17α-甲基睾酮对麦穗鱼性腺组织学的影响

刘少贞，朱玉婷，赵凌瑞

(山西农业大学 动物科技学院，山西 太谷 030801)



17α-甲基睾酮对麦穗鱼性腺组织学的影响

刘少贞，朱玉婷，赵凌瑞

(山西农业大学 动物科技学院，山西 太谷 030801)

摘要：环境雄激素17α-甲基睾酮(MT)在养殖业和医药等行业的广泛使用，导致环境中存在一定浓度的MT。本文研究其对常见鲤科鱼类麦穗鱼性腺组织学及性腺指数的影响。结果表明，25 ng·L-1、50 ng·L-1和100 ng·L-1的MT暴露麦穗鱼雌鱼7 d、14 d和21 d后，均对雌鱼的卵巢产生了不同程度的抑制作用，并且随着MT浓度的增加抑制作用逐渐加强。 25 ng·L-1、50 ng·L-1和100 ng·L-1的MT分别暴露麦穗鱼雄鱼7 d、14 d和21 d后，组织学结果显示50 ng·L-1MT处理组中雄鱼性腺出现精卵巢(testis-ova)现象。50 ng·L-1MT暴露7 d的时候对雌鱼的性腺指数造成显著影响，延长暴露时间至14 d的时候雄鱼性腺指数才显著升高。综上所述，中浓度的MT(50 ng·L-1)对麦穗鱼的性腺指数和性腺组织学影响最为显著。

关键词：17α-甲基睾酮；麦穗鱼；性腺；组织学

近年来，越来越多的学者研究环境内分泌干扰物(Endocrine Disrupting Chemicals, EDCs)对生物体的影响。1998年，日本环境署就列出了67种环境内分泌干扰物[1]，欧盟委员会在2000年列出564种有毒有机物质[2]。环境内分泌干扰物，又叫环境激素，包括环境雌激素和环境雄激素，主要是人类在生产生活中排放到自然环境中的有机外源性物质，其可通过干扰生物体内保持自身平衡和调节发育过程的天然激素的合成、分泌、运输、结合、反应和代谢等过程，从而对生物体的生殖、神经和免疫等系统的功能产生影响，内分泌干扰物会导致生物体的内分泌系统功能紊乱。动物实验表明，外源雌激素EE2(25 ng·L-1)暴露28 d会使稀有鮈鲫的体重显著减轻，同时，鱼的体长显著降低[3]。EE2暴露斑马鱼体重和体长也会受到显著抑制[4]。Yoshida等人发现大鼠注射辛基酚(浓度为100 mg·kg-1)后体重显著下降[5]。将除草剂阿特拉津(Atrazine，AT)拌入饲料中饲喂家蚕一段时间后，发现阿特拉津严重抑制了家蚕的生长，浓度越大抑制作用越显著，尤其是当阿特拉津浓度达到0.40 mmol·kg-1，家蚕的体重已经完全停止增长[6]。这些前人的研究主要都集中在环境雌激素对动物体长和体重等的影响上。而本文将从外源性雄激素入手，研究17α-甲基睾酮(17α-methyltestosterone, MT)对麦穗鱼体长、体重、性腺重和性腺指数以及组织学的影响。

17α-甲基睾酮是EDCs的一种，属于人工合成的雄激素[7,8]，在养殖业和医药等行业被普遍应用。低浓度的MT可以作为饲料添加剂促进鱼类的生长发育，MT属于雄激素，在生产单一雄鱼方面有巨大的作用[9～11]。17α-甲基睾酮的广泛应用，导致环境中的浓度越来越高，尤其是水环境中的MT浓度达到一定程度，严重危害到了水生生物的健康，同时危害到了人类的健康。MT在污水中广泛存在，化学工厂的污水排放处检测到了1.33 ng·L-1的MT[12]，2010年，北京地区检测到4.1~7.0 ng·L-1的MT[13]。

我国鱼类以鲤科鱼类为主，鲤科鱼类对水环境水质污染比较敏感。麦穗鱼(Pseudorasboraparva)是鲤科鱼类中的一种小型鱼类，原产于亚洲，具有个体小、适应环境能力强、廉价易得等优点，是实验鱼类中较理想的实验动物[14~16]。本研究采用外源性雄激素17α-甲基睾酮暴露麦穗鱼成鱼，通过对麦穗鱼精巢和卵巢形态学的观察以及性腺指数的计算，探讨17α-甲基睾酮对麦穗鱼性腺的影响，为17α-甲基睾酮的研究提供更多的理论基础。同时，为廉价、易得的麦穗鱼作为敏感毒性实验材料提供可靠的理论依据。

1材料与方法

1.1　实验材料

麦穗鱼(P.parva)采自山西农业大学思想湖，在实验室暂养驯化一个月后，挑选体形匀称、健康的个体用于本研究。所选麦穗鱼体长(3.55±0.20) cm，体重(0.94±0.21) g。

1.2　仪器与药品

17α-甲基睾酮购自 Sigma 公司；无水乙醇、苦味酸、冰醋酸、二甲苯购自天津市化学工业有限公司；苏木精、伊红购自南昌雨露实验器材有限公司；石蜡切片机(LeicaRM2245)；显微镜成像系统(RCH1-NK50i)。

1.3　实验设计

实验设4个组，其中3个17α-甲基睾酮处理组，浓度分别为25、50和100 ng·L-1，1个0.001%(v/v)无水乙醇水溶液处理的对照组，每组3个重复。对照组和处理组每组分别有300尾麦穗鱼(雌雄鱼各150尾)，平均分配到3个重复的水族箱中进行暂养，每个水族箱里100尾鱼，共计12个水族箱，1 200条鱼。每天对水族箱进行定时换水吸污，换掉水族箱中一半的水，同时添加相应量的激素，使实验水族箱中水的药物浓度保持恒定。每天定时定量投喂饲料，并观察实验鱼的健康状况，对于出现死鱼现象时将死鱼及时捞出并做好记录。水温恒定在22 ℃。保持实验室环境的清洁，尽量减少外界环境对麦穗鱼的干扰。

1.4　取样

分别经过7 d、14 d和21 d的MT处理后，对处理组和对照组的麦穗鱼进行解剖取样。每次每缸随机捞取15尾雌鱼和15尾雄鱼，吸水纸吸干鱼体表面的水分，测量其体长和体重并记录，随后迅速摘取麦穗鱼性腺称重，并置于Bouin’s固定液(75 mL 苦味酸饱和溶液、25 mL 40%甲醛溶液和5 mL 冰醋酸)中固定。

1.5　生物学指标测定

MT分别处理麦穗鱼7 d、14 d和21 d结束后，每个处理组和对照组分别测量15尾雌鱼和15尾雄鱼的体长、体重与性腺重，用性腺重量和体重计算麦穗鱼的性腺指数。性腺指数(gonadosomatic index, GSI)计算公式为：

性腺指数(GSI)=[性腺重/体重]×100

式中，GSI为取百分数。

数据结果均以 mean ± SD出现。Student’s T检验进行显著性分析。P<0.05表示差异显著，用一个星号(*)表示，P<0.01表示差异极显著，用两个星号(**)表示。

1.6　石蜡切片的制作

麦穗鱼精巢和卵巢经过Bouin’s固定48 h，采用梯度浓度的乙醇脱水，二甲苯透明，分别经过熔点为54~56 ℃的软蜡和熔点为56~58 ℃的硬蜡进行组织浸蜡，最后用硬蜡包埋，包埋后过夜，包埋组织的蜡块充分凝固后经过修块，手动石蜡切片机制成6 μm的蜡带，经过展片、贴片、烘片等步骤，最后采用苏木精-伊红(H-E)染色，中性树胶封片后置光学显微镜下观察并拍照。

2结果

2.1　生物学指标

25、50和100 ng·L-1的MT分别处理麦穗鱼7、14和21 d后，对于雌鱼而言，只有50 ng·L-1的MT处理7 d后，性腺重量和性腺指数显著小于对照组，延长暴露时间到21 d时，雌鱼体长显著小于对照组的体长，雌鱼25 ng·L-1和100 ng·L-1处理组的体长、体重、性腺重和性腺指数与对照组相比并没有显著的变化(表1)。

表1　麦穗鱼生物学指标a

注：表中的数据均以mean ± SD显示，星号代表与对照组之间存在显著差异(*,P< 0.05;)，向上(↑)和向下(↓)的箭头表示平均值升高和降低，没有箭头和星号的表示数据与对照组无显著差异

Note：Data are expressed as mean ± SD. Asterisks indicate significant difference from the control groups (*,P< 0.05). The arrows ‘↑’ or ‘↓’ indicate the significant up-regulation or down-regulation of the morphological data. Absence of the arrows ‘↑’ or ‘↓’ indicates no significant difference between exposure groups and control groups

对于雄鱼而言，仅有50 ng·L-1的MT处理14 d后，雄鱼的性腺指数与对照组相比显著降低(见表1)，而雄鱼25 ng·L-1和100 ng·L-1的MT处理组的体长、体重、性腺重和性腺指数与对照组相比并没有显著的变化(表1)。

2.2　组织学结果

25 ng·L-1、50 ng·L-1和100 ng·L-1的MT暴露麦穗鱼7 d、14 d和21 d后，雌雄鱼的性腺发育都受到了不同程度的抑制，MT处理使得性腺中成熟的卵细胞或者精子比例下降(图1，图2)。随着MT处理时间和浓度的不同，精巢和卵巢的变化也是不一样的(图1，图2)。

2.2.1麦穗鱼卵巢组织学结果

17α-甲基睾酮处理麦穗鱼雌鱼7 d，石蜡切片结果显示，对照组的麦穗鱼卵巢发育良好，成熟卵细胞(Voc)较多，初级卵母细胞(Poc)、次级卵母细胞(Coc)所占整个卵巢的细胞正常(图1A1)。25 ng·L-1的MT处理组的麦穗鱼也具有成熟的卵细胞，且成熟卵细胞的比例变化不是很明显(图1A2)。而50 ng·L-1的MT处理组，发现麦穗鱼卵巢里未成熟细胞(Poc和Coc)所占比例明显增多，成熟卵细胞(Voc)比例降低较明显(图1A3)。当MT浓度达到100 ng·L-1时，卵巢中成熟的卵细胞(Voc)已经观察不到了，只能观察到次级卵母细胞和初级卵母细胞(图1A4)。

17α-甲基睾酮处理雌鱼14 d，对照组的雌鱼卵巢发育良好，成熟卵细胞数量较多，卵细胞发育正常(图1B1)。在25 ng·L-1的MT暴露下麦穗鱼卵巢中初级卵母细胞(Poc)和次级卵母细胞(Coc)数量增多，成熟卵细胞(Voc)已经观察不到了。在50 ng·L-1的MT处理雌鱼后，麦穗鱼卵巢中只能观察到初级卵母细胞(Poc)，连次级卵母细胞都观察不到了(图1B3)。在100 ng·L-1的MT处理组，只有极少数量的次级卵母细胞(Coc)，卵巢中充斥着大量的初级卵母细胞(Poc)，并且如图1B4所示，细胞的数量增加，细胞个体变小(图1B4)。

图1　麦穗鱼暴露MT(25、50和100 ng·L-1)7、14和21 d卵巢横切面Fig.1　Photomicrographs of transverse ovary sections of adult P. parva unexposed and exposed to MT　　H-E染色，标尺为150 μm，A1-C1为7、14和21 d的对照组卵巢，A2-C2为25 ng·L-1的MT暴露7、14和21 d后卵巢，A3-C3为50 ng·L-1的MT暴露7、14和21 d后卵巢，A4-C4为100 ng·L-1的MT暴露7、14和21 d后卵巢，Voc为成熟卵细胞，Coc为卵黄前期卵细胞(次级卵母细胞)，Poc为初级卵母细胞Hematoxylin and eosin stain, Scale bars, 150 μm. A1-C1, the ovary of control female fish (7, 14 and 21 days); A2-C2, the ovary of MT (25 ng·L-1) exposure for 7, 14 and 21 days; A3-C3, the ovary of MT (50 ng·L-1) exposure for 7, 14 and 21 days; A4-C4, the ovary of MT (100 ng·L-1) exposure for 7, 14 and 21 days. Voc, vitellogenic oocyte; Coc, cortical alveolus stage; Poc, perinucleolar oocyte

17α-甲基睾酮处理雌鱼21 d，与对照组相比，25 ng·L-1的MT处理组，成熟卵细胞(Voc)比例有所降低(图1C2)，初级卵母细胞(Poc)数量有所增加。50 ng·L-1的MT处理组与对照组相比，初级卵母细胞所占比例增多，成熟卵细胞比例下降(图1C3)。高浓度MT(100 ng·L-1)处理组的雌鱼卵巢与对照组相比，细胞数量增多，多数是发育初期的初级卵母细胞(Poc)，中间夹杂着少量的次级卵母细胞(Coc)，观察不到成熟的卵细胞(图1C4)。

2.2.2麦穗鱼精巢组织学结果

石蜡切片结果显示，50 ng·L-1的MT暴露麦穗鱼雄鱼7 d后，雄鱼精巢中出现精卵巢(testis-ova)的现象(图2C)。如图2所示，可以观察到微小的精子和精原细胞中间存在多个卵母细胞(Poc)。随着MT暴露时间延长至14 d和21 d，反而没有观察到精卵巢的存在。25 ng·L-1以及100 ng·L-1的MT处理组暴露7 d均未发现有精卵巢，但明显地观察到成熟精子有所减少(图2B, 2D)，由于除了50 ng·L-1的MT处理组之外的其他处理组的组织切片结果差异不是太大，因此本文只给出具有代表性的麦穗鱼精巢图片(图2)。

图2　麦穗鱼暴露MT(25、50和100 ng·L-1)7 d后的精巢横切面Fig.2　Photomicrographs of transverse testis sections of adult P. parva unexposed and exposed to MT　　H-E染色，标尺为50 μm，A为处理7 d的对照组精巢；B为25 ng·L-1的MT暴露7 d后精巢；C为50 ng·L-1的MT暴露7 d后精巢；D为100 ng·L-1的MT暴露7 d后精巢SZ为成熟精子，S为次级精母细胞Hematoxylin and eosin stain, Scale bars, 50 μm. A, the testis of control group (7 days); B, the testis of MT at 25 ng·L-1for 7 days；B, the testis of MT at 50 ng·L-1for 7 days；B, the testis of MT at 100 ng·L-1for 7 daysSZ, spermatozoa; S, spermatocyte

3讨论与结论

本研究采用25、50和100 ng·L-1的17α-甲基睾酮(MT)处理麦穗鱼成鱼7 d、14 d和21 d，发现MT对麦穗鱼性腺的发育具有不同程度的抑制作用，随着处理浓度和处理时间的不同，对性腺发育的抑制程度也是不一样的(图1和图2)。麦穗鱼的体重在MT处理之后并没有发生显著的变化，可能由于本研究的暴露时间较短。而50 ng·L-1的MT雄鱼处理组的性腺指数在14 d的时候显著升高(P<0.05)，组织学结果显示，50 ng·L-1的MT处理雄鱼7 d时，精巢就发生重大的变化，两个结果结合推断，MT在雄鱼体内是先影响精巢的形态，进而使精巢的大小发生变化，所以使得精巢向卵巢发育。

3.1　MT对麦穗鱼雌鱼的影响

我们之前的研究表明，25、50和100 ng·L-1的MT会使稀有鮈鲫雌鱼卵巢中成熟的卵细胞数量显著减少[7]。本文的研究结果同样表明不同浓度的MT处理麦穗鱼会抑制雌鱼卵巢的发育，但本文的实验材料选择的是易得，且分布极其广泛的麦穗鱼，这就使得本研究的结果在环境监测和环境保护方面更具有实际的指导意义。MT处理7、14和21 d后，麦穗鱼雌鱼卵巢都有不同程度的退化，随着暴露时间的增加，退化程度逐渐严重，同时，随着MT暴露浓度的升高(25、50和100 ng·L-1)，卵巢退化的程度也是逐渐严重，麦穗鱼雌鱼卵巢在暴露MT后的退化和发育迟缓与前人研究黑头软口鲦和青鱂暴露MT后性腺组织学的研究结果是一致的[17，18]，本研究和前人的研究结果表明MT可以抑制鱼类性腺的发育，阻碍生殖细胞的成熟。刘阿朋等人的关于MT影响稀有鮈鲫幼鱼的性腺生长发育的实验结果表明：在一定的浓度范围内，MT能够表现出明显的雄激素特征, 可以发现在雌性稀有鮈鲫的卵巢里出现了大量成熟的精细胞, 从而改变了部分雌性稀有鮈鲫的性别[19]。陈兴汉，李波等人研究关于甲基睾酮(200，600，1800，5400 μg·L-1)诱导罗非鱼的实验中，观察到罗非鱼出现了雄性化的现象，且其表现出的雄性率较高[20]。而本实验尚未能在雌鱼卵巢中发现精细胞，并没有观察到雌鱼出现雄性化的现象，我们的研究结果只是显示MT抑制卵细胞成熟，使卵巢中未成熟的卵细胞比例明显增加，这主要是由于本研究所采用的MT浓度较低，并且前人的实验材料选择的是罗非鱼仔鱼，而我们选择的是麦穗鱼成鱼，因此造成了我们的实验结果与前人实验结果的差异。很多学者研究过MT对日本青鱂幼鱼、斑马鱼幼鱼和罗非鱼体内卵黄蛋白原(VTG)的影响，均发现MT能显著地降低鱼体内的VTG含量[21~23]，因此我们推测，MT是通过抑制体内的卵黄蛋白原的合成，进而抑制了雌鱼卵巢的发育。

3.2　MT对麦穗鱼雄鱼的影响

麦穗鱼雄鱼经25 ng·L-1、50 ng·L-1和100 ng·L-1的MT处理7 d、14 d和21 d后，在50 ng·L-1的MT处理组发现了精卵巢(testis-ova)现象，同时雄鱼性腺指数比对照组雄鱼的性腺指数显著升高(P<0.05)。有学者过去在甲基睾酮对孔雀鱼、玛丽鱼幼鱼性逆转的研究中发现，MT处理1周的幼鱼性腺的组织学观察中发现存在雌雄嵌合体，精原细胞和卵细胞出现在同一个性腺中[24]。Pawlowski等人的研究结果表明，黑头软口鲦雄鱼暴露0.1~50 μg·L-1的MT后，精巢没有发生明显的变化，精子数量也没有出现异常情况[12]。在MT暴露青鱂的实验中，精巢在MT的浓度为22.5~188 ng·L-1暴露后无明显的组织学变化，只有在MT浓度为380 ng·L-1的时候，青鱂的精巢才出现精卵巢(testis-ova)的现象[16]。这充分的表明，我们的实验材料麦穗鱼对环境中的MT更加敏感，这种分布极其广泛，易于饲养的麦穗鱼是更加合适监测环境雄激素的敏感生物材料。

综上所述，MT对麦穗鱼精巢和卵巢的形态有着明显的抑制作用，且MT浓度越高，麦穗鱼性腺中成熟的性细胞越少，性腺退化越明显。本研究结果表明，麦穗鱼是值得进一步推广的毒性试验材料。

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(编辑：武英耀)

Effect of MT on gonadal histology ofPseudorasboraparva

Liu Shaozhen, Zhu Yuting, Zhao Lingrui

(CollegeofAnimalScienceandVeterinaryMedicine,ShanxiAgriculturalUniversity,Taigu030801,China)

Abstract:An increasing number of 17α-methyltestosterone (MT) has been released into our environment accompanied with the development of the breeding industry, pharmaceuticals industry and so on. Aiming to reveal these effects on fish gonadal histology and GSI, we firstly detected the histology of gonads and the GSI in adultPseudorasboraparvaupon exposure to 17α-methyltestosterone (MT) in the present study. AdultP.parvawere exposed to MT (25, 50 and 100 ng·L-1) for 7, 14 and 21 days. We observed the histological changes of ovary in each group of MT exposure. Meanwhile, the result of this study showed that the testis-ova were found in the male fish exposure of MT (50 ng·L-1) for 7 days. MT at 50 ng·L-1exposure femaleP.parvafor 7 days, the GSI was significantly decreased. However, the GSI was significantly increased in the group of MT (50 ng·L-1) exposure for 14 days. In conclusion, the histology of gonads and the GSI were significantly changed in the 50 ng·L-1of MT group.

Key words:17α-methyltestosterone；Pseudorasboraparva； Gonad； Histology

中图分类号：X592

文献标识码：A

文章编号：1671-8151(2016)02-0147-06

基金项目：山西农业大学引进人才博士科研启动费项目(2014YJ08)

作者简介：刘少贞(1983-)，女(汉)，陕西西安人，讲师，博士，研究方向：环境毒理学

收稿日期：2015-11-29修回日期：2015-12-09