广西石漠化地区多重金属复合胁迫对玉米生长及生理特性影响

张悠然，李顺安，熊 林，叶丽丽，蒋金平 *

(1.桂林理工大学广西环境污染控制理论与技术重点实验室，广西 桂林 541004；2.桂林理工大学，广西岩溶地区水污染控制与用水安全保障协同创新中心，广西 桂林 541004)

广西石漠化地区多重金属复合胁迫对玉米生长及生理特性影响

张悠然1, 2，李顺安1，熊 林1, 2，叶丽丽1, 2，蒋金平1, 2 *

(1.桂林理工大学广西环境污染控制理论与技术重点实验室，广西 桂林 541004；2.桂林理工大学，广西岩溶地区水污染控制与用水安全保障协同创新中心，广西 桂林 541004)

为了解重金属复合污染对石漠化地区土壤玉米生长及生理特征的影响，采集广西阳朔县9个不同重金属污染程度农田土壤，进行玉米盆栽试验。结果表明，广西重金属复合污染土壤中，有效态重金属对玉米株高及生物量的积累起到低浓促进高浓抑制的作用。重金属复合污染显著影响玉米植物酶活性(P<0.05)，低浓度的有效态重金属能够降低玉米丙二醛(Malondialdehyde，MDA)活性，高浓度有效态重金属促进玉米丙二醛活性。随有效态重金属浓度增加，超氧化物岐化酶(Superoxide dismutase，SOD)活性呈持续下降趋势，而过氧化物酶(Peroxidase，POD)活性则呈现低浓度下降高浓度上升的趋势。多元回归分析结果表明，Cd、As对玉米体内SOD、POD活性表现出协同作用。而土壤中有效态Hg对玉米体内SOD、POD活性均表现出抑制效应。

石漠化；玉米；多金属；土壤污染；植物酶活性

重金属在环境中的持久性长、参与生物地球化学循环，可引起生态风险[1]，同时，重金属能够通过多种途径进入食物链最终危害人类健康，是土壤环境中具有潜在危害的重要污染物。2014年环保部全国土壤污染状况调查公报显示我国农田土壤中典型重金属点位超标率不容乐观，受重金属等污染的耕地面积在千万公顷以上[2]。土壤重金属污染不仅导致土壤肥力降低，还在作物根、茎、叶和果实内大量积累，影响作物生长发育，导致农产品产量降低和品质下降。

玉米是我国播种面积最广的粮食作物和能源作物，在国民经济建设中占有重要地位，其生产安全关系到我国粮食安全问题[3-4]。有关研究认为玉米对土壤重金属污染有较强的耐性，可以作为重金属污染土壤的修复植物[5]。但也有研究结果表明，高浓度镉(Cd2+)能够抑制玉米种子的萌发和根的伸长，同时使玉米叶片中的叶绿素含量下降，质膜相对透性增高，丙二醛含量上升[6]。土壤中过量的铅(Pb2+)也会对玉米生长产生影响，随着铅浓度增加，玉米芽干重、根干重总体呈下降趋势[7]。水培条件下，锌作用的最适浓度约在10-6mol/L，当浓度超过10-4mol/L时就会对作物生长产生明显的抑制作用[8]。砷抑制作物种子萌发，造成发芽率、根系活力降低，芽长、根长受抑制，且砷浓度越高，受抑制越严重[9-10]。植物的抗氧化酶系SOD和POD属于植物酶保护系统，经常被用于评价植物体受活性氧毒害程度[11]，而丙二醛是膜脂受活性氧作用产生的物质，也经常用于评价植物质膜受损程度[11-12]。

本研究基于石漠化地区重金属复合污染土壤盆栽试验，以土壤-玉米体系为研究对象，通过研究分析不同重金属污染程度土壤的化学性质、重金属含量、形态及玉米生长和植物酶活性等指标，综合研究石漠化地区重金属复合污染对玉米生长及生理特性的影响及其机制，为石漠化地区重金属污染土壤利用与修复提供参考。

1 材料与方法

1.1 试验材料

供试土壤采集于广西桂林市阳朔县某村(24°59′ N，110°33′ E)，阳朔地处中亚热带季风性气候，热量丰富，雨量充沛，日照充足，年平均温度19.5 ℃，多年平均降雨量为1560.0 mm。阳朔是广西石漠化较为严重的地区之一，主要土壤类型为棕色石灰土。由于附近铅锌矿尾矿库管理不善而导致下游村庄部分农田受到重金属严重污染。

供试玉米品种为福单2号(甘肃省张掖市金丰种业有限责任公司)，在广西种植面积较大。

1.2 试验方法

选定研究区内重金属污染农田，清理土壤表面石块和杂物后，用便携式金属元素分析仪(Innov-X Delta DS6000)粗略测定土壤的主要重金属浓度，然后按照重金属污染程度高低分成9个梯度，按污染程度由低至高依次为A～I处理，并选择无重金属污染的农田作为对照(CK)，分别采集各处理土壤样品，带回实验室后将各处理土壤样品分别均匀摊开，除去根系杂物，风干72 h后过2 mm 筛，备用。

于2015年在广西桂林市桂林理工大学雁山校区室外条件下进行玉米盆栽试验，盆栽塑料桶直径30 cm、高35 cm，每桶装7 kg过筛风干土，在播种前进行适度润湿。各处理设4个重复和2个空白对照。播种之前先进行浸种催芽，挑选饱满的玉米种子温水浸泡全部露白后进行播种，每个重复点播4颗玉米种子，待三叶期时取玉米新鲜叶片进行植物酶活性测定。随后进行间苗，每个重复保留生长较为健壮幼苗一株。玉米生长过程中，根据土壤的干湿程度进行适宜灌水，播种1个月时期，根据当地田间玉米的施肥方式，每盆玉米施1 g尿素。播种时间为5月14日，第110天收获。

1.3 测定方法

1.3.1 玉米生长指标测定 种植过程中，每隔10 d记录1次株高。玉米收获后，将植株地上部分和地下部分剪碎，先在105 ℃下杀青30 min，然后在80 ℃烘干至恒重，分别测定植株地上部分和地下部分干重。地上部分包括果实、茎、叶，地下部分为根。然后分别制成植物样品，待测。

1.3.2 玉米生理指标测定 准确称取1 g超纯水清洗过的鲜叶片，研磨成匀浆待测。选用南京建成生物工程研究所提供的考马斯亮蓝蛋白试剂盒、超氧化物岐化酶(Superoxide dismutase，SOD)试剂盒、过氧化物酶(Peroxidase，POD)试剂盒分别测定玉米幼苗期叶片蛋白质含量、SOD活性以及POD活性，按照给定的方法计算SOD和POD的含量。叶片丙二醛(Malondialdehyde，MDA)含量的测定采用硫代巴比妥酸法[13]。

1.3.3 土壤污染评价 土壤采用污染负荷指数法进行重金属污染评价[14]，计算公式如下：

(1)

(2)

式中：CFi为元素i的最高污染系数；Ci为元素i的实测含量；C0i为元素i的评价标准；PLI为某一点的污染负荷指数。若0 < PLI< 1，土壤无污染；若1 < PLI< 2，土壤为中等污染；若2 < PLI< 3，土壤为强污染；当PLI≥3时，表示土壤受到极强污染。

1.3.4 土壤重金属测定 土壤化学性质指标测定参照《土壤农化分析》[15]。土壤重金属Pb、Zn、Cd全量采用硝酸—过氧化氢体系进行消解，然后用电感耦合等离子发射光谱仪(ICP)进行测定。As、Hg全量采用王水水浴消解，用原子荧光分光光度计测定。土壤中重金属形态分析采用BCR[16]提取法，将弱酸提取态、可还原态、可氧化态的总和作为盆栽土壤重金属有效态[17]。每批样品均做空白、平行试验，用标准物质GSS-7(GBW07407)和GBW10015(GSB-6)对样品分析质量进行控制，控制加标回收率为95.00 % ～ 105.00 % 。所用试剂均为优级纯，分析器皿均以10 %硝酸溶液浸泡过夜，以去离子水洗净。

表1 盆栽土壤重金属浓度及污染特征

注：同列不同小写字母表示用LSD法多重比较差异显著(P< 0.05)。下同。

Note:Values with different lowercase letters mean significant difference with LSD method atP< 0.05 in the same column. The same as below.

1.4 数据分析

试验数据采用Excel 2007，SPSS18.0软件进行统计和分析。土壤样品的标准值采用国家土壤环境质量标准(GB15618-1995)的三级标准。

2 结果与分析

2.1 土壤重金属污染梯度及形态特征

由土壤重金属全量含量及污染程度数据(表1)可知，盆栽试验中CK～I处理土壤污染程度整体呈现逐渐增大趋势。CK处理土壤重金属含量最低，作为对照(无污染)，而处理 A、B和C土壤中重金属含量相对较低，负荷污染指数PLI值小于1，也属于无污染。处理D和E土壤负荷污染指数PLI值在1.00 ～ 2.00，属于中度污染，处理F和G土壤重金属负荷污染指数PLI值为2 ～ 3属于强污染，H处理和I处理土壤重金属浓度非常高，负荷污染指数PLI值分别达到4.04和4.48，达到极强污染程度。

从重金属有效态测定结果(表2)可以看出，从对照(CK)至极强污染处理(I)，土壤重金属有效态含量也逐渐增大，与重金属全量变化趋势一致。结合表1～2数据可知，处理F、H、I的重金属Pb、Cd、Zn有效态含量均达到全量的50.00 %以上。说明污染较重的土壤中有效态重金属比例较高，特别是极强污染土壤I中铅和镉有效态含量分别达到2521.49和16.31 mg·kg-1，锌的有效态也达到4984.30 mg·kg-1。

表2 盆栽土壤重金属有效态(弱酸提取态、可还原态、可氧化态)含量

注:△ 代表重金属有效态占全量50.00 %以上。

Note:△ means bioavailable form of heavy metal more than 50.00 % of the total.

表3 土壤化学性质测定结果

2.2 土壤化学性质特征

由表3可以看出，处理E土壤有机碳含量最高，为14.43 g·kg-1，与CK、处理D、H差异不显著，处理I土壤有机碳含量最低，为12.22 g·kg-1，显著低于其他处理。CK和处理A、处理B和处理C土壤pH值较高，接近中性，而处理F、G、H和I土壤pH值均较低，呈现微酸性。CK和处理A、B和C氧化还原电位(Eh)较低，显著低于其他处理，而处理F、G和H氧化还原电位较高，处理I氧化还原电位最大，为284.47 mV，显著高于其他处理。处理C、D和E土壤全氮较高，显著高于处理G、H和I，处理B、D和E土壤全磷含量较高，显著高于其他处理，而处理C和I土壤全磷含量较低，显著低于其他处理。从土壤化学性质综合分析，对照CK、处理A、B、C和D土壤肥力相对较好，而处理F、G、H和I土壤肥力质量相对较差。

2.3 重金属复合污染对玉米生长的影响

2.3.1 土壤复合污染对玉米生长的影响 不同浓度重金属胁迫对玉米生长发育及产量均有一定影响。除处理I种子发苗后1周内全部死亡外，其余处理均可出苗成株，其中重金属污染较重处理(F，G和H)出苗和生长速度相对较慢，从玉米收获前植株高度以及收获后生物量测定(表4)可以看出，处理F、G、H的玉米植株株高及地上部分生物量均显著低于其他处理，处理D地上部分生物量最大，为36.2 g，显著高于其他处理，生物量最小为处理G，为12.1 g，与处理H差异不显著，但显著低于其他处理。处理D玉米地下部分生物量最大，为9.49 g，显著高于其他处理，处理G最小，为4.21 g与处理H差异不显著，但显著低于其他处理。除处理F、G、H和I外，其他处理均有籽粒，其中处理D籽粒重最大，为11.21 g，与处理A差异不显著，且显著高于其他处理，处理E最小，为5.24 g，显著低于其他处理。由此看出，无污染土壤与重金属污染较低处理土壤对玉米生长影响相对较小，而强污染土壤(处理F和G)和极强污染土壤(处理H和I)对玉米生长抑制作用非常明显，甚至导致玉米死亡和籽粒无收。

表4 玉米植株高度和生物量(干重)

注：“—”表示死亡或者没有数据。

Note: ‘—’ means plant death or no data.

表5 重金属有效态与玉米生长特征的多元回归分析

注：X1，X2，X3，X4分别代表：Pb、Cd、As、Hg元素，**表示在0.01水平上显著相关。下同。

Note:X1，X2，X3，X4mean Pb, Cd, As, Hg, ** are significant at 0.01 level.The same as below.

2.3.2 重金属有效态与生长特征回归分析 由于Zn元素与其他元素存在共线性，因此对其他4种重金属元素与玉米的生长特征指标作多元回归分析并得出回归模型，结果见表5。由表5回归模型中各重金属元素回归系数分析结果可知，重金属Pb、Zn、Cd、As、Hg复合污染条件下，随着Cd、As、Hg浓度的增加，玉米株高升高，地上部分、地下部分生物量均增大。Cd、As、Hg 3种重金属对玉米株高、地上部分、地下部分生物量表现出协同作用。Cd和Hg对玉米籽粒干重同样表现出协同作用。而随着Pb浓度的增加，玉米株高降低，地上部分、地下部分生物量和籽粒干重均减少。由此判断Pb元素对玉米株高、地上部分、地下部分生物量和籽粒干重表现出抑制效应。可见，重金属Pb、Zn、Cd、As、Hg复合污染下，随重金属浓度的增加，对玉米生长指标的影响是不一样的。从F检验结果表明(表5)，重金属复合污染对玉米株高、地上部分生物量和籽粒干重的影响达到极显著水平，而对地下部分生物量的影响未达到显著水平。说明玉米株高、地上部分生物量和籽粒干重能够较为敏感的反应土壤重金属污染情况。

2.4 重金属复合污染对玉米生理指标的影响

2.4.1 重金属复合污染对玉米叶片酶活性影响 从玉米苗期叶片中过氧化物酶和超氧化物歧化酶活性(图1)以及丙二醛含量(图2)可以看出，POD活性随重金属胁迫浓度升高整体呈先下降后上升的趋势。其中，处理I的POD活性最高，为60.94 U/mg prot，与处理A和对照CK差异不显著，且三者均高于其他处理；处理D的POD活性最低，为24.68 U/mg prot，与处理C差异不显著，且两者均均显著低于其他处理。SOD活性随重金属胁迫浓度升高整体呈下降趋势，且各处理与CK相比较差异显著，处理A达到最高值51.50 U/mg prot，显著高于CK及其他处理。I处理达到最低值12.17 U/mg prot，显著低于其他处理。MDA含量随重金属胁迫浓度升高整体呈先下降再上升的趋势。处理F中玉米叶片MDA含量最高，为9.42 nmol/mg prot，显著高于其他处理。处理C含量最低，为3.67 nmol/mg prot，显著低于其他处理。

图1 玉米苗期叶片中中过氧化物酶(POD)和超氧化物歧化酶(SOD)活性Fig.1 POD and SOD activity during seedling stage in leaf of maize

图2 玉米苗期叶片中丙二醛(MDA)含量Fig.2 MDA content during seedling stage in leaf of maize

2.4.2 重金属有效态含量与玉米叶片酶活性多元回归分析 由表6多元回归分析结果可知，在重金属 Pb、Zn、Cd，As和Hg复合污染条件下，随着土壤中Pb、As、Hg有效态浓度的增加，玉米叶片MDA含量升高，有效态Pb、As、Hg对玉米叶片MDA含量表现出协同作用。土壤中有效态Cd对玉米叶片MDA含量表现出抑制效应。随着土壤中有效态Cd、As浓度增加，玉米叶片SOD、POD活性升高，Cd、As对玉米叶片SOD、POD活性表现出协同作用。而Hg对玉米叶片SOD、POD活性均表现出抑制效应。F检验表明重金属复合污染土壤中重金属有效态对玉米叶片SOD、POD活性影响均到极显著水平，而MDA含量的影响未达到显著水平。说明玉米叶片SOD、POD活性能够较为敏感的反应土壤重金属污染情况。

3 讨 论

3.1 重金属复合污染土壤中重金属有效态含量对玉米生长情况的影响

土壤中的重金属污染对植物来说是一种胁迫因素，能够对植物的生长、发育、繁殖等阶段产生影响[18-19]。在本研究中，随重金属浓度递增，玉米株高、地上部分生物量和籽粒干重均呈现先上升后下降的趋势，表明中度重金属污染对玉米生长影响不大，甚至能够促进玉米生长，而强重金属污染和极强重金属污染均会抑制玉米生长，甚至导致玉米减产和死亡。由多元回归分析结果可知，Pb元素对玉米生长特征(株高、生物量)起抑制效应。玉米株高、地上部分生物量和籽粒干重能够敏感的反应出土壤重金属污染情况。

3.2 重金属复合污染土壤中重金属有效态对玉米生理指标的影响

本研究结果表明，重金属复合污染土壤中随着污染程度增加，玉米叶片内MDA含量先下降后上升，说明低浓度重金属胁迫对玉米的膜脂过氧化反应的影响较小，但随着重金属胁迫浓度的升高，MDA含量逐渐增大，此结果与前人研究结果较为一致[20-21]。高浓度重金属胁迫影响到玉米的膜脂过氧化反应，产生大量MDA。重金属强污染F和极强污染I处理中，MDA含量大于对照组，表明玉米植株已经受到严重重金属胁迫。

随重金属胁迫浓度的增加，SOD活性整体呈下降趋势，除B处理活性显著高于对照组外，其余处理组酶活性均显著低于对照组。结合MDA含量分析，仅F和I处理MDA含量高于对照处理，说明F和I处理的玉米受到严重胁迫，植株体内SOD活性被抑制。其余重金属污染程度处理的SOD活性虽然低于对照，但MDA含量在正常范围之内，其余组的玉米植株体内SOD活性是否受到抑制还需进一步实验证实。因此较低浓度的重金属有效态可能刺激玉米植株体内的酶，使SOD活性升高。

本研究中，随重金属胁迫浓度的增加，POD酶活性呈先下降后上升的趋势，表明较低重金属浓度有利于玉米生长，胁迫较低，随污染程度持续增大，则表现出POD增大的趋势，进而说明高浓度的重金属胁迫能够加快玉米的老化速度。在重金属复合污染胁迫下，玉米体内SOD和POD的活性分别出现3次峰值，这种现象称之为“抗性酶活性高峰”，可能是植物细胞内保护性酶对重金属胁迫产生了相应的抗性变异[22]。

表6 土壤重金属有效态与玉米叶片内MDA、POD、SOD的多元回归分析

由多元回归分析结果可知，Cd、As对玉米体内SOD、POD活性表现出协同作用。而Hg对玉米体内SOD、POD活性均表现出抑制效应。重金属复合污染对玉米体内SOD、POD活性影响达到极显著水平，说明玉米体内SOD、POD活性能够较为敏感的反应土壤重金属污染情况。

4 结 论

从本研究结果可以看出，广西石漠化地区，土壤重金属复合污染胁迫对玉米株高、地上部分、地下部分、籽粒的干物质积累量均起到低浓促进高浓抑制的作用，中等重金属污染程度对玉米生长促进作用，强重金属污染和极强重金属污染能够抑制玉米生长，导致玉米植株的干物质积累量和籽粒产量降低，甚至死亡。土壤重金属复合污染土壤中，随重金属有效态浓度的升高，玉米体内MDA含量呈先下降后上升趋势；随重金属有效态浓度的上升，SOD活性呈下降趋势，结合MDA变化趋势可知，高浓度重金属胁迫能够抑制SOD活性；随重金属有效态浓度的上升，POD活性呈先下降后上升趋势，说明高浓度重金属胁迫能够使玉米幼苗老化。

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(责任编辑 汪羽宁)

Effects of Multiple Heavy Metal Stress on Growth and Physiological Characteristics of Maize in Rocky Desertification Region in Guangxi

ZHANG You-ran1, 2, LI Shun-an1, XIONG Lin1, 2, YE Li-li1, 2, JIANG Jin-ping1, 2 *

(1.Guangxi Key Laboratory of Environmental Pollution Control Theory and Technology, Guilin University of Technology, Guangxi Guilin 541004, China; 2.Guangxi Collaborative Innovation Center for Water Pollution Control and Water Safety in Karst Area, Guangxi Guilin 541004, China)

In order to evaluate the growth and physiological characteristics of maize plants under multiple heavy metal stress in rocky desertification soil, the pot experiment was conducted on 9 kinds of heavy metal contaminated soils from Yangshuo County in Guangxi. The results showed that low concentration of available heavy metal promoted the maize plant height and biomass of maize, while available heavy metal with high concentrations suppressed the growth and plant biomass of maize. Multiple heavy metal pollution could significantly affect the enzyme activity of maize plants(P<0.05). The results also showed that available heavy metal with low concentrations could decrease malondialdehyde (MDA) activity, but it was the opposite trend for available heavy metal with high concentrations. Superoxide dismutase (SOD) activity in maize indicated continuous decline trend with the concentrations of heavy metal increase, and peroxidase (POD) activity declined in low available heavy metal content, but increased in higher concentrations of heavy metal. Available cadmium and arsenic in rocky desertification soil showed a synergistic effect with the activity of POD and SOD in maize according to the results of multivariate regression analysis. Available mercury in soils could inhibit SOD and POD activity in maize.

Rocky desertification; Maize; Multiple heavy metal; Soil pollution; Plant enzyme activity

1001-4829(2016)09-2079-07

10.16213/j.cnki.scjas.2016.09.013

2016-04-02

国家自然科学基金项目(41261098)；广西矿冶与环境科学实验中心项目(KH2012ZD004)；广西高等学校高水平创新团队及卓越学者计划项目(002401013001)

张悠然(1991-)，女，辽宁北票人，硕士研究生，研究方向为土壤污染与修复，*为通讯作者，E-mail：jiangjinping74@163.com。

S513;X5

A