外生菌根真菌的研究进展*

杨 智，王华伟，沙 涛**

（1．云南生物资源保护与利用国家重点实验室云南大学，云南 昆明 650091；2．云南省消化病研究所昆明医科大学第一附属医院，云南 昆明 650032；

3．云南省高校动物遗传多样性和进化重点实验室云南大学，云南 昆明 650091）

〈综述〉

外生菌根真菌的研究进展*

杨 智1，3，王华伟2，沙 涛1，3**

（1．云南生物资源保护与利用国家重点实验室云南大学，云南 昆明 650091；2．云南省消化病研究所昆明医科大学第一附属医院，云南 昆明 650032；

3．云南省高校动物遗传多样性和进化重点实验室云南大学，云南 昆明 650091）

外生菌根真菌在维护生态平衡和保护生物多样性方面起着至关重要的作用，是维持森林生态系统平衡的重要组成部分，在生态系统的物质和能量循环中起关键作用。近年来随着外生菌根研究的不断深入，在外生菌根真菌的生物学特性和应用研究方面取得了较大的成果。对国内外外生菌根真菌的分类鉴定、多样性分布机制、应用、形成与持续性、驯化栽培方面的阶段性研究成果和进展进行了简要综述，旨在为外生菌根真菌的研究提供参考。

外生菌根真菌；外生菌根；研究进展

菌根（mycorrhiza）是有益的真菌通过土壤侵染许多植物物种的根部而形成的一种互利共生体[1]。1885年Frank首次使用“菌根”一词来描述山毛榉科和松科两个系统成员的小根尖端[2]。随着研究的深入，研究者们根据菌根的形态和解剖学特征，将菌根分为7类：外生菌根（ectomycorrhizas）、丛枝菌根 （vesicvi arbuscular mycorrhizas）、内外生菌根（ectendomycorrhizas）、兰科菌根 （orchid mycorrhizas）、浆果鹃类菌根（arbutoid mycorrhizas）、水晶兰类菌根（monotropoid mycorrhizas） 及欧石楠类菌根（ericoid mycorrhizas）。其中，外生菌根是外生菌根真菌菌丝体侵染宿主植物尚未木栓化的根部形成的。其特点是在根尖表面形成菌套，在根皮层形成哈蒂氏网，在根外形成外延菌丝等[3]。近年来，随着研究的不断深入，国内外在外生菌根真菌生群落多样性、分类鉴定、共生机制、生态功能以及菌根驯化栽培方面都取得了很大的进展。本文拟根据上述不同方向的研究进展对外生菌根真菌结果作一综述，以期为该领域相关研究提供一定的参考。

1 外生菌根真菌的分类鉴定

目前已报道的外生菌根真菌有8 000余种，主要隶属于3个亚门：担子菌亚门（Basidiomycotina）、子囊菌亚门（Ascomycotina）、接合菌亚门（Zygomycotina）。其中我国已报道40科80属500余种[3-4]。

传统的菌种分类鉴定常用形态学和解剖学的方法，即以子实体的形态观察为基础，通过菌根的形态及解剖学的特征来对菌种进行分类鉴定[5]。随着分子生物学技术的发展，分子标记方法也越来越被广泛运用于菌种的分类鉴定，尤其是基于ITS分子标记的发展，为属内、种间及种内群体菌种的鉴定带来了很大的便利[6]。单纯基于子实体的形态观察来鉴定菌种非常有限，用形态学、解剖学的方法与分子标记方法联合运用能更加精确地进行物种鉴定。Jakucs等[7]收集了匈牙利毛榉科森林中外生菌根真菌子实体，通过解剖学和ITS序列鉴定，发现了6种新的棉革菌形态类型，这六种新的棉革菌属子实体形态类型各不相同，但其解剖学结构与棉革菌属种类的解剖学结构是相同的，这说明分子标记能丰富子实体形态学的内容。其次，分子标记可有效完善菌种鉴定。da Marcela Vasco-Palacios等[8]基于分子生物学标记技术对哥伦比亚亚马逊龙脑香科森林经常出现的2种牛肝菌子实体测序确定，并进行了形态描述，从分子生物学和形态学角度充分证实了上述2种牛肝菌的存在。此外，分子标记的发展也纠正了许多传统分类上的错误。韩国研究者基于微形态特性和内部转录间隔区序列的分析，对误判的乳牛肝菌属（Suillus） 进行了矫正，12个物种最终确定只有8个[9]。也有科学家用一些种间的特殊基因来鉴别物种。如牛肝菌卷边组的物种分类比较混乱，因其种间形态特征相似常常误判，而Arora等[10]就尝试建立了1个新基因Butyriboletus，区别了牛肝菌卷边组的14个物种。上述研究提示，传统的基于形态学、解剖学菌种分类鉴定方法结合分子生物学方法，是弥补传统外生菌根真菌菌种分类鉴定方法不足的有效途径。

2 外生菌根真菌多样性分布机制

外生菌根真菌是生态系统的重要组分，在生态系统的演替和多样性维持中发挥着重要的作用。因此，揭示外生菌根真菌多样性的分布格局与维持机制，是生物多样性与生态系统功能研究的热点领域之一[11]。外生菌根真菌自身传播、生态系统、环境因素等都会对外生菌根真菌的多样性造成影响。

孢子的传播是影响真菌群落的重要因素之一。研究表明，孢子的传播限制和真菌宿主及其环境的专属性，可以导致当地真菌群落结构和植物-真菌的交互作用的变化[12]。而真菌孢子的扩散受到空间距离和扩散能力的限制，从而影响真菌多样性的分布[13-14]。外生菌根真菌与寄主存在专一性[15]，在一定程度上，外生菌根真菌孢子的扩散依赖于寄主植物的分布，远离寄主植物，外生菌根真菌的丰度和富集都会下降[14]。

不同的生态系统对外生菌根真菌的传播有不同的影响。在对亚热带森林次生演替的不同阶段研究发现，次生演替的不同阶段存在不同的外生菌根真菌构成机制；在不同森林及不同的森林演替阶段，外生菌根真菌群落会受到不同类型因素的影响[16]。Davey等[17]研究发现，环境阻力在决定菌根真菌连续模型中是一个关键因素。在一些特殊地区，如北极地区，在水平空间结构上，其真菌群体不能像地上植被一样响应相同的精准土壤梯度，植被的空间结构伴随着C、N梯度，但根共生真菌缺乏显著的空间结构，其群落组成与覆盖它的植被没有太大关系[18]。然而在土壤的垂直结构上，细菌丰度在掩埋的土壤中较表层土高，而真菌却相反，真菌群落和丰度随土层深度下降[19]。

海拔梯度也是影响外生菌根真菌多样性的重要因素之一。有研究表明，外生菌根真菌丰度的下降与海拔增加的高度是一致的[20]。Geml等[21]研究也表明，随着海拔梯度的森林类型变化，真菌群体有较大的群落转化，真菌类群的组成与海拔有最紧密的相关性。许多真菌表现出偏爱某一高度的森林类型。Miyamoto等[22]用中域效应（MDE）模型预测日本富士山真菌丰富度，结果也支持一定范围内微生物物种不同海拔梯度存在差异，并且物种的最大重叠和最高的丰富度发生在富士山中间海拔梯度上。

此外，温度对外生菌根群落也有一定影响。Morgado等[23]研究了夏季气温升高对阿拉斯加北极地区潮湿和干燥苔原的外生菌根真菌的不同影响，发现在潮湿苔原上菌落组成有显著差异，外生菌根真菌的丰度由于变暖而急剧减少；在干燥苔原，群落丰度和群落构成均发生了显著改变。

3 外生菌根真菌的应用

外生菌根真菌通过地下的菌丝网络，将植物变成一个相互联系的有机整体，有多重不容忽视的生态效应。外生菌根真菌所产生的次生代谢物的功能及其在促进植物生长、提高植物抗逆性、在环境污染治理等方面的应用也是重要的研究方向。

3.1 外生菌根真菌次生代谢产物的功能

高等真菌中存在着类型多样的尚未开发的生物活性物质，具有药理活性特征，如具有抗癌，提高免疫力等作用，是生产性活性物质的重要来源[24-25]。在中国高等真菌中分离出的次生代谢物质，多为一些异常的萜类、酚类、对三联甲苯衍生物及含氮化合物等，且这些次生代谢物质大多都有很强的生物活性[24]。Liu JK等[26]通过DPPH自由基清除的方法对我国食用菌中得到的10种天然对三联甲苯衍生物的抗氧化活性，与水杨酸BHA和生育酚进行了比较，发现了它们中有些具有很强的自由基清除能力，最强的EC50值为0.07。某些特殊的食用菌中，如地方性食用菌干巴菌中也分离出一些新化合物，Ganbajunin[27]和Thelephantin[28]研究证实其具有抗癌活性。此外，我国早有研究表明，外生菌根真菌具有合成植物激素的能力，能产生吲哚乙酸（IAA）、赤霉素（GA）等[29]。Morrison等[30]研究了20种温带森林不同营养模式的真菌（外生菌、木腐菌及腐生菌），分析发现外生菌根真菌也有产生脱落酸（ABA）和细胞分裂素（CTK）的能力，完善了外生菌根真菌合成植物激素的研究。

3.2 外生菌根真菌促进植物生长和提高植物抗逆性

众多研究表明，外生菌根真菌的存在增强了树木抵抗重金属、干旱、盐及病害等胁迫的能力[31]。在抗金属胁迫功能研究中已经取得了许多进展[32]。Schlunk等[33]研究了外生菌根真菌Tricholoma vaccinum中非生物胁迫和植物抗逆代谢物的转移机制，发现主要的转运蛋白家族MATE成员之一的Mtel，在共生作用时被诱导，介导外源性物质及重金属离子Cu、Li、Al及Ni的解毒作用。Reddy等[34]对担子菌双色蜡蘑共生菌在重金属胁迫中对重金属响应的金属硫蛋白的差异表达研究，也证明了Mtel是外生菌根真菌忍受Cu、Cd胁迫的潜在决定因素。Leonhardt等[35]研究发现Zn积累的红菇属中，类似金属硫蛋白的多肽参与了Zn的螯合。也有研究发现一些细菌参与外生菌根菌应对的非生物胁迫作用。Hrynkiewicz等[36]从外生菌根及子实体中分离出土壤细菌，可能在菌根真菌和树共生之间的金属离子转移中扮演着一个重要的角色。

在抗盐胁迫方面，Kariman等[37]发现红柳桉树生长在低磷环境中，如果暴露在高磷中会有毒害症状，但外生菌根和丛枝菌根与其共生，能够诱导其对磷毒害的耐受力。但有的研究则得到相反的结论，Xu D等[38]就发现在低磷条件下外生菌根能促进植物生长，而在高磷条件下对植物生长是有抑制作用的。有研究指出外生菌根能减少盐胁迫造成的损害，可能是通过提高植物叶片的营养状况，渗透作用和脂肪酸构成的变化来实现[39]。

3.3 外生菌根真菌与环境污染的恢复

外生菌根真菌可通过特殊途径把有机污染物直接分解为自身可吸收利用的简单有机物或碳水化合物、水和盐等，使有毒有机污染物分解为无毒可利用的营养物质，还可以通过共同的代谢作用降低土壤中有机污染物的毒性[40]。在大型矿区，植被损害较为严重，恢复较为困难，但外生菌根的研究为矿区的恢复提供了新的思路。Onwuchekwa等[41]研究了在含有油的开垦位点的幼苗接种外生菌根真菌对其生长和存活影响，证明了外生菌根真菌接种后能提高松树的抗盐性和水分的吸收。但Kubrová等[42]研究了矿区中外生菌根大型真菌中U、Th、Pb及Ag的相互作用，发现大型真菌在吸收和转化U方面的作用非常有限。

外生菌根真菌在降解农业有害残留物方面也有很大的利用价值。Franco等[43]将无菌根的、有菌根的分别与彩色豆马勃和乳牛干菌形成外生菌根的石松，转移到含有除草剂（水平分别为0.165 mg·kg-1、1.65 mg·kg-1和16.5 mg·kg-1） 的土壤中，对植物的生长和真菌对植物抗氧化效应进行评估，发现在有除草剂条件下，虽然菌根定植和营养吸收受到影响，但有菌根的植物比没有形成菌根的在生长方面更具优势。而且外生菌根真菌作为一种生物肥料在提高土壤肥力、植物抗逆性和农作物生产上起关键作用[44]。Franco等[45]发现外生菌根真菌彩色豆马勃通过与细菌类似的途径，在纯培养中利用葡萄糖作为碳源，可以降低阻燃剂或农药产品释放的含氟有机化合物单-氟苯酚含量。

外生菌根真菌接种对于火灾后森林的恢复也有重要作用。Franco等[46]研究在葡萄牙北部火灾种植园中外生菌根真菌，以及它们感染接种后的海岸松的多样性和持久性，接种后的幼苗在5年后的存活率比没接种的高了1．5倍。此外，在长期的群落观测中发现植物接种过外生菌根真菌，再移植到火灾地，有利于其生长，而且真菌群落能在这一条件下持续发展。

4 外生菌根真菌的形成及持续性

鉴于外生菌根真菌对促进苗木生长和改善生态环境有着不容忽视的作用，外生菌根的形成机制研究也备受关注。其中，如何高效地促进外生菌根真菌定植和维持菌根的持续存在，是亟待解决的问题。

4.1 菌根形成的分子机制

菌根形成的研究多停留在半人工合成探索阶段，对分子机制的研究相对较少。有研究表明，菌根的形成往往会促成植物和真菌的个体发展模式被修改以使两者共生，植物的根和真菌释放各种次级代谢物，使两者之间建立一个共生体的分子通道[47]。在这一过程中也发现了许多基因表达模式的改变。de Freitas Pereira等[48]评估了在共生过程中ATP合成的部分序列atp6、翻译延长因子（ef1ɑ）、RAS蛋白及17S rDNA基因的表达，atp6和17S rDNA基因的表达在预共生阶段比对照增加了约3倍，接触3 d后17 S rDNA基因的表达会增加4．4倍，而第15天atp6基因的表达增加7．23倍，表明在地幔和哈蒂氏网形成时蛋白质合成和呼吸链活动增加了，真菌-植物接触30 d后RAS基因转录通过RT-PCR检测到，表明在共生体建立期间RAS-mediated信号转导通路起了作用。Veneault-Fourrey等[49]对CAZome基因组和转录组的分析揭示了在共生阶段有多糖的改造，真菌干扰了植物根细胞壁的形成。Doré等[50]使用农杆菌介导，在担子菌黏滑菇插入突变，发现一个能编码氨基酸长蛋白质的HcMycE1基因在菌根形成中起重要作用，其突变体的存在显著降低了菌根的形成。

4.2 环境因子对外生菌根形成的影响

地区生态、大气因子及土壤因子都对外生菌根的形成和持续有重要的影响。在大范围内，外生菌根的丰度和均匀度会随着土壤pH和植物根的密度下降而减少，而随着大气N沉降增加[51]。大气中的CO2、O3含量也是影响菌根形成的重要因素。外生菌根真菌在高CO2浓度下有高的定植率，而O3则会损害菌根定植和物种的丰度[52]。另外，外生菌根的形成也有一定的季节性：3月～4月很少产生，夏初的5月～6月开始产生，夏季7月～8月达到最多，而后逐渐减少[53]。Otsing等[54]监控不同的气候条件下块菌与橡树苗共生的持续性，发现菌根能抵御寒冬，但寒冷地区定植的菌根3年后丰度会有轻微的下降。

4.3 寄主对外生菌根形成的影响

寄主的选择也是菌根定植的重要因素之一。在双色蜡蘑与寄主共生的一系列研究中发现，其最适宿主Populus trichocarpa在最佳定植时，主要有芳香酸、有机酸和脂肪酸的转移。而在与其不相容的宿主定植时，这些代谢改变被抑制并且有防御性的化合物产生[55]。有研究表明，双色蜡蘑在定植不同寄主植物时表达一个核心基因调节子基因，这一基因编码一系列蛋白酶和有关异质物质转移蛋白，来控制寄主特异性[56]。而在同一树种中发现，菌根定植的多样性多取决于土壤类型，单一真菌物种的定植率在转基因和野生型树种上没有显著差别[57]。也有研究报道，外生菌根真菌能在非自然宿主的根部定植，但与优势宿主相比较，定植水平会降低[58]。

5 外生菌根真菌食用菌驯化栽培

外生菌根真菌资源丰富，目前世界上发现的菌根食用菌有955种，中国存在677种，部分具有药用价值[59-60]。外生菌根食用菌大多都有独特的香味和较好的口感，有较高的食用价值及营养价值，多为珍贵食用菌。但因其形成子实体的机制不清楚，在人工种植方面存在很多困难，而市场需求大，这使大多数外生菌根食用菌的经济价值非常可观。欧美国家有较长的块菌驯化种植历史，国内对这一技术也有详细报道[61]。目前研究多集中于管理种植园来提升其产量和保持菌根[62]。而对于不能半人工种植的白松露，主要研究如何合理的管理自然产地来获得最大产出值[63]。日本曾报道在纯培养条件下得到网柄牛肝菌（Boletus reticulatus）[64]，但此结果在后来的实验中未能成功。Endo等[65]用美味牛肝菌（Boletus edulis）侵染日本红松，得到了菌根化的幼苗，但并没有出菇的报道。我国也有许多关于外生菌根食用菌的研究。有研究发现暗褐网柄牛肝菌（Phlebopus portentosus）能在无寄主条件下产生子实体[66]。曹旸等[67]研究了不同覆土的性质对暗褐网柄牛肝菌人工栽培出菇的影响，全碳、全磷、有效磷、有效锌含量高的土壤有利于出菇。但暗褐网柄牛肝菌是否是外生菌根真菌还有待考证。总的来看，我国在外生菌根真菌驯化栽培的研究还较少，在驯化技术和机制研究方面还有很多问题需要解决。

6 小结与展望

综上所述，外生菌根真菌具有重要的生态效应，在促进林木生长，提高环境安全和维护生态平衡中都起着重要作用。此外，外生菌根真菌在植树造林及菌根性食药两用菌的开发利用方面也存在很大的经济价值。

随着分子生物学技术的发展，尤其是DNA条形码技术不断完善和广泛应用，外生菌根的分类鉴定将会更加简单和可靠。基于此，应加强我国外生菌根真菌资源多样性的调查研究，完善菌种资源库，加强子实体的生境调查，为后续研究的开展提供便利。利用分子生物技术研究菌根形成机制，为外生菌根真菌的开发和利用提供技术支持。加强菌根性食用、药用菌的人工栽培研究，加大对外生菌根真菌的开发利用力度。随着技术的不断完善，研究的不断深入，外生菌根真菌将在可持续发展的道路上发挥不可替代的作用。

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Advances Research on Ectomycorrhizal Fungi

YANG Zhi1,3,WANG Hua-wei2,SHA Tao1,3
(1．State Key Laboratory for Conservation and Utilization of Bio-resources,Yunnan University,Kunming 650091,China; 2．Yunnan Research Istitute of Digestive Diseases,the First Affiliated of Kunming Medical Univesity,Kunming 650032,China; 3．Key Laboratory for Animal Genetic Diversity and Evolution of High Education in Yunnan Province,Yunnan University, Kunming 650091,China)

Ectomycorrhizal fungi play an essential role in maintaining the ecological balance,the conservation of biological diversity and the cycling of matter and energy in the ecosystem,and it’s an important component of forest ecosystem．In recent years,the studies on the biological characteristics and application of ectomycorrhizal fungi have made great achievements．In this paper,The phased research results,which were the taxonomic identification of ectomycorrhizal fungi,the mechanism of diversity distribution and application,and the progress of formation and sustainability,domestication and cultivation of the fungi in China and abroad are reviewed briefly．It provides reference for the research in ectomycorrhizal fungi field．

ectomycorrhizal fungi;ectomycorrhizal;review

S646.9

A

1003-8310（2016）01-0001-07

10．13629/j．cnki．53-1054．2016．01．001

国家自然科学基金项目（31260006）；云南省高校科技创新团队。

杨智（1991-），女，在读硕士研究生，主要研究方向为食用菌的栽培。E-mail:1468083520＠qq．com

**通信作者：沙涛（1965-），男，本科，副研究员，主要从事大型真菌的生理、遗传方面的研究。E-mail:shatao＠ynu．edu．cn收稿日期：2015-11-18