11周运动干预对聋哑儿童工作记忆的影响:来自行为和脑成像研究的证据
2017-01-16陈爱国金柳朱丽娜熊轩王苇颜军扬州大学体育学院江苏扬州57扬州市第一人民医院影像科江苏扬州500
陈爱国金柳朱丽娜熊轩王苇颜军扬州大学体育学院(江苏扬州57)扬州市第一人民医院影像科(江苏扬州500)
11周运动干预对聋哑儿童工作记忆的影响:来自行为和脑成像研究的证据
陈爱国1金柳1朱丽娜1熊轩1王苇2颜军1
1扬州大学体育学院(江苏扬州225127)2扬州市第一人民医院影像科(江苏扬州225001)
目的:探讨11周运动干预对聋哑儿童工作记忆及其脑激活模式的影响,并揭示运动干预影响聋哑儿童工作记忆的神经机制。方法:选取9~13岁聋哑儿童28名,将其随机分为实验组和对照组,实验组进行11周主要内容为“花样跑步+武术操+花样跳绳”组合项目、中等强度、每周4次、每次30 min的运动干预,对照组在相同时间进行常规的学习生活。采用2-back任务测评11周运动干预前后聋哑儿童工作记忆行为表现的改变,使用功能磁共振成像技术考察11周运动干预前后聋哑儿童工作记忆脑激活模式的变化。结果:(1)与对照组相比,实验组聋哑儿童11周运动干预后完成2-back任务的行为表现显著提高(P<0.01)。(2)11周运动干预后,实验组聋哑儿童工作记忆脑激活模式中的左侧背外侧前额叶、左侧额下回、左侧额中回、左侧中央后回、左侧颞叶内侧、左侧颞上回、左侧海马和右侧后扣带回等脑区的激活增强。结论:11周运动干预可提高聋哑儿童工作记忆,其神经机制是运动干预改善聋哑儿童的工作记忆脑激活模式。
体育运动;聋哑儿童;工作记忆;功能磁共振成像;实验研究
工作记忆(working memory,WM)是指在执行认知任务过程中,对信息暂时储存与加工的系统,是学习、记忆、决策、认知控制等高级认知活动的核心[1],其发育不良会严重影响儿童身心健康发展及其成年后的社会成就[2]。近年来的研究发现,聋哑儿童工作记忆发育存在迟滞,且与其学习成绩差,易冲动、自控力弱等行为问题,自卑、偏激等各种心理障碍均显著相关[3-5]。已有的研究也发现,工作记忆有特定的神经基础,具有可塑性,可以通过后天的训练得到提升或改善[6,7]。目前,改善聋哑儿童工作记忆的干预研究已成为前沿和热点。
不断增加的证据表明,适宜的体育运动既能够发展正常儿童工作记忆,也能够改善肥胖、注意力缺陷多动障碍等特殊儿童的工作记忆;且为脑可塑性假说、动作经验假说、多途径理论等理论所解释[8,9]。目前,体育运动作为发展儿童工作记忆的有效手段渐被认可和践行。最近,陈爱国等以9~13岁聋哑儿童为研究对象的实验结果也发现,8周的花样跳绳运动干预对聋哑儿童工作记忆有显著促进效果[10]。该研究首次证明体育运动也可作为一种改善聋哑儿童工作记忆的手段,但尚缺乏全面的科学证据支持该观点,突出表现为尚未清楚揭示运动改善聋哑儿童工作记忆的神经机制。
功能磁共振成像(functional magnetic resonance im⁃aging,fMRI)作为一种先进的脑成像技术能够无创和实时测量与勾勒脑活动,是研究脑的结构和功能的重要手段[11],可为探索运动改善聋哑儿童工作记忆的神经机制提供技术手段。借助fMRI的研究成果显示,工作记忆有其特定的脑激活模式,额叶、顶叶和颞叶等脑区均有涉及,这些脑区间的功能分工和协作是工作记忆的神经基础[12-14];聋哑儿童不仅听觉和语言区域神经系统及皮层存在发育不足,其工作记忆脑激活模式也存在发育不良,且这种不良的脑激活模式是导致聋哑儿童工作记忆发育迟滞的主要原因[15-17]。与此同时,来自认知神经科学领域的研究发现,一些认知干预训练对儿童工作记忆有显著的提升作用,其神经机制为工作记忆脑激活模式的改变[18]。因此,阐明运动改善聋哑儿童工作记忆神经机制的关键在于揭示运动干预对聋哑儿童不良工作记忆脑激活模式的积极影响。
综上所述,本研究借助心理测量法和fMRI技术,探讨11周运动干预对聋哑儿童工作记忆任务(2-back任务)行为表现及其脑激活模式的影响,并进一步揭示运动改善聋哑儿童工作记忆的神经机制,为全面阐明运动与聋哑儿童工作记忆关系提供新证据。基于以上认识,本研究假设:(1)11周运动干预能提高聋哑儿童完成2-back任务的行为表现、改善其工作记忆脑激活模式。(2)11周运动干预通过改善聋哑儿童的工作记忆脑激活模式,进而提高其工作记忆。
1 研究对象与方法
1.1 研究对象
从江苏省A、B两所特殊教育学校经筛查选取9~13岁聋哑儿童28名。选取标准:(1)符合聋哑儿童的标准[19],可熟练使用手语;(2)无严重躯体疾病,无神经系统疾病、精神障碍及遗传病史;(3)汉族;(4)右利手;(5)智力正常;(6)视力或矫正视力>0.8,无色盲和色弱;(7)符合江苏省扬州市第一人民医院脑成像中心磁共振扫描要求;(8)所有儿童家长签署知情同意书。本实验获江苏省扬州市第一人民医院伦理与人体保护委员会批准。
1.2 实验分组
实验分组采用抽签法确定,A学校聋哑儿童为实验组,接受11周“花样跑步+武术操+花样跳绳”方案的干预;B学校聋哑儿童为对照组,在相同时间常规学习生活。经过11周运动干预后,实验组实际完成实验聋哑儿童为14名,对照组为12名。
基于已有研究发现个体年龄、性别、体重、心理水平[20,21]等人口学指标会影响工作记忆。因此,需考察两组聋哑儿童在这些因素上是否存在差异。两组聋哑儿童人口学指标评价结果见表1。结果显示:年龄[t(24)= 0.67;P=0.12>0.05]、性别(χ2=0.004;P=0.95>0.05)、体重指数(BMI)[t(24)=0.23;P=0.56>0.05]、心理水平[社会能力t(24)=0.39;P=0.48>0.05和行为问题t(24)= 0.13;P=0.39>0.05]等均不存在显著性差异。结果说明两组聋哑儿童人口学各项指标同质。
表1 两组聋哑儿童人口学指标比较(M±SD)
1.3 实验设计及程序
本研究为2(组别:实验组、对照组)×2(测试时间点:前测、后测)混合实验设计,其中组别为被试间因素,测试时间点(前测、后测)为被试内因素。
整个实验由3个环节构成:前测、运动干预方案实施和后测。前测:运动干预方案实施前进行,完成首次2-back任务测量和fMRI扫描。运动干预方案实施:实验组利用11周体育课外活动时间,进行“花样跑步+武术操+花样跳绳”干预,每周4次,对照组相同时间进行常规的体育课外活动。后测:方案实施结束后完成第2 次2-back任务测量和fMRI扫描。
1.4 “花样跑步++武术操++花样跳绳”运动干预方案
设计思路:针对聋哑儿童群体身心特点,利用现有的课外活动内容(花样跑步、武术操、花样跳绳)价值,参考体育运动促进儿童工作记忆的理论和研究成果,依据运动影响工作记忆的3个途径:动作特征、运动情景和运动强度设计和实施运动方案[8,23-25]。具体思路:(1)动作特征:每次课在动作编排上包括丰富的促进工作记忆发展的针对性动作、新颖动作和复杂动作。(2)运动情景:教学中通过设置合作情景、多记忆点情景、多任务情景以及问题情景等发展儿童工作记忆。(3)运动强度:采用中等强度获得促进儿童工作记忆的最佳效果。
方案内容:主要为花样跑步、武术操和花样跳绳3个项目的学习、练习和比赛,辅以少量的体育游戏,内容同对照组;但如上“设计思路”所述,内容实施过程通过动作编排、运动情景设置以及运动强度控制等手段重新设计。运动强度为中等强度,运动干预期间聋哑儿童平均心率控制在(220−年龄)×(60%~69%)次/min范围;运动频率为每周4次;每次运动持续时间为30 min。方案共持续11周,44次课。
方案实施:采用双盲设计,以消除主观偏差和无意识暗示对实验结果的影响。每次运动干预选取6名学生佩戴RS800CXSD型心率遥测仪(芬兰产)监控运动强度;每次干预包括10分钟花样跑步,10分钟武术操,10分钟花样跳绳3个内容,每次干预的3个内容顺序采用抵消平衡法消除可能存在的顺序效应影响;以上干预总计44次,持续11周。
1.5 工作记忆任务及呈现
工作记忆任务:使用经典的2-back任务评价工作记忆[26-28],该任务包括0-back和2-back两种任务状态,2-back为工作记忆任务,0-back为对照任务且无需工作记忆。为适应fMRI扫描,任务采用组块设计(如图1),共包括6个0-back组块和5个2-back组块。在0-back组块中,屏幕中央会出现1~4四个数字,奇偶数各半并随机出现,要求被试作奇偶判断,奇数按A键,偶数按B键,奇偶判断的每个组块包含10个刺激,每个刺激为2 s(刺激呈现时间为1500 ms,2个刺激之间间隔500 ms),整个组块持续时间为20 s;在2-back组块中,屏幕中央会出现1~4四个数字,要求被试判断当前出现的字母与前面倒数第2位字母是否一致,一致按A键,不一致按B键,2-back每个组块包含12个刺激,每个刺激为2 s(刺激呈现时间为1500 ms,2个刺激之间间隔500 ms),整个block持续时间为24 s。完成工作记忆任务的行为学评价指标为正确率和反应时,正确率越高,工作记忆越好;反应时越短,工作记忆越好。
任务呈现:任务由E-prime软件编程,刺激仪呈现,聋哑儿童通过位于头部的反光镜看到呈现的刺激内容。
图1 2-back任务设计
1.6 fMRI fMRI扫描与图像处理
fMRI扫描步骤:首先,参与实验的聋哑儿童进入扫描等待室休息至少15分钟,然后进行2-back任务练习;接着休息30分钟;最后,聋哑儿童平躺在磁共振仪内完成2-back任务同时进行MRI扫描。其中,2-back任务练习要求聋哑儿童清楚理解任务规则和要求(任务练习正确率≥60%),以减少潜在练习效应的影响。
图像采集:Siemens MAGNETOM Verio 3.0T超导型磁共振成像系统采集图像。T1-MPRAGE结构像扫描参数:TR/TE=1900/2.52 ms,TI=900 ms,厚度=1.00 mm,翻转角=9°,采集矩阵=256*256,FOV=250*250 mm;任务功能磁共振扫描参数(平面回波脉冲序列扫描):TR/ TE=2000/30 ms,层数=31,厚度=3.0 mm,间距=1 mm,翻转角=90°,采集矩阵=64*64,FOV=200*200 mm。
图像处理:采用基于SPM8的DPABI(http://rfmri. org/dpabi)软件包进行时间校正、头动校正、配准、分割、空间标准化和平滑处理(进行8 mm×8 mm×8 mm半宽全高的高斯核函数对图像进行平滑处理,提高图像的信噪比)。选用SPM8的DARTEL工具包为本研究每组图像数据单独做一个平均模板。预处理完成后,使用SPM8软件包中的一般线性模型对聋哑儿童在工作记忆任务2-back>0-back的脑激活区进行检测,得到单个被试的工作记忆脑激活模式图。
1.7 统计分析
采用SPSS18.0的重复测量方差分析法,考察11周运动干预对聋哑儿童完成2-back任务行为表现的影响。采用SPM8的Flexible factorial design的随机效应模型分析11周运动干预对聋哑儿童工作记忆脑激活模式的影响。使用DPABI绘图插件呈现分析结果,采用AlphaSim多重比较对组分析结果进行校正,所有结果选取统计阈值为P<0.05,校正后体素水平(voxel lev⁃el)的统计阈值为P<0.01,并得到存活的最小团块数(cluster size)。在激活簇范围内观察体素值有显著意义的区域所在的位置与坐标,记录激活区的激活范围(用voxel level表示)及激活强度(用T检验统计值“t”表示,t值越大,强度越高)。
2 结果
2.1 11周运动干预前后聋哑儿童完成工作记忆任务的行为表现比较
对前测两组被试完成2-back工作记忆任务的表现(见表2)进行独立样本T检验,结果实验组和对照组完成2-back任务状态的正确率t(24)=0.90,P=0.38,不具有显著性差异;反应时t(24)=0.33,P=0.75,不具有显著性差异。0-back任务状态的正确率t(24)=0.17,P= 0.78,不具有显著性差异;反应时t(24)=−0.28,P=0.87,不具有显著性差异。这说明运动干预前实验组和对照组聋哑儿童的工作记忆具有同质性。
表2 两组前、后测工作记忆的行为学指标结果比较
采用重复测量方差分析法分析11周运动干预前后聋哑儿童工作记忆任务的行为表现变化,结果显示:2-back任务状态下反应时指标,组别主效应[F(1,24)= 5.25;P=0.03]具有显著性,说明实验组与对照组2-back任务状态行为表现具有显著差异;时间主效应[F(1,24)=21.73;P<0.01]非常显著,说明2-back任务状态行为表现有随时间变化的趋势。时间×组别的交互作用[F(1,24)=15.8;P<0.01]非常显著,说明实验组与对照组干预前后2-back任务的行为表现变化具有非常显著性差异。再结合表2两组前后测的工作记忆2-back任务的反应时变化,可知11周运动干预对聋哑儿童完成工作记忆2-back任务的反应时指标有显著效果。2-back任务状态正确率指标,组别主效应[F(1,24)=4.85;P=0.03]具有显著性;时间主效应[F(1,24)=18.48;P<0.01]非常显著。时间×组别的交互作用[F(1,24)= 2.25;P=0.15]不具有显著性。然而进一步分析发现,两组后测的正确率存在显著性差异t(1,24)=3.16;P= 0.004,且效果量为d=1.06>0.8,以上结果表明,11周运动干预对聋哑儿童完成工作记忆2-back任务的正确率指标有效果。
0-back任务状态反应时指标,组别主效应[F(1,24)=0.24;P=0.53]不具有显著性,说明实验组与对照组0-back任务行为表现不具有显著差异;时间主效应[F(1,24)=14.79;P=0.001]非常显著,说明0-back任务状态行为表现有随时间变化的趋势。时间×组别的交互作用[F(1,24)=0.08;P=0.78]不具有显著性,说明实验组与对照组干预前后0-back任务的行为表现变化不具有显著差异。再结合表2,两组前后测的工作记忆0-back任务的反应时变化,可知11周运动干预未对实验组完成的工作记忆0-back任务状态反应时指标产生影响。0-back任务状态正确率指标,组别主效应[F(1,24)=0.34;P=0.57]不具有显著性;时间主效应[F(1,24)=3.16;P=0.09]不显著。时间×组别的交互作用[F(1,24)=0.06;P=0.80]不具有显著性。以上结果表明,11周运动干预未对聋哑儿童完成工作记忆任务正确率指标产生显著效果。综上两方面结果显示,从行为学指标上看,11周运动干预显著提高了聋哑儿童完成工作记忆任务的行为表现。
2.2 11周运动干预前后聋哑儿童工作记忆脑激活模式比较
采用SPM8的随机效应模型(Flexible factorial de⁃sign)对两组前、后测脑激活模式数据进行重复测量方差分析,探讨11周运动干预所致聋哑儿童工作记忆脑激活模式的变化。结果发现,时间×组别交互作用具有显著性(统计阈值设置为P<0.05,经Alphasim校正,voxel level为P<0.01和最小cluster size为267)的脑区为:左侧额叶[背外侧前额叶(Left Dorsolateral prefrontal cortex,LDLPFC)、额中回(Left Middle Frontal Gyrus,LMFG)、额下回(Left Inferior Frontal Gyrus,LIFG)]、左侧顶叶[中央后回(Left Postcentral gyrus,LPoCG)]、左侧颞叶[颞上回(Left Superior Temporal Gyrus,LSTG)、颞叶内侧(Medial Temporal Lobe,MTL)]、左侧海马(Left Hip⁃pocampus,LHIP)和右侧后扣带回(Right Posterior Cin⁃ gulated Cortex,RPCC)等工作记忆脑区,且激活均增强(见图2和表3)。
图2 运动干预所致聋哑儿童工作记忆的脑激活模式变化
表3 运动干预所致聋哑儿童工作记忆脑激活模式改变的脑区
3 讨论
本研究通过实验法探讨了11周运动干预对聋哑儿童工作记忆及其脑激活模式的影响,两组实验前测数据统计结果显示,在运动干预前两组参与实验的聋哑儿童在人口学变量、身心发育特征以及工作记忆方面不存在显著差异,可以认为实验条件下的随机分配是成功的。实验过程中,对可能涉及到的各种混淆变量均加以控制,实验组较对照组的区别仅在于11周针对设计的组合运动方案干预,因此,可以认为两组实验结果的差异是由11周运动干预所致。
3.1 11周运动干预对聋哑儿童完成工作记忆任务的行为表现影响
本研究结果发现,11周的运动干预提高了聋哑儿童完成工作记忆任务的行为表现,该结果与已有研究结果[10]一致。本研究采用的“花样跑步+武术操+花样跳绳”运动干预方案,依据体育运动促进儿童工作记忆的理论和研究成果设计[8,29],目的是针对性的提高聋哑儿童工作记忆,运动方案除具有趣味性、创造性、竞赛性等特点外,还对运动强度、运动技术、运动节奏、运动
3.2 11周运动干预对聋哑儿童工作记忆脑激活模式的影响
迄今为止,尚未有研究探讨运动干预对聋哑儿童工作记忆脑激活模式的影响。尽管没有直接证据,前期以fMRI为手段的脑成像研究结果发现,运动干预确实可以改变脑的可塑性。例如一次30分钟的中等强度有氧运动能使儿童执行功能脑激活模式发生变化[31],可增加儿童静息状态下脑功能局部一致性[32];15周运动干预能够使得肥胖儿童双侧前额叶的激活水平增加,双侧后顶叶的激活水平下降[33]。本研究发现11周运动干预使聋哑儿童在完成工作记忆任务时左侧颞叶(颞上回、颞叶内侧),左侧额叶(背外侧前额叶、额中回、额下回),左侧中央后回、左侧海马和右侧后扣带回等重要工作记忆脑区的激活增强。这说明11周的运动干预可以使聋哑儿童的工作记忆脑激活模式发生变化,改变其脑的可塑性。本研究结果首次揭示了运动干预对聋哑儿童工作记忆脑激活模式的影响,为运动与脑的可塑性关系增加了新的证据。规则有较高的要求,整个干预方案包含丰富的工作记忆操作,干预过程即反复练习和训练工作记忆过程,进而使工作记忆得以提高[30]。由此,运动干预可以提高聋哑儿童工作记忆的观点再次得到验证。
3.3 11 11周运动干预提高聋哑儿童工作记忆的神经机制
运动干预提高聋哑儿童完成工作记忆任务的行为表现,其神经机制是否涉及工作记忆脑激活模式的改变?来自其他学科领域对儿童工作记忆的干预研究发现:特定的干预训练方案对儿童工作记忆有显著的提高或改善作用,其神经机制是工作记忆脑激活模式的可塑性改变[6,7,18]。已有的运动与脑可塑性关系理论也指出,运动干预可通过改善脑的可塑性变化(结构、激活模式、功能连接等),提高认知功能[34-36]。且来自短时有氧运动的干预研究已发现,一次20分钟中等强度有氧运动能显著改善女大学生工作记忆脑激活模式,进而提高其完成2-back工作记忆任务的表现[37]。
本研究发现,11周运动干预使聋哑儿童完成工作记忆任务时的行为表现提高,同时伴随着左侧额叶、左侧顶叶、左侧颞叶、左侧海马和右侧后扣带回等重要工作记忆脑区的激活增强。而已有的研究发现,额叶负责与顶叶、颞叶等工作记忆的重要脑区沟通与联络,协调和管理多个脑区的相互作用[28,38];而额、顶叶的皮层活动增强则与高工作记忆容量存在正相关[39];颞叶在工作记忆中负责对言语和非言语信息进行编码和短暂的操纵,且在工作记忆中与额叶相互作用[40];而海马作为内侧颞叶记忆系统的一部分,它的一个重要功能就是将当前经历的事件形成新的记忆[41,42],且海马与顶叶皮层具有相互的功能连接[43];后扣带回是与其他脑区功能连接高度密切的重要脑区[44,45],是个体调节与平衡机体内、外部环境注意导向时的关键脑区[46,47],其在工作记忆网络中的皮层活动越强意味着工作记忆表现越好[48]。因此,以上脑区激活强度的增加,意味着这些脑区的功能增强及其相互联系的增加,即工作记忆脑激活模式发生了积极的可塑性变化,优化和改善了聋哑儿童发育不良的工作记忆脑激活模式[7,40,49,50]。以上可知,运动干预使聋哑儿童工作记忆脑激活模式的左侧额叶、左侧顶叶、左侧颞叶、左侧海马和右侧后扣带回的激活增强,促进了额叶与颞叶相互联系以及后扣带回对额-顶网络的监控和调节;而海马区的激活增强则促进了信息的加工与暂时存储,最终使聋哑儿童的工作记忆得到提高。
综上所述,11周运动干预提高聋哑儿童的工作记忆,其神经机制与工作记忆脑激活模式相关脑区激活增强有关,即运动干预通过改善聋哑儿童发育不良的脑激活模式,提高聋哑儿童工作记忆。本研究首次整合行为学和脑成像证据,较全面揭示了体育运动对聋哑儿童工作记忆的积极影响,拓展了该领域的研究视野,为深入了解运动与聋哑儿童工作记忆关系提供了新的证据。
4 小结
4.1 11周“花样跑步+武术操+花样跳绳”运动干预方案能提高聋哑儿童完成工作记忆任务的表现,改善聋哑儿童发育不良的脑激活模式。
4.2 11周运动干预通过改善聋哑儿童的工作记忆脑激活模式,提高聋哑儿童的工作记忆。具体表现为:运动干预使聋哑儿童工作记忆脑激活模式中的左侧额叶、左侧顶叶、左侧颞叶、左侧海马和右侧后扣带回等脑区的激活增强。
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Effects of Eleven-week Aerobic Exercises on Working Memory of Deaf Children:Evidence from Behavior and Functional MRI
Chen Aiguo1,Jin Liu1,Zhu Lina1,Xiong Xuan1,Wang Wei2,Yan Jun1
1 School of Physical Education,Yangzhou University,Yangzhou 225127,China 2 Department of Imaging,Yangzhou No.1 People’s Hospital,Yangzhou 225001,China Corresponding Author:Yan Jun,Email:yanjun@yzu.edu.cn
aerobic exercises,deaf child,working memory,fMRI,experimental study
2016.09.17
国家自然科学基金项目(31300863),霍英东教育基金会项目(141113)共同资助
颜军,Email:yanjun@yzu.edu.cn
Abctract ObjectiveTo explore the effects of eleven-week aerobic exercises on the working memory and its brain activation pattern of deaf children,so as to find out the neuromechanism.MethodsTwenty eight deaf children aged from 9 to 13 were recruited and randomly divided into an experimental group and a control group,each of 14.The experimental group was offered an 11-week extracurriculum exercises program consisting of martial arts,fancy rope skipping and 8-figure running,at moderate intensity for 30 minutes,four times per week. The control group was not given any intervention.Both groups were scanned using a Simens MAGNETOM Trio 3.0 Tesla magnetic resonance imaging scanner during performing a working memory task(2-back task)before and after the intervention.ResultsCompared to the control group,significant improvement was observed in the 2-back task performance in the experimental group after the intervention.The functional MRI results revealed higher activation in the left dorsolateral prefrontal cortex,the left middle frontal gyrus,the left inferior frontal gy⁃rus,the left postcentral gyrus,the left superior temporal gyrus,the left medial temporal Lobe,the left hippocam⁃pus,and the right posterior cingulated cortex of the experimental group.Conclusions Eleven-week aerobic exer⁃cises can improve deaf children's working memory performances through bettering the brain activation patternsof working memory.