不同炎症性评分指标对根治性切除的胰腺癌患者预后的评估价值

苏子剑 潘群雄 王聪仁 张剑华 柯少迎 张胜利



·论著·

不同炎症性评分指标对根治性切除的胰腺癌患者预后的评估价值

苏子剑 潘群雄 王聪仁 张剑华 柯少迎 张胜利

目的 比较不同炎症性评分指标对行根治性手术的胰腺癌患者预后的评估价值，并与临床上最常用的TNM分期进行比较。方法 回顾性分析行根治性手术治疗的185例胰腺癌患者的临床资料。根据患者术前格拉斯哥预后评分(GPS)、中性粒细胞/淋巴细胞比值(NLR)、血小板/淋巴细胞比值(PLR)、预后指数(PI)、小野寺预后营养指数(PNI)，采用单因素、多因素分析影响患者术后生存时间的因素。不同炎症性评分指标的同质性比较采用似然比χ2检验，判别力及单一趋势性比较采用线性趋势χ2检验和受试者工作特征(ROC)曲线，并与传统的TNM分期进行比较。结果 单因素分析显示，术前消瘦，血清CRP、白蛋白、CA19-9水平，行根治性手术，NLR、PLR、GPS、PI、PNI及TNM分期均与胰腺癌患者术后1、2、3年生存率相关(P<0.001)。多因素COX风险模型分析显示，TNM分期、行根治性手术、GPS、NLR、 PLR、PI、PNI是评估胰腺癌患者术后生存时间的独立危险因素。ROC曲线分析显示，GPS较其他炎症性评分指标有更大的曲线下面积(AUC)，而TNM分期的AUC最大。GPS较NLR、PLR、PI、PNI具有更好的同质性、判别力及单一趋势性，而TNM分期表现更为突出。结论 GPS、NLR、PLR、PI、PNI等炎症性评分指标均为行根治性手术的胰腺癌患者预后的独立危险因素，其中GPS对预后的评估优于NLR、PLR、PI、PNI等其他炎症性评分指标。

胰腺肿瘤； 格拉斯哥预后评分； 预后

Fund program:Natural Science Foundation of Fujian Province,China(2014J01435)；Science and Technology Plan Projects of Quanzhou(2013Z58)

胰腺癌是严重危害人类健康的恶性肿瘤之一，发病率和死亡率分别居于全球第5位和第4位[1]。胰腺癌起病隐匿，确诊时往往已是晚期，进展快、预后差、病死率极高，5年生存率低于5%[2]。因此，寻找评估胰腺癌患者预后的关键指标可能有助于临床上对治疗方案的选择。近年来文献报道，格拉斯哥预后评分(Glasgow prognostic score，GPS)[3-6]、中性粒细胞/淋巴细胞比值(neutrophil lymphocyte ratio，NLR)[7-10]、血小板/淋巴细胞比值(platelet lymphocyte ratio，PLR)[11-15]、小野寺预后营养指数(prognostic nutritional index，PNI)[16]等均与胰腺癌患者的预后相关，但这些炎症性评分指标的临床应用价值尚不明确。本研究采用多种炎症性评分指标对行根治性手术的胰腺癌患者预后进行评估，并与临床常用的TNM分期进行比较。

资料与方法

一、病例资料

选择2008年6月至2015年6月福建医科大学附属泉州第一医院肝胆外科行根治性手术且随访资料完整的185例胰腺癌患者的临床资料。所有患者的手术均由同一组外科医师操作，抽血检测均在术前1 d进行，术后病理组织学检查均确诊为胰腺癌。排除标准：术前伴有远处转移者；术前行全身化疗、局部放疗者；术前发现急性炎症或类风湿性关节炎等疾病者；术后因非胰腺癌原因导致死亡者。

出院后采用定期复诊和电话询问的方法进行随访。术后2年内1～3个月随访1次，2～5年内3～6个月随访1次，5年后每6个月随访1次。随访内容包括全面的病史询问、肿瘤标志物检测(血清CA19-9、CEA)及腹部B超或CT等影像学检查。生存时间按月计算，起点为手术日期，终点为患者胰腺癌死亡日期。所有患者随访至2015年12月1日止。随访时间为1～65个月，平均12个月。

二、各炎症性评分指标的标准

炎症性评分指标包括GPS、NLR、PLR、预后指数(prognostic index, PI)、PNI。GPS：C反应蛋白(CRP)≤10 mg/L+血清白蛋白≥35 g/L计0分；CRP≤10 mg/L+血清白蛋白<35 g/L或CRP>10 mg/L+血清白蛋白≥35 g/L计1分；CRP>10 mg/L+血清白蛋白<35 g/L计2分。NLR：<3.1计0分，≥3.1计1分；PLR：<150计0分，150～300计1分，>300计2分；PI：CRP≤10mg/L+白细胞总数≤11×109/L计0分，CRP≤10 mg/L+白细胞总数>11×109/L或CRP>10 mg/L+白细胞总数≤11×109/L计1分，CRP>10mg/L+白细胞总数>11×109/L计2分；PNI：白蛋白(g/L)+5×淋巴细胞数(109/L)≥45计0分，<45计1分。

三、各炎症性评分指标及TNM分期的预后判断能力

评估各炎症性评分指标的预后判断能力包括以下3个方面：(1)同质性，即各评分亚组内患者的生存情况差异不大；(2)判别力，即各评分不同亚组间患者的生存情况有显著差异；(3)单一趋势性，即分期越晚的患者，其生存情况越差。

行姑息性手术患者的TNM分期根据术前影像资料、术前或者术中活检结果及术中所见判断。行根治性手术患者的TNM分期根据第7版AJCC的TNM分期标准。

四、统计学处理

结果

一、胰腺癌患者的临床资料

185例胰腺癌患者中男性112例(60.5%)，女性73例(39.5%)，男女之比2∶1；年龄38～76岁，中位年龄57岁；术前133例消瘦。实验室检查：中性粒细胞计数(3.1～17.6)×109/L，平均(4.7±2.1)×109/L，淋巴细胞计数(0.7～12.4)×109/L，平均(2.2±1.2)×109/L，血小板计数(9～745)×109/L，平均(316.4±129.4)×109/L；78例低蛋白血症，38例CEA升高，54例CRP升高。73例行根治性手术，112例行姑息性手术。病理学检查：胰头癌52例，胰体尾部癌133例；高、中分化癌107例，低分化癌78例。4例失访。患者术后1、2、3年的总体生存率分别为31. 9%、13.0%、6.0%，中位生存时间8个月，17例至今仍存活。185例患者TNM分期：Ⅰ期9例，Ⅱ期66例，Ⅲ期97例，Ⅳ期13例。

二、临床指标及各炎症性评分指标与患者术后生存时间的关系

术前消瘦，血清CRP、白蛋白、CA19-9，行根治性手术，NLR、PLR、GPS、PI、PNI及TNM分期均与胰腺癌患者术后1、2、3年生存率相关(P<0.001，表1)。术前有消瘦、CRP及CA19-9水平升高、低蛋白血症的患者，各炎症性评分指标的分值高，TNM分期晚、行姑息性手术的患者预后更差。

将单因素分析中P<0.05的术前消瘦、CA19-9水平、NLR、PLR、GPS、PNI、PI、TNM分期、根治性手术(因GPS由CRP及白蛋白组成，因此排除CRP、白蛋白)等因素进行多因素COX风险模型分析，TNM分期、行根治性手术、GPS、NLR、 PLR、PI、PNI是影响胰腺癌患者术后生存时间的独立危险因素(表2，图1)。

三、各炎症性评分指标及TNM分期的同质性、判别力、单一趋势性的比较

GPS较NLR、PLR、PI、PNI具有更好的同质性、判别力及单一趋势性，而TNM表现更为突出(表3)。ROC曲线分析显示，GPS较其他炎症性评分指标有更大的AUC，但TNM分期的AUC最大(表4、图2)。

表1 临床病理参数与患者术后生存率的单因素分析

表2 影响患者术后生存率的多因素分析

图1 胰腺癌患者TNM分期(1A)、GPS(1B)、NLR(1C)、PLR(1D)、PI(1E)、PNI(1F)的生存曲线

表3 TNM分期及各炎症性评分指标的同质性及判别力

变量似然比χ2值线性趋势χ2值TNM分期158．6058．99GPS77．0115．03NLR39．378．80PLR75．395．04PI63．4414．35PNI46．6811．36

表4 术后1、2、3年TNM分期及各炎症性评分指标的AUC比较

生存期变量AUC95%CIP值 1年TNM分期0．7460．667～0．825<0．001GPS0．6720．591～0．753<0．001NLR0．5910．506～0．6760．046PLR0．5610．474～0．490．179PI0．6430．563～0．7240．002PNI0．6310．547～0．7150．004 2年TNM分期0．8180．729～0．907<0．001GPS0．6890．593～0．7860．003NLR0．6250．522～0．7280．048PLR0．5850．473～0．6980．179PI0．6410．539～0．7430．026PNI0．6670．565～0．7700．008 3年TNM分期0．8690．791～0．946<0．001GPS0．6650．528～0．8030．066NLR0．5900．435～0．7440．319PLR0．6320．468～0．7790．141PI0．6260．483～0．7700．160PNI0．6250．470～0．7790．166

讨论

中国抗癌协会胰腺癌专业委员会回顾性分析2 340例胰腺癌资料，结果显示行根治性手术患者的1、3、5年生存率分别为54.4%、13.5%、8.5%[17]。影响胰腺癌预后的因素很多，包括术前CA19-9水平、治疗方案、术后TNM分期、肿瘤分化程度等[18-21]。

近年来，随着对肿瘤发生、发展规律研究的不断加深，越来越多的证据表明，全身炎症反应与肿瘤进展、侵袭以及转移相关[22-23]。其机制一方面是肿瘤的直接浸润或肿瘤微环境中的淋巴细胞浸润可以促进机体产生一系列的炎性递质、细胞因子[24-25]，另一方面是IL-6、TNF、中性粒细胞等炎性递质及炎性细胞可通过促进血管生成和组织浸润而对肿瘤的发生、侵袭、转移发挥作用[26-29]。机体这种炎症反应可以通过血清中的的一些炎性细胞和炎性蛋白反映出来，如血小板、中性粒细胞、淋巴细胞、CRP、白蛋白等。虽然全身炎症反应与肿瘤预后相关的具体机制仍未清楚，但许多研究结果表明，以这些炎症细胞和炎症蛋白为基础所组成的炎症性评分指标，包括GPS[3-6]、NLR[7-10]、PLR[11-15]、PNI[16]等与胰腺癌患者的预后相关。

图2 胰腺癌患者TNM分期、GPS、NLR、PLR、PI、PNI的1(2A)、2(2B)、3(2C)年生存率的ROC曲线

GPS包括术前血清CRP和白蛋白两个受全身炎症反应影响的指标。CRP是肝细胞合成的炎性反应的急性期反应物，并由IL-1、IL-6、TNF等致炎细胞因子进行调节，CRP水平可以反映全身炎症反应的程度。多个研究表明，CRP水平升高与胰腺癌的不良预后相关[30-31]。血清白蛋白水平是围手术期营养指数，可反应机体的营养状态[32]，临床检查简单易行且价廉。Mcmillan等[33]研究显示，在恶性肿瘤生长过程中全身炎症反应可以导致患者低蛋白血症及消瘦。低蛋白血症会影响肿瘤患者的免疫功能[34]，因此低蛋白血症可以反映机体全身炎症反应及免疫抑制状态，并与恶性肿瘤的发生、发展密切相关。许多研究结果表明，GPS与恶性实体肿瘤的预后相关[35-36]。李金海等[3]回顾性分析128例行根治性手术的胰腺癌患者资料，结果显示术前GPS对各个分期可切除胰腺癌患者的术后死亡预测均有一定价值。Ikuta等[4]报道术前GPS是行姑息性手术治疗的胰腺癌患者术后生存期的独立预后因素，术前GPS可作为是否有必要行手术的依据。Imaoka等[5]分析807例胰腺癌患者的资料，结果显示GPS是胰腺癌患者总生存时间的独立预后因素，特别是进展期胰腺癌患者。Kurahara等[6]研究结果显示，GPS是行化疗的胰腺癌患者总生存时间及无进展生存时间的独立预后因素。

在恶性肿瘤的发生、发展过程中，中性粒细胞通过分泌大量的血管内皮生长因子，为肿瘤生长和增殖提供适宜的环境，促进肿瘤血管的形成，进而加快肿瘤生长[7]。淋巴细胞参与肿瘤细胞的破坏和凋亡过程，是机体抗肿瘤免疫的主要成员。淋巴细胞的减少提示机体抗肿瘤免疫功能的降低，进而影响肿瘤的预后。已有研究表明，对行根治性手术的胰腺癌患者，高NLR是术后死亡风险增加的独立危险因素[8]。Stotz等[9]分析370例胰腺癌患者资料，结果显示高NLR不仅是行手术治疗患者总生存时间的独立预后因素，也与非手术治疗患者的较差预后相关。既往研究对于NLR的界值没有统一的认识，介于(2～5)∶1之间。上海肿瘤中心肝胆胰外科罗国鹏等回顾性分析403例胰腺癌患者的资料，通过ROC分析，选取NLR的最佳界值为3.1[10]。

Xin等[37]对包括胃癌、结直肠癌、胰腺癌、肝癌等共13 946例恶性肿瘤患者进行荟萃分析，结果显示高PLR与恶性肿瘤的不良预后相关。Smith 等[11]及Shirai等[12]的研究均显示高PLR为胰腺癌的独立危险因素，是术后总体生存时间及无瘤生存时间的独立预后因素。亦有研究表明，PLR与不能手术的晚期患者的预后相关[13]。但有研究显示，PLR并不是胰腺癌患者独立的预后因素[14-15]。因此，PLR与胰腺癌患者预后的关系有待进一步明确。

目前PI及PNI在胰腺癌患者中的研究尚少。Geng等[16]分析321例晚期胰腺癌患者资料，结果显示低PNI与高TNF-α水平相关，且是中晚期胰腺癌生存时间独立的预后因素。Kurahara等[6]的研究结果亦显示，PNI不仅与胰腺癌患者总生存时间及无进展生存时间相关，且与化疗后缓解率相关。但Wang等[14]的研究结果显示，PI及PNI并不是胰腺癌患者独立的预后因素。

本研究结果显示，消瘦、NLR、PLR、GPS、PNI、PI、CA19-9、TNM分期、根治性手术与胰腺癌患者的术后生存时间相关，术前伴有消瘦、CRP水平升高、低蛋白血症、TNM分期更晚、未行根治性手术、各炎症性评分指标(GPS、NLR、PLR、PI、PNI)高的患者，术后1、2、3年的生存率较低。多因素分析显示，TNM分期、根治性手术、各炎症性评分指标均为胰腺癌患者术后的独立预后因素，其中，GPS对预后的评估优于NLR、PLR、PI、PNI，但术后TNM分期对胰腺癌患者具有更佳的预后评估作用，与其他研究结果相似[22-24]。

本研究是一个单中心研究，患者的例数较少，观察时间较短，因此，有必要进行多中心、大样本的研究。

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(本文编辑：屠振兴)

Prognostic value of inflammation-based scores and TNM stage for pancreatic cancer patients after radical resection

SuZijian,PanQunxiong,WangChongren,ZhangJianhua,KeShaoying,ZhangShengli.

DepartmentofHepatobiliarySurgery,QuanzhouFirstAffiliatedHospitalofFujianMedicalUniversity,Quanzhou362000,ChinaCorrespondingauthor:PanQunxiong,Email: 710262737@qq.com

Objective To compare the prognostic value of different inflammation-based prognostic scores and Tumor Node Metastasis (TNM) stage for patients undergoing radical resection of pancreatic cancer with the routine TNM stage in clinical practice. Methods Clinical data of 185 patients with pancreatic cancer who underwent radical surgery were retrospectively analyzed. Based on the inflammation-based prognostic scores (Glasgow prognostic score (GPS), neutrophil lymphocyte ratio (NLR), platelet lymphocyte ratio (PLR), prognostic nutritional index (PNI) and prognostic index (PI)) before surgery, univariate and multivariate analyses were used for identifying influential factors on patients′ survival. Homogeneity of different scoring systems was compared using likelihood ratio chi-quare test, and linear trend chi-square test, and receiver operating characteristic (ROC) curve were performed to compare the differentiating ability and single trend of the selected scores with those of routine TNM stage.Results In univariate analysis, preoperative weight loss, serum C-reactive protein, serum albumin, CA19-9, radical surgery, NLR, PLR, GPS, PI, PNI

Pancreatic neoplasms; Glasgow prognostic score; Prognosis

10.3760/cma.j.issn.1674-1935.2016.05.003

362000 福建泉州，福建医科大学附属泉州第一医院肝胆外科(苏子剑、潘群雄、王聪仁、张剑华、柯少迎)；福建中医药大学管理学院(张胜利)

潘群雄，Email: 7102627@qq.com

福建省自然科学基金(2014J01435)；泉州市科技计划项目(2013Z58)

and TNM stage were all significantly associated with patients′ overall survival after surgery (P<0.001). In multivariate cox risk model analysis, TNM stage, radical surgery, GPS, NLR, PLR, PI and PNI were independent risk factors for patients′ survival after surgery. ROC curve showed that GPS had higher AUC than other scoring systems, but TNM stage had the highest AUC. The homogeneity, differentiating ability and single trend of GPS were higher compared to other inflammation-based prognostic scores, but those of TNM stage were the highest.Conclusions The inflammation-based prognostic scores like GPS, NLR, PLR, PI and PNI were independent prognostic factors for pancreatic caner patients′ survival after surgery, and the prognostic value of GPS was superior to that of NLR, PLR, PI and PNI.

2016-03-08)