生鸡肉生产链中沙门氏菌风险评估的研究进展

孙菀霞，杜建萍，张春艳，刘 箐，董庆利

(1. 上海理工大学医疗器械与食品学院，上海200093；2. 北京市食品安全监控和风险评估中心，北京100053)



生鸡肉生产链中沙门氏菌风险评估的研究进展

孙菀霞1，杜建萍2，张春艳2，刘 箐1，董庆利1

(1. 上海理工大学医疗器械与食品学院，上海200093；2. 北京市食品安全监控和风险评估中心，北京100053)

沙门氏菌是一种普遍存在于鸡肉中的病原微生物，是引起食物中毒的重要致病菌之一，严重威胁鸡肉的食用安全。本文中,笔者针对肉鸡养殖场的环境、屠宰、加工及烹饪等方面开展风险评估工作，从危害识别、危害特征描述、暴露评估及风险特征描述四方面进行综述。通过分析我国在零售生鸡肉加工过程风险评估中存在的问题，提出未来应加强构建沙门氏菌剂量效应模型、进一步开展居民膳食情况调查项目以及较为系统地对鸡肉从农场到餐桌进行全程监控和风险评估的建议。

鸡肉；沙门氏菌；风险评估;食品安全

沙门氏菌(Salmonellaspp.)是威胁人类健康的重要食源性致病菌之一。易被沙门氏菌污染的食品主要有畜禽肉、鱼、蛋及其制品，尤其是禽肉的安全常受到沙门氏菌的威胁。因为肉鸡在宰杀、除毛、净腔和分割等加工过程中容易受沙门氏菌污染，虽然后续烹饪时会通过加热等手段杀死沙门氏菌，但是厨房阶段操作不当又会发生沙门氏菌的二次污染。因此，餐桌上的鸡肉仍有可能携带沙门氏菌，从而对人类健康造成危害。

由食源性微生物污染引发的食品安全问题日益受到全球关注，风险评估作为风险分析体系的核心和基础，为加强风险管理和风险交流提供重要的技术支撑。对养殖、生产、销售和烹饪阶段鸡肉中沙门氏菌进行风险评估十分必要。世界贸易组织实施卫生与动植物检疫措施(WTO/SPS)协定：建议各国政府必须在风险评估的基础上采取相应的卫生措施以保护本国人民健康，免受食品的生物性、化学性和物理性危害。2011年10月，国家食品安全风险评估中心(China National Center for Food Safety Risk Assessment,CFSA)正式成立，其工作职责之一是承担从“农场到餐桌”全过程食品安全风险管理的技术支撑任务。2015年10月1日实施的新《食品安全法》第二章第二十一条款规定“食品安全风险评估结果是制定、修订食品安全标准和对食品安全实施监督管理的科学依据。”鉴于沙门氏菌对人类健康造成的严重危害，完善鸡肉中沙门氏菌的风险评估工作尤为重要。2002年，世界卫生组织(WHO)和联合国粮食及农业组织(FAO)评估专家组完成了鸡肉中沙门氏菌的风险评估，评估结果显示，控制鸡群中沙门氏菌的阳性率是降低人群患病率的有效措施，如果将鸡肉中沙门氏菌的阳性率由20%降至0.05%，可使人群的感染发病率降低99.75%。Awad等在基于专家观点的基础上，开展了降低禽肉生产链中沙门氏菌污染的研究，结果表明，在养殖阶段给肉鸡接种疫苗或使用抗菌饲料，将有助于减少加工过程中沙门氏菌的感染。Maijala等建立了从屠宰到消费过程的沙门氏菌定量风险评估模型，研究结果显示，降低鸡群的阳性率和热处理均是控制沙门氏菌污染的有效措施。但是这些评估过程大多基于发达国家的社会经济、文化背景以及烹调加工习惯等。国内研究人员也开展了部分沙门氏菌风险评估的研究工作。吴云凤等对南京市零售鸡肉中沙门氏菌进行了半定量风险评估，并提出了降低风险的预防措施。刘军就淄博市鸡肉加工生产各个环节中沙门氏菌的污染程度及危害进行了系统评价，结果表明，在屠宰过程中避免交叉污染是降低风险的有效措施。王军等开展了动物源性食品中沙门氏菌风险评估的研究，并提出了风险管理的相关建议。但是，监测数据不足和剂量效应模型缺乏等问题严重制约着风险评估工作的进一步开展。

本文中，笔者按照目前国际上被广泛采用的微生物风险评估框架，从危害识别、危害特征描述、暴露评估和风险特征描述四部分对鸡肉中沙门氏菌的风险进行全面分析，以期为鸡肉在生产、流通和食用安全等方面提供理论依据。

1 危害识别

1.1 沙门氏菌的生物学特征

沙门氏菌是肠杆菌科中最重要的病原菌属[10]，大小为(0.7～1.5) μm×(2～5) μm，革兰氏阴性菌，兼性厌氧，大多有周身鞭毛，能运动，还可以将硝酸盐还原为亚硝酸盐，发酵葡萄糖产气，能在三糖铁琼脂上产生H2S，并且可利用柠檬酸盐作为唯一碳源[11]。沙门氏菌属分为肠道沙门氏菌(S.enterica)和邦戈沙门氏菌(S.bongori)2个种，血清型在2 500种以上，广泛分布于自然界。肠道沙门氏菌又分为6个亚种，其中有致病性的沙门氏菌多属于肠道沙门氏菌亚种，如鼠伤寒沙门氏菌、猪霍乱沙门氏菌和肠炎沙门氏菌等[10]。

沙门氏菌在10～42 ℃均能生长，最适生长温度为35～37 ℃，最适pH为6.8～7.8。沙门氏菌对营养要求不高，在普通琼脂培养基上生长良好，经37 ℃培养24 h后呈圆形、光滑、湿润、半透明、边缘整齐或锯齿状、直径2～3 mm的粗糙型菌落；在液体肉汤培养基中呈均匀生长，直至浑浊[12-13]。沙门氏菌的生命力较强，在20 ℃、水分活度为0.45的花生酱中，其D80值(在80 ℃时使细菌数目减少90%所需的时间)为17 min[14]；对酸性环境的抵抗力强，可以在模拟胃液中存活[15]。 相对而言，沙门氏菌属不耐热，在100 ℃水中立即死亡，在80 ℃水中2 min死亡，在60 ℃水中5 min死亡[16]。

1.2 沙门氏菌的流行病学特征

早在20世纪初，沙门氏菌作为食源性致病菌被人们所认识，它导致的发病情况呈全球性分布，且全年皆可发病[17-19]。2014年，欧洲食品安全局(EFSA)报道了88 715例沙门氏菌中毒事件，其中有9 830例住院，65例死亡[20]。世界卫生组织(WHO)2015年的报道中指出，2010年全球因沙门氏菌引起中毒的人数约为650万到3亿人之间，死亡人数为4.3万～8.8万人，以伤残调整寿命年(DALY)计为300万～700万[19]。据美国疾病预防控制中心(CDC)报道，每年美国大约有4万例沙门氏菌感染病例，每年大约有1 000人死于急性沙门氏菌感染[21]。在1990—2014年期间，美国共记录了53起活家禽沙门氏菌爆发事件，涉及2 630例疾病，387例住院和5例死亡，其中85%的病例报告显示是由鸡肉引起的感染[22]。

欧洲食品安全局(EFSA)和欧洲疾病预防控制中心(ECDC)2015年的报道数据显示，人类最易感染的血清型是肠炎沙门氏菌和鼠伤寒沙门氏菌，分别占沙门氏菌感染报道比例的44.4%和17.4%[20]。Pointon等[23]对来自澳大利亚新南威尔士州的549份零售生鸡肉样品分析后发现，沙门氏菌阳性率为47.7%。Yang等[24]对我国北京和上海两市及山西、四川、广东、广西、河南和福建6个省份沙门氏菌的定性检测工作显示，鸡肉样品中沙门氏菌的平均阳性率高达52.2%。这表明，沙门氏菌已对鸡肉产品的安全构成了严重威胁。

2 危害特征描述

2.1 沙门氏菌的致病性

对人类致病的沙门氏菌主要有伤寒杆菌，甲、乙、丙型副伤寒杆菌，肠炎杆菌，猪霍乱杆菌和鼠伤寒杆菌等[25]。感染剂量随人的年龄和健康状况、食物和沙门氏菌菌种的不同而有差别。低水分活度食品中的沙门氏菌致病性增强，较少剂量的沙门氏菌即可导致人类患病[26]。

2.2 沙门氏菌感染的临床表现

沙门氏菌主要通过消化道对人体进行感染。临床表现有3种类型：肠热症、胃肠炎(食物中毒)和败血症[25]。肠热症是由伤寒杆菌和副伤寒杆菌引起的伤寒与副伤寒症的总称，二者症状类似，但后者病程较短，症状较轻。肠热症发病期间，病人畏寒、体温升高并且出现玫瑰色皮疹。大多数感染沙门氏菌的人会在进食后12～24 h内发病，患者出现呕吐、恶心、腹泻和发热等急性胃肠炎症状，一般2～4 d内可完全恢复。败血症多由猪霍乱杆菌引起，细菌侵入肠道后引起高热、寒战、出汗及不同程度的胃肠症状[27]。鉴于沙门氏菌对人类健康的严重危害，世界各国应对畜产品中沙门氏菌进行严格监管。

2.3 剂量效应模型

剂量效应模型主要研究不同暴露水平下受体对风险因子的响应。每种剂量效应模型都有其自身的特点和局限性，要准确评价病原微生物污染带来的风险，必须根据风险评估的数据基础以及假设变量等进行合理选择，主要的模型是指数模型和β-泊松分布模型[28>-29]。

2.3.1 指数模型

指数模型假定单个细胞导致的感染效应独立于摄入剂量，即病原微生物各个细胞的作用相互独立。数学模型[28]见式(1)。

P(x)=1-e(-rN)

(1)

式中:P(x)是感染的概率，r是单位致病菌引起感染的概率，N是微生物的摄入量。

2.3.2β-泊松分布模型

美国食品安全检验局(FSIS)发布的鸡蛋中肠炎沙门氏菌模型是β-泊松分布模型，该模型借助痢疾杆菌(Bacillusdysenteriae)试食研究得到，试验以生命作为生物学终点。数学模型[30]见式(2)。

P’(x)=1-(1+N/β)-α

(2)

式中:P’(x)表示一次暴露后发生病原菌感染的风险概率；N表示每次暴露中受体摄入病原菌的数量；α和β分别是曲线的形状参数和尺度参数。通过人体试验获得的一些沙门氏菌最适剂量反应参数值见表1。

表1 沙门氏菌的剂量效应模型与参数

2.3.3 Weibull-Gamma模型

Weibull-Gamma模型是以Weibull模型为基础，假设任何单个细胞导致感染的概率服从Gamma函数，它的形状取决于被选参数，所以此模型有很大的弹性。数学模型[31]见式(3)。

(3)

式中:α、β、b是影响曲线形状的病原菌的特异性参数。

3 暴露评估

暴露评估是对通过食品或其他相关来源摄入的危害因素进行定性和(或)定量评估[35]。由于鸡肉的生产链较长且沙门氏菌的数量呈动态变化，因此,暴露评估要综合考虑微生物的初始污染量、生长、死亡及交叉污染等情况，同时结合居民鸡肉的消费量，即可得出消费者摄入沙门氏菌的数量。

3.1 从农场到餐桌各环节对鸡肉中沙门氏菌污染量的影响

3.1.1 养殖和运输过程

沙门氏菌可以通过多种途径传入鸡群。因动物蛋白或其他添加剂常受到污染，所以饲料很有可能是沙门氏菌的主要来源之一。在美国，58%的粉料和92%的肉骨粉样品受到沙门氏菌污染[31]。沙门氏菌对子代鸡的垂直传播可来源于蛋类或表面的细菌污染。在排卵过程中，蛋壳经常被含有沙门氏菌的粪便污染，沙门氏菌穿过蛋壳和壳膜，从而使正在孵化的鸡胚胎发生感染；或在孵化期间，蛋壳破裂导致雏鸡受到感染[36]。沙门氏菌也能在群内或群间垂直传播。有研究报道，未感染的鸡与口服感染的鸡在相邻的鸡笼里饲养时，会在未感染鸡的粪便及内脏器官中检测到肠炎沙门氏菌[36-37]。Ranta等[38]用贝叶斯方法描述鸡群内沙门氏菌的阳性率、感染的动力学模型、水平传播和垂直传播等，并且对干预措施进行定量评估。除此之外，机械水平的传播方式(例如，污染的水、人员与设备等)也是鸡群感染沙门氏菌的重要来源之一[39]。原料鸡在运输过程中，由于其脚、羽毛和皮肤都很容易沾上粪便，故而也会造成沙门氏菌的感染。综上所述，饲料摄入和粪便污染途径都可能导致鸡肉感染沙门氏菌。国内对此环节的暴露水平研究较少，导致生鸡肉生产链的全程监控和评估受到限制，评估报告可提供的信息量不足，对生鸡肉后续加工时包含的沙门氏菌的数量不能做出更精确的预测和分析。

3.1.2 工厂加工过程

原料鸡在生产线上会连续被电击、屠宰、沥血、烫洗、脱毛和净腔等，其中，烫洗和脱毛过程已被证实是鸡肉中沙门氏菌污染的主要来源[10]，同时，净腔也是沙门氏菌交叉污染的主要途径[40-41]。因为在净腔过程中，内脏器官破裂很有可能对其他鸡肉造成污染，因此，该步骤可能是沙门氏菌传播的最主要关键点[42-43]。有报道称，用加入消毒剂的溶液对胴体进行喷雾淋洗可有效减少沙门氏菌的污染，结果表明，根据消毒剂浓度不同，沙门氏菌的减少范围是0.7～2.5(以菌密度的对数计)[41]。冷却通常是鸡肉加工过程中抑制病原体的关键步骤[44-45]，然而，此过程并不会显著降低鸡肉中沙门氏菌的阳性率，但会降低沙门氏菌的污染浓度[46]。鸡肉加工结束时，机械设备若没有得到彻底的清洗灭菌，会使原本少量的沙门氏菌大量生长繁殖，这种机械设备会在以后的使用中通过与鸡肉接触进行感染[47]。车间用水、空气、地面以及墙壁等都增加了鸡肉感染沙门氏菌的风险[48]。Parsons等[49]描述了鸡肉中沙门氏菌在整个生产链中所有可能的污染途径，同时采用贝叶斯网络模型、蒙特卡罗模型以及更详细的仿真模型实现定量风险评估。总的来说，鸡肉加工过程增加了沙门氏菌的污染，因此操作人员应加强风险监控，以降低食源性疾病的爆发。

3.1.3 包装、冷藏、消费与烹饪过程

经过分割的鸡肉应在包装完成后送入-35 ℃以下的速冻间迅速冷冻，使产品在4 h内中心温度达到-18 ℃以下，随后转入冷藏库，库温保持在-20～18 ℃之间。沙门氏菌对低温的抵抗力很强，在-25 ℃的低温冷冻鸡肉中仍可存活10个月以上，因此，冷冻保存对沙门氏菌无杀灭作用[50]。在贮藏环节中，应严格监测环境温度，防止沙门氏菌繁殖。

消费者购买生鸡肉后，可能会使冷链中断，从而导致沙门氏菌在室温下快速生长。Roccato等[51]分析了不同的家庭烹饪方法对禽肉中沙门氏菌存活率的影响，分析显示，不适当的烹饪处理不能完全杀灭禽肉中的沙门氏菌，因此，在烹饪时必须要加热充分，使鸡肉完全熟透。Oscar等[52]模拟从零售到餐桌环节的鸡肉中沙门氏菌定量风险评估，用生长和失活模型对沙门氏菌的浓度变化进行预测，使评估结果更加实际、准确。

3.2 居民鸡肉的消费量

2002年，中国居民营养和健康状况调查显示，我国居民畜禽肉类摄入量均有大幅增加，农村居民畜禽类食物由1982年人均每日消费22.5 g增至2002年的68.7 g，城市居民由62 g增加到104.5 g[53]。可见，城市居民的禽肉消费量较高，但是农村居民的禽肉消费增速快于城市居民。

为了准确了解我国城乡居民的鸡肉消费情况，2010年，肉鸡产业技术体系产业经济研究课题组在全国7个省进行了居民肉类消费的住户调查，数据结果显示，2010年由于春节的原因，第一季度鸡肉消费人均高达4.7 kg，但第二和第三季度则进入消费淡季，约为人均2.4～2.5 kg，预计第四季度会受到元旦的影响，人均消费将达到2.5 kg左右，全年鸡肉人均消费约为12 kg[54]。随着经济水平的不断提高，我国鸡肉消费量还有巨大的增长空间。

暴露评估要综合考虑鸡肉中沙门氏菌的初始污染量、生产线设施卫生状况、加工工艺、包装材料、鸡肉的储存和烹饪方式等因素，将鸡肉中沙门氏菌的数量、鸡肉的消费频率与鸡肉的消费量结合起来，从而得出暴露评估的结果。从农场到餐桌的一系列环节为鸡肉中沙门氏菌提供了多变的环境。在不同的环境条件下，鸡肉中的沙门氏菌污染量呈现不断变化的动态性。预测微生物学和数学模型的综合运用量化了鸡肉在整个生产链中沙门氏菌的危害，并将这一危害与因其所导致的疾病概率联系起来，使风险评估理论更加合理。

4 风险特征描述

风险特征描述是在危害识别、危害特征描述和暴露评估的基础上，综合分析危害对目标人群健康产生不良影响的可能性及严重性，同时解释风险评估过程中的不确定性[55]。根据数据资料的完整程度、信息的有效性和风险管理的要求等，对风险进行定性或定量描述[56]。敏感性分析的目的是确定影响风险的重要因素，以便于开展有效的风险管理。

4.1 风险评价

Middleton等[57]开展了2011年加拿大安大略省家禽肉中肠炎沙门氏菌的风险评估，表明加工鸡肉的人群归因分值(PAR)为10%。His等[58]模拟生鸡肉中沙门氏菌的初始污染量、生产加工和消费过程沙门氏菌的生长动力学以及剂量效应关系，从而估计美国消费者群体的患病风险，结果显示，每年因鸡肉中沙门氏菌感染引起的患病人群为20.8万人。因此，需要从源头控制肠炎沙门氏菌污染量，并采取适当的食品加工方法以减少肠炎沙门氏菌的感染。

Mataragas等[59]用Risk Ranger软件对家禽肉中沙门氏菌进行了半定量风险评估，结果显示沙门氏菌在低风险分群中的风险等级为中等，在高风险人群中的风险等级为高等，因此需要加强禽肉中食品安全管理工作。遇晓杰等[60]利用黑龙江省肉鸡中沙门氏菌的监测数据及相关资料，结合剂量反应模型和Combase数据库，应用@Risk软件对厨房内交叉污染造成鸡源性沙门氏菌食物中毒的风险进行评估，结果显示，厨房内交叉污染导致食源性疾病的风险较高。因此，食品烹饪过程中应做到生熟分开，避免交叉污染。

4.2 风险评估中的变异性和不确定性

沙门氏菌的毒性、生长速率以及操作人员的加工方法等都具有变异性[61]，另外，沙门氏菌和人类宿主的相互反应也有一定的变异性。有研究表明，缺乏沙门氏菌摄入与人体致病反应的剂量效应模型是不确定性的主要来源之一[62]。家庭烹饪过程中发生交叉污染的可能性容易造成评估数据的不确定性，因此很难精准预测鸡肉在真正消费时所含的沙门氏菌污染量。

4.3 敏感性分析

Smadi等[63]对加拿大从零售到餐桌过程中沙门氏菌污染水平进行的敏感性分析显示，在零售阶段沙门氏菌的污染量和厨房中的操作卫生环节是引发风险的主要因素。闫军等[34]进行了零售生鸡肉中沙门氏菌的定量监测以及零售和家庭生鸡肉储存加工的专项调查，结果表明，零售阶段生鸡肉的储存方式是影响发病风险的最重要因素。但由于缺乏从生产到食用所有环节中肉鸡携带的沙门氏菌风险评估报告，因而无法进行整个过程的敏感性分析。

5 结论与展望

鸡肉产品从“农场到餐桌”全过程的质量安全监管离不开风险评估。我国虽然已经开展了鸡肉中肠炎沙门氏菌风险评估的部分研究工作，但是仍面临着居民膳食消费数据不足，基于本国人群的剂量效应关系缺失和生产、加工、烹饪中沙门氏菌失活模型缺乏等问题。我国生鸡肉生产链中沙门氏菌风险评估工作还需进一步完善，从而为食品安全风险管理提供科学的理论参考，同时可以提高消费者烹饪加工中的安全卫生意识。

结合国内外风险评估研究现状及我国鸡肉中沙门氏菌风险评估存在的问题，提出如下建议：①进一步加大微生物风险评估工作的深入研究，开展居民膳食与营养状况的进一步调查，获得有代表性的信息和数据，推动食品安全风险评估工作的进行；②综合考虑我国人群身体素质和饮食文化等因素，开发适合我国国情的剂量效应模型，提高风险评估的科学性和准确性；③尽量将从“农场到餐桌”各环节的风险都考虑在内，使风险评估结果更具参考价值。

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(责任编辑 管珺)

Progress on risk assessment ofSalmonellaspp. during theraw chicken production Chain

SUN Wanxia1,DU Jianping2,ZHANG Chunyan2,LIU Qing1,DONG Qingli1

(1. School of Medical Instrument and Food Engineering,University of Shanghai for Science and Technology, Shanghai 200093,China; 2. Beijing Municipal Center for Food Safety Monitoring
and Risk Assessment,Beijing 100053,China)

Salmonellaspp. is one of the most prevalent foodborne pathogens in chicken,and a threat to the quality and safety of chicken.In this review,we summarized the recent progress in risk assessment of chicken such as farm conditions,slaughter process,processing links and cooking,including hazard identification,hazard characterization,exposure assessment and risk characterization.Through the main problem analysis existing in the risk assessment of chicken during farm to fork process,the intensive studies would be needed to develop dose-response models and to further investigate about dietary intake of Chinese populations.Moreover,it should be necessary to monitor microbial risk assessment of chicken for the whole supply chains systematically.

chicken;Salmonellaspp.; risk assessment; food safety

10.3969/j.issn.1672-3678.2017.02.012

2016-12-29

国家自然科学基金(31271896、31371776)；上海市科委长三角科技联合攻关领域项目(15395810900)；农业部农产品质量安全风险评估实验室(杭州)开放基金课题(2015FXPG01)；科技部“十二五”国家科技支撑计划(2015BAK36B04)

孙菀霞(1993—)，女，山东烟台人，研究方向：畜产品安全与质量控制；董庆利(联系人)，教授，E-mail:dongqingli@126.com

TS251.6

A

1672-3678(2017)02-0072-07