β-隐黄素的生理活性及其机理研究进展

盛 冉 孙志高 黄巧娟郝静梅 方 明 于奉生

(1. 西南大学柑橘研究所，重庆 400712;2. 广东省食品药品职业技术学校，广东 广州 510663)

β-隐黄素的生理活性及其机理研究进展

盛 冉1孙志高1黄巧娟2郝静梅1方 明1于奉生1

(1. 西南大学柑橘研究所，重庆 400712;2. 广东省食品药品职业技术学校，广东 广州 510663)

β-隐黄素是由多个异戊烯单元构成的一种复合物，属于氧化类胡萝卜素的一种，广泛存在于柿子、柑橘等植物中，亦可由微生物发酵产生。文章就β-隐黄素的吸收、生理活性及其机理进行综述，旨在为提高β-隐黄素的研发及临床应用提供一定参考。

β-隐黄素；吸收；生理活性；机理

β-隐黄素(β-cryptoxanthin)又称β-隐黄质、3-羟基-β-胡萝卜素，是类胡萝卜素的一种，分子结构式见图1[1]。β-隐黄素广泛存在于柑橘、柿子、南瓜、红辣椒等水果蔬菜中[1-3]，也可由法夫酵母、黄杆菌属发酵产生。近年来，由于β-隐黄素的广泛应用，其生理活性备受关注。

有关β-隐黄素的研究以国外居多，尤其是日本，中国国内研究较少。研究[4-8]表明因β-隐黄素结构中存在亲水性羟基，且更易被参与类胡萝卜素吸收的B类Ⅰ型清道夫受体酶(scavenger receptor class B type 1，SR-B1)携带，这使得β-隐黄素极易被吸收。Betty J. Burri等[9]测定了试验者对α-胡萝卜素、β-胡萝卜素、β-隐黄素的膳食摄入量及其在血液中的浓度，结果发现膳食摄入后，与血液中β-胡萝卜素相比，α-胡萝卜素和β-隐黄素的浓度分别增加了53%和725%，表明β-隐黄素的吸收优于β-胡萝卜素和α-胡萝卜素，这也为β-隐黄素生理活性的发挥奠定了良好的基础。目前，对β-隐黄素生理活性的研究主要集中在其转化为维生素A、抗癌、抗氧化、预防骨质疏松、预防动脉粥样硬化等方面，本文拟就其吸收、生理活性及机理等进行综述。

图1 β-隐黄素结构式

1 β-隐黄素的分散与转化

β-隐黄素作为人体血清中主要类胡萝卜素之一，对它如何分散于组织并在细胞中发挥生理功效进行较深入研究，结果[6,10-13]表明，摄入β-隐黄素后，主要通过3种途径转化，见图2。

转化为乳糜微粒进入血液中的β-隐黄素又可进入不同细胞中发挥作用，其主要通过两种方式。① 低生理浓度时，β-隐黄素由SR-B1和CD36(cluster determinant 36，CD36)酶协助的主动运输[4-6]。同时因SR-B1和CD36均是B类清道夫受体酶，存在于多种组织中，控制着类胡萝卜素进出细胞，也在上皮细胞吸收胆固醇、脂质、VE、VD等脂类物质时发挥作用[6]。Patrick Borel等[5]在Caco-2 TC-7细胞培养基中添加SR-B1的抑制剂，显著降低了细胞对β-隐黄素的吸收率，在HEK细胞培养基添加CD36的抑制剂SSO，也显著抑制了细胞对β-隐黄素的吸收率，这表明SR-B1和CD36在细胞吸收β-隐黄素时发挥着不可或缺的作用。② 高生理浓度时，β-隐黄素以协助扩散的方式进入细胞[6,8,13]。

图2 β-隐黄素在体内的转化途径

2 生理活性

2.1 转化为维生素A

维生素A(vitmin A，VA)，包括视黄酸、视黄醇和视黄醛，它与人体视力、皮肤、骨骼、毛发等健康息息相关[14]。β-隐黄素作为VA前体类胡萝卜素，1分子β-隐黄素可转化为1分子的视黄醇，虽然1分子β-胡萝卜素可转化为2分子的视黄醇，但β-隐黄素比β-胡萝卜素吸收利用率高[15]，因此β-隐黄素是机体良好的VA来源。目前对β-隐黄素转化为视黄醇的机理研究极少，一般认为β-隐黄素转化为VA的机理与β-胡萝卜素相同，如表1所示，β-隐黄素主要为第3种方式。

表1β-隐黄素转化为维生素A的机理†[7,11,16-20]

Table 1 The mechanism of conversion of beta-cryptoxanthin to vitamin A

转化方式酶切割方式产物1BCO115,15'双键处对称切割视黄醛和3-羟基视黄醛2BCO29',10'键处不对称切割视黄醛和β-10'胡萝卜醛3BCO2+BCO1—先转化为阿朴胡萝卜醛(由BCO2),再转化为视黄醛(由BCO1)

† BCO1：VA前体类胡萝卜素转化必不可少的酶；BCO2：既可切割VA前体也可切割非VA前体类胡萝卜素。

Jaume Amengual等[11]用敲除BCO1(BCO1-/-)、BCO2(BCO2-/-)、双敲除BCO1、BCO2(ko/ko)基因和野生型(WT)6周大的雌鼠试验，以β-胡萝卜素喂养10周后收集其血液及组织，首先用HPLC分析血清、肝、肺中β-胡萝卜素的积累，发现BCO1-/-和ko/ko鼠在血清、肝部、肺部均有β-胡萝卜素积累，而BCO2-/-和WT鼠血清、组织中总胡萝卜素比BCO1-/-和ko/ko鼠低100倍，因此推断BCO2不影响总胡萝卜素代谢，BCO1酶在β-胡萝卜素转化为VA过程必不可少；其次采用LC—MS分析在BCO2-/-和ko/ko鼠未检测到β-10′胡萝卜素，继而再用酶法分析研究发现BCO1能将β-10′胡萝卜素转化为视黄醛，这说明BCO2酶可切割β-胡萝卜素为β-10′胡萝卜素，并且可由BCO1酶继续将β-10′胡萝卜素转化为视黄醛。Jaume Amengual等[11]还对12周的(BCO1-/-)、BCO2-/-、WT雌鼠每天连续注射一定剂量的β-隐黄素，3周后测定肝部β-隐黄素含量，发现只有BCO2-/-鼠肝部积累了β-隐黄素，表明β-隐黄素主要使用第3种转化机理，即先由BCO2酶切割再由BCO1酶切割和转化。Annika Lindqvist等[17]以β-胡萝卜素、β-隐黄素、玉米黄素和番茄红素为底物测定人体BCO1酶动力学参数，结果发现β-胡萝卜素和β-隐黄素可作为BCO1酶底物，而玉米黄素和番茄红素却无法作为底物，这也证明BCO1只作用于VA前体类胡萝卜素，可转化β-隐黄素为VA。

2.2 抗肿瘤及抗癌

β-隐黄素的抗癌功效具有广谱性，其对肺癌、膀胱癌、胃癌、结肠癌等均具有抑制作用，β-隐黄素对不同癌症的影响见表2。

β-隐黄素的抗癌机制主要是抗炎症、抑制细胞周期与诱导细胞凋亡、提高RARβ(retinoic acidβ-receptor，RARβ) mRNA的表达，其机理分析见表3。

2.3 预防骨质疏松

2.3.1 骨质疏松的形成 骨质疏松是以低骨量和骨组织微结构破坏导致骨质脆性增加的骨代谢性疾病。各年龄段均可发生，但老者和绝经后的妇女居多，骨质疏松的形成过程见图3[31-32]。

2.3.2β-隐黄素预防骨质疏松的机理 据研究β-隐黄素对骨质疏松的调节机理主要有2种：① 促进成骨细胞增殖与矿物质化，通过增加成骨细胞中钙和碱性磷酸酶含量，及促进此过程相关蛋白如IGF-1(insulin-like growth factor 1)、TGF-β1(transforming growth factorβ1)和Runx2(runtrelated transcription factor 2)等基因的表达[32-34]；② 诱导破骨细胞凋亡与抑制其重吸收，通过抑制NF-κB途径、活化capase-3诱导凋亡细胞的凋亡[32-33]。β-隐黄素对骨细胞的影响详见表4。

图3 骨质疏松的形成过程

癌症模型β-隐黄素的影响参考文献肺癌 A/J鼠;A549细胞;BE-AS-2B细胞;白釉恢复肺部SIRT1蛋白酶水平,降低肺部肿瘤多样性、体积和肺气肿,增加p53、RAR-β基因表达,降低IL-6、AKT磷酸化、NF-κB、AP-1基因表达,抑制细胞周期蛋白的表达[21～23]膀胱癌 ICR鼠降低膀胱癌的多样性、发生率及细胞周期蛋白cyclin-D1阳性比率[24]神经瘤 神经母瘤细胞2a诱导神经突起的生长,提高胱门蛋白酶-3活性而促使肿瘤细胞加速凋亡,抑制与凋亡及神经系统失调相关的拓扑异构酶Ⅱ活性[25]胃癌 人胃癌细胞BGC-823抑制胃癌细胞的增殖与迁移,降低其S相细胞的比例,改变G1/G0、G2/M相细胞比例,提高RARmRAN的表达[26]结肠癌 结肠癌细胞Caco-2降低结肠癌细胞活力,加速细胞周期进程,sub-G1细胞比例尤其多[27]白血病 人白血病细胞K562抑制白血病细胞增殖,促使其核裂解和染色质凝聚而凋亡[28]睾丸支持细胞瘤 鼠睾丸支持细胞提升细胞活力,减少睾丸支持细胞凋亡,降低炎症细胞中TNF-α、IL-10、IL-6和IL1β等基因的表达,抑制脂多糖诱导的生精过程中AR、HFS2、INHβB、ABP相关基因的表达[29]

表3 β-隐黄素的抗癌机理

表4 β-隐黄素对骨细胞的影响

2.4 抗氧化

据研究活性氧引发的自由基会使人体内脂质和蛋白质发生链式氧化反应，且威胁细胞内DNA的完整性和其正常功能，进而导致衰老、癌症等疾病的发生[36]。β-隐黄素的抗氧化机理主要有3种：① 清除氧自由基；② 猝灭单线态氧；③ 保护和修复DNA的损伤。最近研究[38-40]还发现β-隐黄素在低浓度即接近人体正常血液β-隐黄素浓度时才具有抗氧化功能，而高浓度时却不具有抗氧化功能。

Chun Liu等[21]用0.0，7.5，37.5 μg/(kg·d)β-隐黄素剂量口服饲喂白鼬3个月，同时每天将其置于吸烟环境中4次(每次30 min；相当于人每天吸1.5支烟)，在持续3个月后测定其血清β-隐黄素、肺部β-隐黄素与8-OHd Guo(与氧化相关)的含量，发现血清和肺部β-隐黄素及8-OHd Guo的含量均增加，饲喂β-隐黄素组中8-OHd Guo含量的增幅降低，尤其是在高β-隐黄素时其增幅很小，表明β-隐黄素具有降低氧化损伤的作用。Irwandi Jaswir等[39]研究表明，β-胡萝卜素(>2.6 nmol/mg蛋白 )和虾青素(>1.8 nmol/mg 蛋白)能显著抑制脂质过氧化，在高浓度时β-隐黄素和叶黄素不具有预防脂质过氧化的作用，但它们也不引起促氧化效应。Yolanda Lorenzo等[40]将HeLa和Caco-2细胞用H2O2在冰上处理5 min诱导DNA链断裂，发现在培养基中添加β-隐黄素后可显著降低细胞DNA链的断裂。通过测定损伤的两种细胞在1，4 μmolβ-隐黄素添加量下，细胞重新接合断裂DNA链的t1/2(理论时间的一半)及损伤修复的t1/2，结果发现无β-隐黄素存在时两种细胞接合断裂DNAt1/2分别为10，18 min，损伤修复的t1/2分别为135，260 min；在添加1，4 μmolβ-隐黄素后，接合断裂DNAt1/2：HeLa细胞降到4 min，Caco-2细胞分别降至10，4 min，损伤修复t1/2：HeLa细胞分别降为80，65 min，Caco-2细胞分别降为155，125 min，这表明在接近血清β-隐黄素的低浓度(1或4 μmol)下HeLa和Caco-2细胞不仅自身不引起DNA损伤，还使其免受H2O2或可见光引起的细胞DNA损伤，且对损伤也有修复作用。

2.5 抗动脉粥样硬化

心血管疾病是发达国家发病率和死亡率最高的疾病之一，尤其是与动脉粥样硬化相关的心血管疾病[41]。研究认为形成动脉粥样硬化有2种原因：① 开始于动脉壁上低密度脂蛋白(low density lipid protein，LDL)的氧化损伤，即动脉内皮下的氧化低密度脂蛋白刺激了单核细胞的募集与分化，并形成巨噬细胞，从而导致泡沫细胞的形成且增加了动脉壁的厚度[39]。② 炎症反应，即心血管危险因子和内皮损伤出现后的血管慢性炎症反应，它导致斑块的形成，这也是动脉粥样硬化发展的起点。研究[42]证实β-隐黄素具有抗炎症和抗氧化的功效，因此可改善动脉粥样硬化的症状和发生几率。

大山夏奈[43-44]试验研究证实了β-隐黄素可改善脂质代谢对人体的影响，即以健康女学生作为试验对象，连续服用β-隐黄素7 d后，血清中总胆固醇和LDL显著降低；再以肥胖女性作为试验对象，连续21 d饮用含β-隐黄素的水，结果发现血液中的胆固醇和LDL显著降低，呈下降趋势；还以预备役部队官兵作为试验对象，连续8 d摄入含β-隐黄素的水后其血液中总胆固醇显著减少。James H. Dwyer等[45]选取573个没有心血管疾病症状的中年职业者，再以年龄、性别、吸烟状况为标准改变研究对象，测定其颈动脉内中膜厚度、血清中玉米黄素、β-隐黄素、叶黄素、α-胡萝卜素的含量，结果发现当血清中叶黄素、玉米黄素、β-隐黄素和α-胡萝卜素每增加1 μmol/L时，颈动脉中内膜厚度在每18个月后分别减少3.2，4.7，3.4，4.2 μm，表明这4种类胡萝卜素可预防早期动脉粥样硬化。

2.6 其它生理功效

β-隐黄素除具有上述功效外，还具有抗衰老、减少蛋白质损失、预防晕车、降低患关节炎风险、改善急性肾炎、促进免疫等功效。Pattison等[46]研究表明β-隐黄素能降低炎症的风险，对类风湿性关节炎具有良好的预防效果，其通过对88名关节炎病患者和176名健康者做对比试验，发现每天摄入玉米黄素后关节炎患者减少20%，每天摄入β-隐黄素后其关节炎患者减少40%。Unno Keiko[47]使用小鼠研究几种功能性成分对衰老的影响，发现儿茶素、β-隐黄素能有效阻止大脑萎缩和认知紊乱，有效预防大脑衰老。Eichinger等[48]发明了一种方法，可将一定量β-隐黄素用于人体或动物中，以促进人和动物体内蛋白质的形成，且阻止或预防体内蛋白质的丢失。向井等[49]研究发现，β-隐黄素能预防及缓解机车综合症(locomotive syndrome)的发生。 Hikita Masaaki等[50]用急性肾炎小鼠模型研究发现，β-隐黄素能很好地改善急性肾炎症状。Kosuke Nishi等[51]采用β-隐黄素处理人杂交瘤细胞HB4C5和小鼠原发性淋巴细胞做体外实验、用小鼠做体内试验，结果发现Ig M、Ig A、Ig G含量均增加，β-隐黄素能促进人体免疫，具有保护人类健康、预防疾病发生的能力。

3 结语

综上所述，β-隐黄素主要来源于柑橘、柿子等高等植物。β-隐黄素摄入后能被人体良好吸收、转化，且预防和改善多种疾病。目前，对β-隐黄素生理功效的研究仍处在不断的探索之中，其抗衰老、提高免疫力、预防肾炎等功效不断被发现，但对其作用机理仍不透彻；β-隐黄素对各种疾病的预防不是单一作用，而常常是几种综合作用的结果，作用机理复杂。天然类胡萝卜素虽然已被FDA批准作为食用色素添加到食品中，但β-隐黄素作为类胡萝卜素的一种，其安全性仍需进一步评估。此外，微生物发酵法可能是工业化生产β-隐黄素的发展趋势，具有良好的发展前景，也需更深入研究。

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Research progress on physiological activities and its mechanismof Beta-cryptoxanthin

SHENG Ran1SUNZhi-gao1HUANGQiao-juan2HAOJing-mei1FANGMing1YUFeng-sheng1

(1.SouthwestUniversity,CitrusResearchInstitute,Chongqing400712,China; 2.GuangdongFoodAndDrugVocational-technicalSchool,Guangzhou,Guangdong510663,China)

The beta-cryptoxanthin is composed of multiple prenyl units, belonging to the oxidation of carotenoid. It widely exists in persimmon, citrus and other plants, and also can be produced by microbial fermentation..Based on beta-cryptoxanthin, the mechanism of its absorption and physiological activities was reviewed, in order to provide reference for improving research and clinic application of beta-cryptoxanthin.

beta-cryptoxanthin; absorption; physiological activity; mechanism

10.13652/j.issn.1003-5788.2016.12.047

四川省科技计划项目(编号：2014NZ0062)

盛冉，女，西南大学在读硕士研究生。

孙志高(1964—)，男，西南大学副研究员。 E-mail: cpro@cric.cn

2016—10—08