根虫瘟霉寄主范围、生物学特性及其应用研究进展

胡红岩，任相亮，姜伟丽，马小艳，马亚杰，马 艳

(中国农业科学院 棉花研究所/棉花生物学国家重点实验室，河南 安阳 455000)

根虫瘟霉寄主范围、生物学特性及其应用研究进展

胡红岩，任相亮，姜伟丽，马小艳，马亚杰，马 艳*

(中国农业科学院 棉花研究所/棉花生物学国家重点实验室，河南 安阳 455000)

根虫瘟霉是一种重要的昆虫病原真菌，自然界分布广泛，在农林害虫生物防治中具有广阔的应用前景。系统总结了根虫瘟霉的地理分布和寄主范围，对其生物学特性、田间流行及其影响因子进行了详细阐述，并对根虫瘟霉的应用研究现状及制剂研究最新进展进行综述，探讨了根虫瘟霉制剂研究中存在的问题，为虫霉资源的开发和生物防治应用策略的制定提供理论依据。

根虫瘟霉； 生物学特性； 田间流行； 种群动态； 生物防治

根虫瘟霉(Zoophthoraradicans)是虫霉目真菌中一种常见的昆虫专性病原真菌，在分类上属于虫霉科虫瘟霉属，广泛分布于全世界。其寄主范围广泛，在自然条件下可侵染鳞翅目、双翅目、同翅目和膜翅目等类群的昆虫。根虫瘟霉通过自动弹射孢子侵染寄主，在适宜的环境条件下能引起大豆、小麦、水稻和甘蓝等作物上豌豆蚜(Acyrthosiphonpisum)[1]、稻纵卷叶螟(Cnaphalocrocismedinalis)[2]、小菜蛾(Plutellaxylostella)[3]、欧洲粉蝶(Pierisbrassicae)[4]和微叶蝉(Empoascakraemeri)[5]等多种昆虫流行病的发生，从而降低田间害虫种群数量。基于这种流行学特征，根虫瘟霉被认为是调节害虫种群动态变化的一种自然因子，在害虫生物防治中起着重要作用[4,6]。

根虫瘟霉是目前国际上研究最多的虫霉之一，从20世纪七八十年代起，人们对根虫瘟霉的寄主范围、生物学特性、体外培养、贮存及制剂等方面进行了广泛研究，并开展了一系列田间试验，在害虫种群控制方面取得了较好效果[7-8]。在我国，其流行最早见于云南、四川、江苏和浙江等地茶园的小绿叶蝉(Empoascaflavescens)[9]和茶尺蠖(Ectropisobliquehypulina)[10]害虫种群。虽然我国对虫生真菌的应用研究起步较晚，但近几十年来，在根虫瘟霉生物学特性、致病机制及制剂研究等方面也有了较大进展[11-13]。为此，就国内外有关根虫瘟霉的应用研究现状进行了综述，为虫生真菌资源的开发和利用提供参考。

1 根虫瘟霉的地理分布和寄主范围

1.1 地理分布

根虫瘟霉是研究最早的昆虫病原微生物之一。早在1856年，德国学者Fresenius首次在菜粉蝶上发现并描述了该菌的休眠孢子，将其命名为圆孢虫霉(Entomophthorasphaerosperma)[14]。Brefeld于1877年报道了一种鳞翅目幼虫感染该菌，并将其更名为根虫瘟霉(Entomophthoraradicans)[14]，随后有关该菌的报道逐渐增多。由于虫霉目真菌种类繁多，有关虫瘟霉的分类一直较为混乱。Batko于1964年将Zoophthora从虫霉属(EntomophthoraFresenius)中分出，将E.radicans更名为Z.radicans，并以Z.radicans为模式种建立虫瘟霉属，该命名已逐渐为一些学者所认可[15]。目前，在美国、加拿大、澳大利亚、中国大陆和台湾等许多国家和地区均有根虫瘟霉的分布[16-17]。

1.2 寄主范围

根虫瘟霉是自然界一种常见的虫霉，能侵染小麦、玉米、棉花、大豆、苜蓿、甘蓝等农作物和蔬菜害虫，也是茶园、果园和其他树木常见害虫的重要病原微生物。结合国内外研究报道，对根虫瘟霉的寄主范围进行了总结，如表1所示，其寄主涵盖鳞翅目的菜蛾科(Plutellidae)、螟蛾科(Pyralidae)、卷蛾科(Tortricidae)、夜蛾科(Noctuidae)、尺蛾科(Geometridae)、粉蝶科(Pieridae)、弄蝶科(Hesperidae)，半翅目的突眼蝽科(Thaumastocoridae)、网蝽科(Tingidae)、叶蝉科(Cicadellidae)、尖胸沫蝉科(Aphrophoridae)、粉虱科(Aleyrodidae)、木虱科(Psyllidae)、飞虱科(Delphacidae)、蚜科(Aphididae)，鞘翅目的象甲科(Curculionidae)、叶甲科(Chrysomelidae)，膜翅目的三节叶蜂科(Argidae)、姬蜂科(Ichneumonidae)和金小蜂科(Pteromalidae)等。另外，在双翅目、毛翅目、襀翅目的一些昆虫上也有根虫瘟霉感染。

续表1 根虫瘟霉寄主范围

2 根虫瘟霉的生物学特性及流行因素

2.1 生物学特性

根虫瘟霉分生孢子梗呈掌状分枝，可产生初生分生孢子、次生分生孢子和次生毛管孢子，在不利环境条件下形成休眠孢子。根虫瘟霉通过穿透体壁的方式侵染并杀死寄主，感病后的虫体由初期的黄色变为褐色，体表覆盖黄白色的子实体。分生孢子弹出后，虫尸两侧弹射出灰白色或黄褐色的分生孢子堆。李增智[14]和贾春生等[12]对该菌的分生孢子形态特征及侵染症状做了详细描述。

温度和湿度对根虫瘟霉的生长和产孢有很大的影响。研究认为，根虫瘟霉菌落生长和产孢的适宜温度范围是20～25 ℃[17]。10 ℃条件下也有孢子形成，随着温度的上升，菌落的生长速度不断加快。高温不利于孢子形成和萌发，30 ℃时虫霉产孢量明显下降，温度超过35 ℃则不产生初生分生孢子[48]。根虫瘟霉孢子的存活对环境湿度有很高的要求，在相对湿度95%～100%条件下，孢子存活率达到95%，但随着湿度的降低存活率下降，在相对湿度60%下保存1 h，孢子存活率已不足10%[49]。

2.2 田间流行及影响因子

虫霉的侵染、流行时间及流行程度与田间环境湿度密切相关。虫霉孢子的形成和萌发需要较高的湿度环境[49]。当环境相对湿度为90%，每天持续8 h以上，新蚜虫疠霉(Pandoraneoaphidis)和弗雷生新接霉(Neozygitesfresenii)可以在蚜虫种群中流行[50]。夜间是根虫瘟霉真菌孢子形成和释放的高峰期[7]，夜间叶片周围长时间较高的空气湿度有利于真菌孢子的萌发，在少雨的天气，夜间凝结的露水为虫霉孢子的萌发提供了所需的湿度环境[31]。在水稻田中，根虫瘟霉侵染水稻害虫稻纵卷叶螟，能在较短时间内摧毁害虫种群，根虫瘟霉的大规模流行与稻田适宜的湿度环境有很大关系[2,12]。因此，改善和提高田间相对湿度，有利于虫霉真菌的发生和流行[1]。降雨也是影响虫霉田间流行的一个重要因素，4月份随着雨季的到来，根虫瘟霉在大豆微叶蝉种群中开始流行，雨季结束后，根虫瘟霉的侵染不断增加，5月中旬达到侵染高峰[31]。

分生孢子在寄主体表附着后，萌发并穿透寄主体壁是虫霉成功侵染的前提，寄主体表特征在一定程度上影响侵染效率及侵染程度。研究表明，根虫瘟霉对微叶蝉头、胸、腹部的侵染能力有很大差异，附着胞更容易穿透腹部节间膜，而对头胸的穿透能力相对较弱[5]。与叶蝉相比，蚜虫体表更为柔软，更适合虫霉的侵染[51]。寄主的不同发育阶段对虫霉的侵染效率也有一定的影响，根虫瘟霉更容易侵染微叶蝉幼虫，而对成虫的致病力则较弱[31]。虫霉对小菜蛾不同龄期幼虫的致病力也有很大差异，对1龄和2龄幼虫致死率高达98.68%，而对3龄和4龄幼虫的致死率仅为21.34%[52]。虫霉的侵染依赖分生孢子的传播，寄主密度和聚集程度越高，感病寄主弹射出的分生孢子接触其他寄主的机会越大，越有利于真菌病害的流行和发生。蚜虫具有孤雌胎生、生长周期短、繁殖快等特征，种群能在较短时间内快速增长，当辣椒上蚜虫密度达到123.7头/株时，田间可以观察到被真菌侵染的蚜虫，随后感病蚜虫的数量不断增加，感染率高达100%，此后田间蚜虫数量急剧下降[43]。种群密度是引发真菌大规模流行的一个必要条件，寄主种群密度达到一定阈值，可引起根虫瘟霉流行病的发生，对寄主种群起到调控的作用[6]。害虫种群密度较低时，虫霉对害虫的生物控制作用很小，往往会被人们忽略[53]。

由于太阳辐射对虫霉孢子具有很强的杀伤力，能在短时间内降低分生孢子活力，因此，光照时长及强度也是决定田间孢子能否萌发的一个重要因素。田间温和日光照射4 h对分生孢子的侵染力没有显著影响，而模拟的强日光照射4 h之后，根虫瘟霉的致病力大大降低[3]。除环境因素外，寄生蜂的寄生以及蚜虫的迁飞等行为也可在一定程度上促进虫霉的传播[47,54]。

3 根虫瘟霉的田间应用及制剂研究现状

3.1 根虫瘟霉在害虫生物防治中的应用

在适宜的条件下，虫霉能够引发害虫真菌病的大规模流行，可以作为害虫种群自然控制的一种重要因子。虫霉在害虫生物防治方面的应用潜力很早就引起人们的重视，澳大利亚从以色列引入根虫瘟霉后，田间三叶草彩斑蚜种群得到有效控制[7]。通过异地引种的方式将根虫瘟霉引入澳大利亚用于防治三叶草彩斑蚜，成为利用根虫瘟霉防治害虫最经典的例子。在田间接种少量孢子或释放感病虫体即可引起虫霉在害虫种群中侵染。将根虫瘟霉引入到美国伊利诺斯州叶蝉种群，1 a后观察到根虫瘟霉的感染，随着感染率的上升，叶蝉种群被成功控制[55]。通过在温室大棚中释放感病小菜蛾，将根虫瘟霉引入到甘蓝田，大棚中小菜蛾真菌感染水平达到79%[56]。

在田间喷洒根虫瘟霉孢子悬浮液，可用于防治作物和蔬菜害虫。但由于虫霉孢子的大量培养较为困难，而且孢子对环境敏感，田间诱病效果差，因此在田间直接喷洒分生孢子受到诸多限制。近几年在小菜蛾的生物防治方面，研究人员探索出一条根虫瘟霉防治小菜蛾的新思路，即将根虫瘟霉放置在小菜蛾性信息素诱捕器中，受性诱剂的吸引，小菜蛾雄虫进入诱捕器并接触到根虫瘟霉，感染的雄虫飞回田间从而引发根虫瘟霉的田间流行[8,57-58]。

根虫瘟霉在田间的应用效果受到多种因素的影响，在改善田间耕作和栽培管理的基础上，创造有利于根虫瘟霉侵染循环的条件，可以促进害虫流行病的发生。Pickering等[1]研究了2种灌溉方式对新蚜虫疠霉和根虫瘟霉流行的影响，结果表明，喷灌条件下有利于新蚜虫疠霉和根虫瘟霉的流行，豌豆蚜更易受到2种真菌的侵染，而滴灌条件下真菌感染率极低。因此，可以通过灌溉提高田间相对湿度，促进真菌孢子的侵染循环。

3.2 根虫瘟霉制剂研究现状

在根虫瘟霉的生产工艺和制剂加工方面，目前主要是针对菌丝体的繁殖而开展的。根虫瘟霉菌丝繁殖对培养基的营养要求比较高，在普通的萨氏培养基(SDAY)上难以生长，但容易在蛋黄牛奶培养基(SEMA)上培养，转接到含有乳化芝麻油的萨氏培养液(SDY)中可以极大提高菌丝产量[59]。可以将菌丝充分干燥并于低温保存，使用时复水即可恢复菌丝活性。干燥的菌丝虽然能在低温下保存较长时间，但是在冷冻和粉碎的过程中菌丝活性被严重破坏，在实际生产应用上仍存在许多技术难题[60]。

近年来，虫霉制剂研究进入一个新的阶段，即用吸湿保湿的材料对菌丝体进行包埋，并制成颗粒剂，混合粒剂能够吸收空气中的水分，当水分含量达到一定程度可使菌丝活化，恢复弹孢功能[61]。研究人员在包埋载体材料方面进行了很多探索，曾尝试用丙烯酰胺淀粉凝胶和海藻酸盐等吸水性材料作为载体对菌丝进行包埋，但是由于工艺复杂、成本高、菌丝产孢能力差及田间应用效果不佳等难题的存在，菌丝包埋技术未能达到虫霉制剂规模化和商业化生产的要求[58,62]。

经过多年的探索和积累，国内学者在虫霉的培养和制剂研究方面取得了新的进展，浙江大学冯明光教授团队利用黍米作为虫霉菌丝培养基质，将黍米和虫霉混合后制成黍米培养物颗粒。研究表明，黍米可以作为培养虫霉的一种天然营养基质，据此制成的飞虱虫疠霉(Pandoradelphacis)、新蚜虫疠霉和根虫瘟霉的黍米颗粒物，产孢活力大、持续时间长，在产孢性能和对小菜蛾的侵染力等方面与天然病死虫尸一致[13,63-64]。将黍米和高吸水凝胶粉或海藻酸盐按比例混合后接入虫霉，制成黍米凝胶和黍米海藻酸盐2种颗粒，其单粒产孢量和产孢时间均优于单头蚜尸[65]。用黍米培养物颗粒模拟虫霉致死虫尸的方法，是虫霉菌丝体繁殖和制剂研究的一次突破，技术更为简单，生产成本更低，对于其他虫霉的培养及制剂开发具有借鉴意义。迄今为止，虫霉的剂型化研究还处于探索阶段，根虫瘟霉制剂的商业化之路仍面临很多挑战。

4 展望

化学农药的大量使用带来的生态破坏和环境污染问题日益加重，粮食安全生产已经成为人们所关注的焦点，寻找环保、高效的生物农药将是保证粮食安全，促进农业可持续发展的重要途径之一。虫生真菌作为一种重要的昆虫病原真菌，不仅种类多、数量大，在自然条件下能引起害虫流行病的发生，而且对环境无污染，持续期长，为虫生真菌的应用展示了美好的前景。自20世纪50年代以来，各国科研工作者对虫生真菌的应用进行了大量研究，并研制和开发了多种虫生真菌杀虫剂，如白僵菌、绿僵菌、蜡蚧轮枝菌和玫烟色拟青霉等。

虽然有关虫生真菌杀虫剂的开发利用取得了一定进展，成为害虫生物防治的新途径，但是目前根虫瘟霉在生物防治中的应用还处于试验阶段。其规模化生产一直未有突破，主要原因是根虫瘟霉的大量培养、制剂的生产及贮存等方面仍然存在很多问题。另外，根虫瘟霉孢子的萌发、侵染和流行需要高湿环境，且容易受到紫外线的影响，因而其田间防治效果不稳定，持续期短，这也是限制根虫瘟霉应用的一个重要原因。

近年来，分子生物学和生物工程技术的进步极大地促进了真菌杀虫剂的发展。例如通过基因工程技术将外源毒力基因导入昆虫病原真菌，获得高致病力菌株，可提高昆虫病原真菌的杀虫活性。在今后的研究中，应加强对根虫瘟霉分子生物学和剂型方面的研究，应用现代生物技术对根虫瘟霉进行遗传改良，改进生产工艺和制剂形式，提高制剂货架寿命，这将是根虫瘟霉制剂开发的重要方向。

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Review of Host Range,Biological Characters and Application ofZoophthoraradicans

HU Hongyan,REN Xiangliang,JIANG Weili,MA Xiaoyan,MA Yajie,MA Yan*

(Institute of Cotton Research,Chinese Academy of Agricultural Sciences/State Key Laboratory of Cotton Biology,Anyang 455000,China)

As an important pathogenic fungus of insect pests,Zoophthoraradicanswidely exists in the natural environment and has broad application prospects in biocontrol of agricultural and forest pests.In this paper,the geographical distribution and host range ofZ.radicanswere summarized systematically,the biological characters,prevailing and impact factors were detailedly described,the status of field application and the advances in preparations ofZ.radicanswere reviewed,and at last the existent problems in the research of preparations were discussed,to provide theoretical basis for the development and utilization of entomogenous fungus resources,and the strategy choice of biocontrol application.

Zoophthoraradicans; biological characters; field epidemic; population dynamics; biocontrol

2016-08-02

国家科技支撑计划项目(2012BAD19B05-002)

胡红岩(1986-)，女，河南鹤壁人，研究实习员，博士，主要从事昆虫生态与分子生物学研究。 E-mail:huhongyan1986@163.com

S433;S476

A

1004-3268(2017)03-0013-07