。在高温胁迫响应信号途径，ELF3位于PIF4上游，而ELF3对转录靶标的调控依赖于温度变化［56，57］。但ELF3与PIF4 在高温响应时，对拟南芥的开花作用是独立的［53］。

4 展望

在光受体研究领域，光敏色素始终是一个热门课题。目前研究表明，参与调控抗逆相关激素的光敏色素主要为phyA和phyB，人们对其他3个光敏色素及其互作因子知之甚少，它们是如何通过不同的过程共同调节植物的生长与发育有待深入研究。而光敏色素的缺失会导致植物对多种胁迫抗性的改变，大多数植物在响应逆境时削弱了自身的生长发育，所以，精确合理地调配自身资源以平衡抗逆与生长发育的关系是植物能更好地适应环境、提升竞争力的关键。另外，如何利用不同的R/FR比率或改变光质，结合光敏色素与其信号通路中的作用因子关系，找到一个综合提高植物抗生物胁迫和非生物胁迫的新策略，以及将模式植物的研究成果应用于不同的农作物和园艺植物，以减少植物在逆境中的损失，这些都值得深入研究，具有重要科学意义。

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（责任编辑 李楠）

Recent Advances on the Regulation of Phytochrome in Plant Defense Resistance

JIANG Min LI Wei DONG Zheng LI Li-hua DAI Liang-ying
（Crop Gene Engineering Key Laboratory of Hunan Province，College of Plant Protection，Hunan Agricultural University，Changsha 410128）

Phytochrome is a red and far-red light receptor，which not only plays an important role in plant morphogenesis，but also is involved in the regulation of plant defense resistance signaling pathway. Here，we present the reaction and mechanism of phytochrome and its interacted transcription factors regulating plant resistance to biotic stress，such as pathogens and pest，by inducing plant hormone signaling pathways. And we also review the mechanisms of phytochrome regulating abiotic stress，such as the competition of neighboring plants，drought，low temperature and high temperature. In addition，we discuss and prospect the challenges and future directions in the research of phytochrome.

phytochrome；disease resistance；insect resistance；abiotic stress

10.13560/J.cnki.biotech.bull.1985.2017-0099

2017-02-17

国家自然科学基金项目（31300250），湖南省自然科学基金项目（2016JJ3071），湖南省教育厅项目（62021000032）

姜敏，女，硕士，研究方向：植物-微生物分子互作；E-mail：j_min@sina.com

戴良英，男，教授，博士生导师，研究方向：植物-微生物分子互作；E-mail：daily@hunau.net