次生细胞壁在植物抗病中的作用研究进展

夏斐+范佩+张明菊+夏启中

摘要：植物对病原菌的抗性依赖于组成性和诱导性防卫屏障所形成的复杂网络。植物细胞壁是病原菌成功侵染植物组织必须克服的障碍之一。传统观点认为植物细胞壁只是一个被动的屏障，但最新研究认为细胞壁是一种调控组成性和诱导性防卫反应机制的动力学结构，而且可以作为信号分子源启动植物的内在免疫反应。通过破坏相关的合成蛋白质而进行的细胞壁完整性的修饰或重构也会对植物的抗病性产生影响。对植物细胞壁抗病的功能进行了系统的介绍，并重点探讨了木质素在抗病过程中的作用。

关键词：次生细胞壁; 植物病原菌; 植物免疫性; 纤维素; 木质素

中图分类号：Q241;S432        文献标识码：A        文章编号：0439-8114（2015）23-5797-07

DOI：10.14088/j.cnki.issn0439-8114.2015.23.002

Advances in Roles of the Secondary Cell Wall in Plant Resistance to Pathogens

XIA Fei，FAN Pei，ZHANG Ming-ju，XIA Qi-zhong

（Life Science Department， Huanggang Normal University， Huanggang 438000， Hubei，China）

Abstract： Plant resistance to pathogens relies on a complex network of constitutive and inducible defensive barriers. The plant cell wall is one of the barriers that pathogens need to overcome to successfully colonize plant tissues. The plant cell wall is just a passive barrier in traditional view， but the latest researches provide us a concept that the cell wall is a dynamic structure that regulates both constitutive and inducible defense mechanisms， and a source of signaling molecules that trigger immune responses as well. The secondary cell walls of plants also represent a carbon-neutral feedstock （lignocellulosic biomass） for the production of biofuels and biomaterials. However， modification of the integrity of the cell wall by impairment of proteins required for its biosynthesis or remodeling may impact plants resistance to pathogens. This review summarizes the role of the plant cell wall in resistance to pathogens and focuses on the significant effect of lignin on the resistant process.

Key words：secondary cell wall;plant pathogen;plant immunity;cellulose;lignin

在自然环境中，植物持续地受到包括病原菌和病毒等在内的生物胁迫，影响植物的生存和繁殖。同时，植物也进化了多种组成性或病原菌攻击后诱导性的抗性机制以应对各种胁迫[1]。植物细胞壁是存在于植物细胞外围的一层厚壁，是植物区别于动物细胞的主要特征之一，由胞间层、初生壁、次生壁三部分构成。处于发育伸展中的植物细胞都有可不断重构的初生细胞壁，初生细胞壁由碳水化合物多聚体（分为纤维素、半纤维素和果胶质）和富含羟脯氨酸的糖蛋白如伸展蛋白和阿拉伯糖半乳糖蛋白组成。已经完成伸展的植物细胞，又能形成由纤维素、半纤维素和木质素组成的次生细胞壁，以强化其结构和实现其功能，例如形成木质部小室或纤丝细胞[2]。细胞壁对维持细胞的形态、增强细胞的机械强度，调控细胞的生长速度，调节质外体运输的速率和参与细胞间的信息传递等方面起着重要的作用[3]。同时，细胞壁还是植物重要的防卫因子之一，在防止病原菌入侵中发挥重要作用。其一，细胞壁作为被动屏障，细胞壁基质局部或较大范围的破坏是病原菌侵染所必须的[4]。其次，细胞壁是抗病化合物的贮存库，在细胞壁降解中释放出来[5]。第三，与真菌类似，植物具备特定细胞壁完整性（CWI）维持机制，在植物发育和对外部刺激的反应中可以启动CWI的调控反应[6]。病原菌攻击或损伤对CWI的破坏会导致信号分子的释放，被称为损伤相关分子模式（Damage-associated molecular patterns，DAMPs）[5]。DAMPs通过植物模式识别受体（Plant Pattern recognition receptors，PRRs）调节植物内在免疫反应，其分子机制类似于来自于病原菌的病原菌相关分子模式（Pathogen-associated molecular patterns， PAMPs）的激活机制。PRRs对DAMPs和PAMPs的识别激活了蛋白质激酶级联反应，激酶级联反应调控下游免疫反应，导致细胞壁加厚[7]。除了保护植物免遭病原菌侵染以外，植物细胞壁还能充当病原菌的氮源，还可以促进病原菌的生长和发育[4]。

大量的研究已阐明了植物细胞壁修饰对病原菌感染的影响[7]。与直觉相反，通过敲除细胞壁生物合成相关的一些关键基因而弱化细胞壁结构有时反而会增强植物对特定病原菌的抗性[8]。由于木质素是胁迫诱导和发育过程中沉积在次生加厚细胞壁上的，同时木质素也是木质纤维素生物量基因工程的主要目标，因此，木质素数量和组成改变会对病原菌侵染和传播产生影响。

1  细胞壁多糖改变对抗病性的影响

次生细胞壁在植物免疫反应中所起的作用已通过对一些次生细胞壁组成受破坏的植物突变体的鉴定而得以证实[9]。例如，纤维素合成酶对次生细胞壁形成是必须的，一系列拟南芥纤维素合成酶（Cellulose synthase，CASA）亚基缺陷的突变体所形成的纤维素很少，导致产生坍塌的木质部小室（Xylem vessels），这些被称之为不规则木质部突变体（分别为irx5、 irx3、irx1）对不同病原菌表现出增强的抗性，包括死体营养真菌，如黄瓜萎蔫病菌（Plectospherella cucumerina）、腐生真菌如灰霉菌（Botrytis cinerea）等，维管束病害细菌，如茄科雷尔氏菌（Ralstonia solanacearum）及活体营养细菌，如丁香假单胞菌（Pseudomonas syringae）[10]。又如，转录因子MYB40直接调控次生细胞壁形成相关基因的表达，包括木质素和纤维素合成相关基因如CESA4，CESA7和CESA8等，拟南芥转录因子MYB40缺陷突变体也对死体营养真菌表现为增强抗性[11]。irx5、irx3、irx1和myb46突变体的抗病表型可能是植物免疫反应组成性激活而不是细胞壁被动屏障的改变造成的。在这些突变体中，脱落酸信号代谢途径组成性激活，抗微生物多肽和色氨酸衍生代谢物等比野生型植株积累多[10，12]。CESAs亚基对初生细胞壁的纤维素合成是必须的，CESA突变的拟南芥突变体对病原菌的抗性也会发生变化，如irx1/cev1突变体比野生型植株对灰霉菌、丁香假单胞菌和二孢白粉菌（Erysiphe cichoracearum）等具有更强的抗性[13]，而对茄科雷尔氏菌和黄瓜萎蔫病菌的抗性与野生型相比没有改变，这与次生细胞壁纤维素突变体irx1、irx3、irx5等的抗性表型形成鲜明对照[10]。在irx1/cev1突变株中，乙烯和茉莉酸信号途径被组成性激活，而脱落酸信号途径则未被启动。综上结果表明，无论是初生细胞壁还是次生细胞壁的CWI的改变均可激活植物特异性免疫反应[10，13]。

拟南芥wat1（WALLS ARE THIN1）突变体会导致次生细胞壁纤维厚度大幅度降低，但也能同时增强对维管束病原菌的抗性，包括细菌类维管束病原菌，如茄科雷尔氏菌和野油菜黄单胞菌（Xanthomonas campestris pv. Campestris），真菌类维管束病原菌，如大丽轮枝菌（Verticillium dahliae）和黑白轮枝菌（Verticillium alboatrum），以及死体营养真菌，如黄瓜萎蔫病菌等[14]。wat1编码一个定位液泡膜的吲哚乙酸（生长素）运载体[15]。wat1突变株中根部的生长素含量比野生型植株中低，叶片中无差异;但突变株根部水杨酸含量比野生型根部要高。NahG是细菌中编码水杨酸水解酶的基因，在wat1突变株中导入NahG基因，可以完全恢复突变株对细菌的感病性。这与对wat1和野生型植株转录组分析比较结果一致，暗示着wat1介导的抗病性可能不是作为被动屏障的细胞壁强度改变造成的，而是由植株免疫反应激活形成的，而且这免疫反应主要定位于植株的维管系统，部分依赖于水杨酸代谢途径，有人称这种防卫反应为维管束免疫性（Vascular immunity）[14]。

木糖是细胞壁多糖的主要组分，葡萄糖醛酸木聚糖和木糖葡聚糖的改变或细胞壁木糖含量的改变均会对拟南芥的抗病性产生影响。在det3和irx6突变体中与细胞壁结合的木糖水平提高了[16]，在xyll-2突变体中木糖葡聚糖结构发生了改变[17]，这些突变体均表现出对死体营养型真菌黄瓜萎蔫病菌抗性增强[18]。ERECTA（ER）基因是编码一种PRR蛋白，ER基因的损坏除了其他细胞壁特性改变外还会导致拟南芥中木糖含量的下降[19]。er突变体比野生型植株对几种病原菌更感病，包括死体营养型真菌如黄瓜萎蔫病菌、维管束病原细菌如茄科雷尔氏菌和维管束卵生菌如畸雌腐霉菌（Pythium irregulare）等[20]。这一结果暗示着在细胞壁木糖含量和植株对病原菌的抗性之间存在着一定的联系，并且可以通过SER1和SER2的突变使er突变体对黄瓜萎蔫病菌感病性和木糖含量恢复到野生型水平[19]。虽然在ser1和ser2突变体一些防卫基因组成性上调表达，但它们抗性的精确分子基础还未充分揭示，而且SER基因也还未克隆出来[19]，拟南芥杂合三聚体G蛋白Gβ和Gr1/r2亚基突变也会导致细胞壁木聚糖含量下降，而且对死体营养真菌如黄瓜萎蔫病菌和甘蓝链格孢菌（Alternaria brassicicola）、活体营养细菌如丁香假单胞菌和维管束真菌如枯萎病菌 （Fusarium oxysporum） 等表现为超敏感[18， 20，21]。有趣的是agb1单基因突变体和agg1/agg2双突变体的抗病性下降不依赖于产生抗病性的相关代谢途径如脱落酸、水杨酸、茉莉酸和乙烯等所调控，也不依赖于色氨酸衍生的代谢物的生物合成的调控，而是病原菌感染后细胞壁削弱和活性氧（ROS）产生缺陷的直接结果[18，21]。这说明细胞壁中木糖含量变化，如葡萄糖木聚糖和木糖葡聚糖含量的改变，至少部分影响了拟南芥次生细胞壁突变体对病原菌的感病性。

细胞壁多糖例如木聚糖、甘露聚糖和木糖葡聚糖可以被乙酰化。四个降低细胞壁多糖乙酰化基因（RWA1-RWA4）参与了次生细胞壁生物合成过程中木聚糖的乙酰化过程。SND1是次生细胞壁生物合成的转录主开关，可以调控上述细胞壁乙酰化基因的表达[22]。拟南芥rwa2突变体，其多糖O-乙酰化水平下降了20%，对其生长和发育没有明显的改变，但比野生型对死体营养真菌灰霉菌具有更强的抗性[23]。转基因拟南芥和二穗短柄草超量表达来自构巢曲霉（Aspergillus nidulaus）的木聚糖乙酰酯酶基因而使木聚糖乙酰化下降，结果分别对灰霉菌和根腐离蠕虫胞菌（Bipolaris sorkiniana）的抗病性增强[24]。进一步证实了木聚糖乙酰化的程度与植物对病原菌的抗性的相关性，同时也表明特异次生细胞壁多聚体乙酰化程度可能是某些病原菌感病性的决定因素。除了RWA蛋白外，腺毛双折射（trichome briefringence，TBR）蛋白家族和TBR类似蛋白家族（TBL）也参加了对细胞壁多糖的O-乙酰化[25]。拟南芥白粉病抗性突变体（pmr5），其TBL蛋白受到破坏，其细胞壁酯化下降，但还不知道pmr5突变体是否改变了细胞壁多糖的O-乙酰化。pmr5突变体比野生型植株对白粉病菌抗性更强，但对细菌丁香假单胞菌或芸苔霜霉菌（Peronospora parasitica）的抗性与野生型的一样[26]。这些研究表明，拟南芥细胞壁乙酰化下降会导致对一些真菌抗性的提高，但这种抗性的分子机制还有待进一步阐明。

初生细胞壁重构也会影响植物对病原菌的抗性。例如，CESA亚基对初生细胞壁纤维素生物合成是必须的，CESA亚基缺陷突变体（ixr1/cev1）对一些病原菌抗性的增强[10，13]。同样，细胞壁果胶的生物合成或结构甲酯化和乙酰化程度的改变也会影响对病原菌的抗性[26，27]。果胶的数量和结构对植物内在免疫反应的综合调控作用已在最近其他文献中有相关综述，不同病原菌通过修饰或降解果胶而形成有利于侵染植株的不同致病机制[27，28]。

2  酚类物质含量和木质素修饰对抗病性的影响

木质素在次生细胞壁上的生物合成和沉积在发育上是程序化的，通常认为在病原菌的侵染初期木质素起物理屏障作用[29]。此外，植物通过在细胞壁上合成和沉积木质素或木质素类酚类多聚体以应对生物和非生物胁迫和对细胞壁结构的破坏[30]。感染细胞的木质素沉积可能阻止病原菌的毒素和酶向寄主传播，同时也阻止水分和养分从寄主向病原菌转移[31，32]。对转基因植株和突变株的抗病性分析证实了木质素和可溶性酚类物质在植物防卫反应中的作用。在对维管束细菌茄科雷尔氏菌抗病的番茄品种中可溶性酚类物质和木质素含量比感病品种中高很多，且抗病品种抗性增强与细菌感染后根部由水杨酸启动的木质素的积累相关联[33]。PAL下降表达的烟草植株绿原酸水平下降，PAL表达下降的烟草植株受白星病菌（Cercospora nicotianae）感染后，比野生型植株病斑形成更快更明显。在PAL受抑制的品系中，感病性增加并非是由病原菌诱导反应的抑制所引起的，而是由绿原酸的累积下降造成的。但在PAL受抑制的品系中木质素的含量并没有测定，因此，也不排除感病性的增加是否是由木质素含量下降或细胞壁削弱所造成的[34]。同样，组成性表达PAL基因的转基因烟草对烟草白星病菌和烟草黑胫病菌（Phytophthora parasitica pv. Nicotianae）表现出较强的耐受性[35，36]。COMT和CCoAOMT反义烟草品系与野生型相比对农杆菌感染更具抗性且表现出肿瘤区和肿瘤块变小的特性。这些反义植株因受伤而分泌的酚类化合物可能与野生型植株分泌的酚类物质有差异而不能诱导细菌Vir基因的表达[37]。

对陆地棉（Gossypium hirsutum） 抗黄萎病抗性的数量分析表明，病原菌接种后茎秆中木质化程度增加与抗病性之间存在一定的联系[38]。棉花DIRIGENT1基因的过量表达可以增强木质化作用，同时阻碍黄萎病菌的传播[39]。而在苜蓿 （Medicagosativa）中HCT基因下调表达使植株木质素水平下降，激活组成性防卫反应，对真菌炭疽病（Colletotrichumtrifolii）耐受性增强。这种防卫反应的变化被假定是由生物活性细胞壁碎片启动的，这些碎片是从次生细胞壁释放出来的[40]。在西瓜（Cucumis melo）中，接种后对白粉病真菌棕丝单囊壳菌（Podosphaera fusca）抗病品系比感病品系木质素累积更快、水平更高，且木质素的这种累积差异与PAL水平的提高相关联[41]。在亚麻中，木质素组成也对病原菌的抗性产生重要的影响，因为RNAi介导的CAD基因抑制可以增加亚麻对枯萎病菌的感病性[42]。

在一粒小麦（Triticum monococcum）中，木质素单体的生物合成酶基因TmPAL、TmCOMT、TmCCoAOMT和TmCAD的沉默会导致叶片组织对小麦白粉病菌（Blumeria graminis f. sp. tritici）的超敏感性[43]。分别用禾冠柄锈菌燕麦专化型和农杆菌接种燕麦和小麦，其细胞壁上单体和二聚体阿魏酸积累的增加与其对该病原菌的抗性紧密相连[44]。在超量表达NPR1HOMOLOG1 （NH1）的转基因水稻中，进行抑制子突变的筛选，筛选到一个NH1介导病斑和抗性形成基因（SNL6）的突变，SNL6基因编码CCR类蛋白。snl6突变体木质素含量更低，对白叶枯病菌（Xanthomonas oryzae pv. oryzae）的抗性下降[45]。高粱（Sorghum bicolor L.）的BMR6和BMR12突变将使得一些饲料和谷物品系中木质素含量下降，木质素组成发生变化[46]。bmr6和bmr12突变体分别缺陷CAD和COMT蛋白，限制不同镰刀菌（Fusarium spp.）的生长，但不能限制赤霉菌（Gibberella fujikuroi）的生长[47]。但木质素成分的改变或酚类化合物的积累是否会引起高粱突变体对镰刀菌抗性增强仍未所知。

树木中，木质素含量和组成对病原菌感病性的影响也已有研究。例如，桉树感染黑斑病菌（Mycosphaerella）后早期周皮坏死，亮果桉（Eucalyptus nitens）比蓝桉（Eucalyptus globulus）更具抗性可能是木质素的沉积造成的[31]。用榆树枯萎菌（Ophiostoma novo-ulmi）接种榆树（Ulmus minor）和榆树杂交种（Ulmus minor×Ulmus pumila）后，木质部组织代谢谱比较研究表明杂交种防卫反应更快，且木质素含量增加[48]。同样枯梢病菌（Sphaeropsis sapinea）接种欧洲黑松（Pinus nigra）后，也能诱导与抗病相关的木质素沉积增加[49]。而在大田生长的反义COMT和CAD品种杂种白杨（Populus tremula×Populus alba）的发病率与野生型的相比未见提高，表明木质素生物合成的改变对植株抗病性的负面影响并非必须[50]。

总之，通常木质素含量与植株对病原菌抗性之间存在正相关，特别是维管束病原菌与植物之间互作时，如镰刀菌（Fusarium sp.）、黄单胞菌（Xanthomonas sp.）或轮枝菌（Verticilium sp.）等等，这些病原菌通常是通过次生壁加厚的木质部传播的。木质素在抗病性中所起的作用是仅仅作为被动屏障还是通过调控特异性的免疫反应而主动发挥作用还未可知。

3  拟南芥中木质素对抗病性的作用

木质素在拟南芥对病原菌的免疫反应中发挥重要作用。用调控植物防卫反应的激素包括水杨酸、脱落酸或茉莉酸处理拟南芥后发现，一些木质素合成基因诱导表达了，木质素的含量提高[51，52]。同样用特异性病原菌感染拟南芥，如丁香假单胞菌（Pseudomonas syringae pv. Tomato）和野油菜黄单胞菌，会导致木质素合成酶基因增强表达和较高的木质素水平[51，53]。试验结果还暗示不同基因家族在特定的胁迫反应中通过参与特定酶转换而发挥作用。例如，拟南芥CCR2基因在野油菜黄单胞菌接种后上调表达，被认为参与了对该细菌的超敏反应，而相对比，CCR1基因偏向于发育过程中表达[54]。

木质素缺陷突变体分析和超量表达木质素合成酶基因的转基因植株分析证明木质素在植物免疫性中起着重要的作用。例如，两个pal1/2/3/4四组分突变体，木质素水平分别为20%和25%，水杨酸水平为25%，表现为生长矮小，且对丁香假单胞菌超敏感。而且在接种后，pal四组分突变体中总的水杨酸水平为野生型的50%，这暗示着这种突变体中受病原菌诱导的水杨酸介导的抗性可能受到部分的损伤[55]。拟南芥comt突变体比野生型对丁香假单胞菌（DC3000）、灰霉菌、甘蓝链格孢菌、野油菜黄单胞菌和活体营养真菌大麦白粉菌（Blumeria graminis f. sp. hordei）等略微感病，其中，大麦白粉菌是不能寄生拟南芥的大麦病原菌。卵菌霜霉病菌（Hyaloperonospora arabidopsidis）可以引发白粉病。卵菌霜霉病菌的无性孢子形成在comt突变体中受到了损伤。这与水杨酸和茉莉酸依赖的防卫反应增强没有关联，但与comt突变体组织中卵菌高频率的有性繁殖相关。研究还进一步证明comt突变体中积累了可溶性的5-羟基阿魏酯苹果酸，这种化合物可以提高离体卵菌的有性繁殖[53]。拟南芥f5h1突变体对核盘菌（Sclerotinia sclerotiorum）和维管束真菌甘蓝轮枝菌（Verticillium longisporum）表现感病性增加[55，56]。f5h1突变体与野生型有相似的木质素含量，但缺乏S型木质素，且表现为芥子酸酯缺陷[56，57]。由于芥子酸酯体外能抑制真菌生长，f5h1中芥子酸酯的缺乏可能是引起突变体对真菌感病性增加的原因[57]。有趣的是，UGT72E2过量表达的拟南芥品系，其木质素未改变，但可溶性苯丙烷松柏苷积累了，对甘蓝轮枝菌感病性降低[56]。所有这些结果再次表明，不仅仅木质素多聚体而且可溶性酚类物质在植物对病原菌的防卫反应中起重要的作用。在拟南芥中，已经通过转录组学和代谢组学相结合研究了一系列突变体植物对木质素变化的反应，每个突变都只涉及代谢途径中的单个基因[57]。其中，c4h，4cl1，ccoaomt1和ccr1突变体产生的木质素少，上调莽草酸、甲基供体和苯丙烷代谢途径，但f5h1和comt突变体可引起木质素组成的改变，下调上述代谢途径[57]。而且一些突变等位基因在代谢和基因表达谱中的微小差异可能会导致对病原菌不同的抗性反应的产生[57]。

4  有关木质素和次生细胞壁结构的修饰对植物病原菌抗性产生影响的假说

Miedes等[8]将一些突变体和转基因植株的木质素含量或组成及次生细胞壁修饰对植物抗病性的影响归纳为以下几个方面（图1）。

1）次生细胞壁的改变修饰了病原菌侵染植物必须克服的物理障碍。由于病原菌可能缺乏降解这种新物理屏障的酶，或使得病原菌对细胞壁的降解更容易，因此这种木质素或次生细胞壁的改变可能导致抗病性（R）或感病性（S）增强。

2）木质素含量下降或木质素或次生细胞壁组分的改变影响次生细胞壁的强度，导致木质部塌陷。微管传导下降可能对维管束病原菌侵染植株产生负作用。

3）木质素含量下降和次生细胞壁的修饰使细胞壁结构松弛，使组成性的或病原菌诱导释放细胞壁DAMPs变得更容易，从而启动增强抗病性的免疫反应。

4）木质素合成途径改变可能导致可溶性酚类化合物积累，这些酚类化合物要么对病原菌产生毒性导致病原菌致病力下降，要么作为新的碳源或营养源使病原菌生长更好导致病原菌致病力增强。

5）木质素合成途径的改变可能会导致可溶性酚类化合物积累或减少，这些酚类化合物可能是植物病原菌识别化合物，可能会导致感病性或抗病性增强。尽管这些假说可以解释一些表现型，但也不能排除其他的分子机理解释，为了更好地理解次生细胞壁对病原菌抗性的作用，还需要更深入地阐明其分子和生物化学机制。

5  展望

植物次生细胞壁的改变对其抗病性的影响是复杂的，要么提高或降低对病原菌的抗性，要么根本没有影响，这取决于次生细胞壁的改变和测试的病原菌种类。由于目前对植物细胞壁（初生或次生的）在抗病原菌反应中的作用的了解较为零碎，因此，很难预测细胞壁怎样的特异性改变会影响植物对病原菌的抗性。未来需要对植物细胞壁在植物抗病性中的作用和与这种抗病性相关的生物化学代谢网络作更深入的研究。

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