入侵种互花米草影响我国滨海湿地土壤生态系统的研究进展

侯栋梁　何东进　洪　伟　游巍斌　巫丽芸　纪志荣　肖石红（福建农林大学生命科学学院，福建 福州 5000；福建农林大学林学院，福建 福州 5000；福建农林大学计算机信息学院，福建 福州 5000）

入侵种互花米草影响我国滨海湿地土壤生态系统的研究进展

侯栋梁1何东进2洪伟2游巍斌2巫丽芸2纪志荣3肖石红2
（1福建农林大学生命科学学院，福建 福州 350002；2福建农林大学林学院，福建 福州 350002；3福建农林大学计算机信息学院，福建 福州 350002）

互花米草Spartina alterniflora已成为我国海岸滩涂湿地生态系统最主要的入侵植物之一，对我国沿海湿地土壤生态系统产生了重大的影响。为进一步探究互花米草的入侵机理，选择滨海湿地土壤生态系统为切入点，拟从互花米草入侵我国滨海湿地对土壤生态系统物质循环（土壤有机碳、土壤氮和重金属）和土壤生物（底栖动物和土壤微生物）两方面的影响进行归纳总结，阐明互花米草入侵后土壤生态系统的变化过程，并重点对互花米草入侵后土壤有机碳的增减变化进行系统梳理，为互花米草的生态治理和湿地生态系统的保护与恢复提供参考。

互花米草； 滨海湿地； 土壤生态系统； 物质循环； 土壤生物

互花米草原产于美洲大西洋西海岸以及墨西哥湾（Daehler et al，1996），我国于1979年从美国引入，互花米草蔓延扩散迅速，目前在我国东部沿岸，从广东省南部的电白至辽宁省的盘锦均有分布，分布区跨越了近22个纬度，已经形成了较大规模的互花米草人工群落（石福臣等，2007）。互花米草在许多引种地及扩散地过快蔓延，并超出了人类预期，对我国滨海湿地的影响已日趋严重。国际上已经逐渐认识到滨海湿地的重要性，入侵种对滨海湿地生态系统的影响研究也较多（Burley et al，2012；DeLaune et al，2012； Blankespoor et al，2014）。但我国对滨海湿地的研究并不深入，尚缺乏系统研究（刘春悦等， 2009； 窦勇等，2012），土壤生态系统对互花米草的生态响应机制亦知之甚少（曾艳等，2011；杨永兴等， 2009）。为此，我们从互花米草入侵对我国滨海湿地对土壤生态系统物质循环和土壤生物两方面的影响进行归纳，试图阐明互花米草入侵我国滨海湿地后土壤生态系统的变化过程，从土壤生态系统角度揭示互花米草的入侵机制，从而为互花米草的生态治理和湿地生态系统的保护与恢复提供参考。

表1　不同纬度带滨海湿地土壤生态系统对互花米草入侵的响应

1　互花米草入侵对我国滨海湿地土壤物质循环的影响

入侵植物的蔓延，会造成入侵地土壤结构组成发生改变，并导致营养循环过程变化，这使得入侵植物与土壤养分循环的关系相当密切。互花米草入侵我国滨海湿地对土壤生物地球化学循环的影响方面，国内学者做了大量研究，包括土壤养分库（杭子清等，2014；廖小娟等，2013）、土壤微生物群落（周虹霞等，2005；周军等，2007）、土壤重金属（何东进等，2014；廖小娟，2013）等方面的内容。我国自南向北不同纬度带滨海湿地土壤生态系统对互花米草入侵的响应见表1。

1.1互花米草入侵对土壤生态系统土壤有机碳（SOC）的影响

1.1.1互花米草入侵致使湿地SOC增加 互花米草入侵对滨海湿地碳汇的影响显著，受其本地种、当地的气候、土壤酶和土壤养分及结构等影响，互花米草的入侵会使湿地SOC出现增加和减少两种变化。以下就本地种为碱蓬Suaeda salsa与芦苇Phragmites australis的土壤生态系统为例进行对比分析。互花米草地上和地下生物量是碱蓬的5倍，且互花米草群落土壤的呼吸速率低，这可加速SOC积累，使互花米草群落具有较高的固碳能力（高建华等，2007）。国内学者关于互花米草入侵碱蓬的研究大多集中在江苏盐城。互花米草入侵造成了湿地SOC增加（许振等，2014）；高建华等（2007）得出表层（0～20 cm）SOC显著增加（增量达70%），且随着互花米草生长时间延长而明显增加；全桂香等（2010）研究了在互花米草入侵8-14 a，其SOC与本地种碱蓬生长的土壤相较升高27.0%～ 69.6%，且在0～10 cm土层深度，SOC积累速率可以达到0.213 t C/（hm2·a），这个数值大于中国农田碳积累速率（0.151 t C/（hm2·a），表明互花米草入侵显著增加了生态系统的初级生产力和碳封存能力。

互花米草的净初级生产力为21.6 t C/（ hm2·a），比本地种芦苇高4.7 t C/（hm2·a），并且凋落物分解速率小于芦苇（刘春悦，2009），这就造成了其SOC含量高于芦苇。王宝霞等（2010）对福州闽江河口鳝鱼滩湿地的互花米草入侵情况进行研究，指出互花米草的入侵增加了芦苇湿地根际土壤碳质量分数和储量。由于地区气候及土壤条件的不同，以上学者利用直接测量SOC含量，得出在互花米草的入侵下可加大当地土壤生态系统的碳汇功能，而王蒙（2014）则是通过CH4、N2O、CO2排放通量对杭州湾滨海湿地进行研究，得出光滩（4 153.7 kg/hm2）在观测期间的综合增温潜势最大，芦苇群落（2 571.1 kg/hm2）次之，而互花米草群落（-3 538.8 kg/hm2）最小。即在整个通量观测期间，光滩和芦苇群落综合表现为温室气体的“源”，而互花米草群落综合表现为温室气体的“汇”，可以减缓增温趋势，即互花米草可增加SOC含量。

1.1.2互花米草入侵致使SOC下降 即使互花米草的净初级生产力比本地种芦苇高4.7 t C/（hm2·a）（刘春悦，2009），加上凋落物分解速率也小于芦苇，但互花米草入侵芦苇群落也有可能致使SOC下降。例如，邵学新等（2011）通过研究互花米草入侵杭州湾，得出不同群落类型表层SOC表现为：芦苇（8.56±0.04 g/kg）＞互花米草（7.31±0.08 g/kg）＞光滩（4.47±0.09 g/kg），研究表明互花米草的大量入侵和扩散将降低杭州湾生态系统土壤的碳汇功能。

张祥霖等（2008）对互花米草入侵福建漳江口湿地红树林群落进行研究，发现在互花米草的入侵下其土壤碳汇出现衰退，互花米草群落比红树林群落减少了30%。毛子龙等（2011）对薇甘菊入侵深圳湾红树林生态系统进行研究，得出薇甘菊入侵同样会致使红树林群落SOC下降。这是由于红树植物生物量大，其回归土壤的枯枝落叶量也大（陈鹭真等，2010），造成了入侵种入侵红树林群落会降低湿地SOC含量。红树林湿地土壤保持了很高的SOC，其整个土壤剖面碳库高达220 t C/hm2，这个数值是我国自然土壤平均碳密度的3倍多（张莉等，2013），是潘根兴等（2008）报道的全国水稻土平均碳密度的5倍多，然而入侵种（互花米草、薇甘菊）一般达不到这种水平。国内关于入侵种入侵红树林群落致使SOC增减响应的研究较少。

研究发现，在互花米草入侵红树林群落会出现SOC下降的响应，入侵种薇甘菊也具有同样特征；但互花米草入侵碱蓬群落会出现SOC增加的响应。至于互花米草入侵芦苇湿地则由于不同的研究区及不同的研究时间而没有统一的结果，这可能与互花米草和芦苇的净初级生产力和根际微生物群落相差不大有关（李玉宁等， 2002），具体原因尚需进一步研究。

1.1.3SOC与粒径效应 互花米草入侵滨海湿地会造成SOC发生变化，而互花米草群落SOC受到粒径效应的影响（彭容豪，2009），这说明互花米草入侵可能改变了土壤粒径从而影响SOC。SOC随着土壤中细颗粒沉积物的增多而增多，这主要反映在粉粒对土壤水分有效性和粘粒对SOC的保护作用上，粘粒的保护作用主要是通过与SOC结合形成有机-无机复合体实现（彭容豪，2009）。Allison等（2006）对草地、草地开垦为农田和草地先开垦为农田再恢复为草地这3种不同土地利用方式进行SOC比较研究，发现SOC以长期用作草地的土壤最高，而用作农田的土壤最低。草地SOC高是因为土壤大团聚体（＞250 um）和粉粒与SOC结合的多。张俊华等（2012）的研究也指出SOC与粉粒、粘粒正相关（p＜0.05）。张耀鸿等（2011）对互花米草引入盐城滨海湿地进行研究，得出互花米草入侵下SOC增加，且互花米草群落比碱蓬群落土壤中大团聚体组分和微团聚体组分多（p＜0.05）。综上所述，大团聚体与粉、粘粒都具有保护SOC的作用，使其难以被土壤微生物分解，而土壤理化性质及植被类型是影响不同粒径与SOC结合的重要因素。互花米草入侵我国不同纬度带的不同本地种造成湿地SOC发生增减变化可能与土壤粒径的改变有关，具体相关性需进一步研究。

1.2互花米草入侵对土壤氮的影响

N是互花米草生长的限制因子，互花米草生长会促进湿地土壤N含量的积累，然而滨海湿地过量的N又会进一步增强互花米草的入侵（Tyler et al，2007）。研究发现土壤N的增加会显著影响互花米草的生长速率和生物量分配（Zhao et al， 2010）。不过，Brewer（2003）在密西西比的研究发现，N添加对互花米草入侵的有利性并不明显，这是因为影响互花米草对N获取和利用的因子有很多，季节、盐度、pH值和淹水情况等自然环境因子都能影响N的获取和利用，同时招潮蟹等底栖动物的干扰也会对其产生一定的影响。根际共生固氮微生物是互花米草土壤N的主要供给者，Moisander等（2005）对固氮基因的序列进行分析，指出互花米草枯杆表面固氮微生物至少有8种。土壤中的丛枝菌根真菌会与芦苇和互花米草根系形成丛枝菌根，从而促进宿主对土壤N含量的吸收和利用（李晓林等， 2000）。李敏等（2009）研究发现在淡水生态系统下，丛枝菌根对芦苇和互花米草的N吸收均有显著的促进作用，在咸水生态系统下，丛枝菌根对芦苇N含量的吸收促进效果受到盐度的抑制，但丛枝菌根对互花米草N含量的吸收却不受盐度影响。

互花米草入侵会使红树林群落全氮含量下降，但入侵芦苇群落使其土壤生态系统全氮含量增加（表1）。N是互花米草生长的关键因子之一，而根际共生固氮微生物是互花米草N资源的主要供给者，故可筛选对互花米草共生固氮菌敏感的环境胁迫因子，同时兼顾本地种根际共生固氮微生物的胁迫，合理控制环境胁迫因子。未来研究中可进行不同梯度的环境胁迫因子实验，用于分析互花米草根际共生固氮菌的响应，以期了解互花米草共生固氮菌的胁迫临界浓度，试图从土壤N的角度抑制互花米草的扩散繁殖。

1.3互花米草的重金属富集效应

重金属因其特殊的化学性质和毒性，被称为环境中具有潜在危害的重要污染物，具有高度危害性和难治理性（何东进等，2012）。湿地植物在植物修复中的应用主要通过植物稳定作用将大量的重金属固定在根部，或者通过植物提取将重金属富集在地上部分，然后通过盐腺、收割等方式移除重金属（Dary et al， 2010）。重金属的胁迫往往会阻碍植物正常的生理代谢过程，从而影响植物的生长和发育，但互花米草能够通过一系列应对策略，如降低细胞含水量、产生抗氧化酶和改变渗透调节物质来缓解重金属胁迫带来的伤害（Sun et al， 2007）。近几年，国内外学者研究互花米草对重金属的富集作用，如李富荣等（2013）研究发现互花米草对Cd、Pb、Hg、Zn等重金属胁迫都具有较好的耐受性。互花米草对重金属元素Cr、Mn和Se的吸收主要通过地下部分，然后经过运输从叶片上的盐腺释放，而另外一些元素Cu、Fe、Ni和Zn主要沉积在地下部分，盐腺只释放出少部分（Hempel et al，2008）。Zn、Cr、Pb和Cu在互花米草体内的含量分布是地上部分＞地下部分，且地上部分和地下部分重金属含量大小都具有同种规律：Zn＞Cr＞Pb＞Cu（弓晓峰等， 2006）。但李富荣等（2013）研究指出在植物地上部分，富集系数大小为Zn（0.623）＞Pb（0.515）＞Cu（0.457）＞Cr（0.393）；而在植物地下部分，富集系数大小为Zn（1.684）＞Cu（0.743）＞Cr（0.655）＞Pb（0.662）。造成重金属（Zn、Cr、Pb和Cu）富集系数的不同可能与研究地、研究时间段和不同的互花米草生长阶段有关。

互花米草对重金属的富集能力已越来越受到国内外学者的关注，虽然对重金属元素的富集规律已经取得一些进展，但其中涉及的生理和分子生物学机理还有许多地方仍不明确。且大部分室内研究多集中于单一重金属元素的胁迫研究，在未来的研究中应加强互花米草对重金属元素的复合污染响应，这将更加贴近湿地的实际情况并深入了解其富集重金属的特征和机理。

2　互花米草入侵对我国滨海湿地土壤生物群落结构的影响

2.1互花米草入侵对底栖动物群落结构的影响

底栖动物是生活史的全部或大部分时间生活于水底，是湿地生态系统中的一个重要组成部分，在物质循环和能量流动中起着承上启下的作用。互花米草入侵会改变底栖动物的物种组成和多样性。陈中义等（2005）也对东滩进行研究，得出互花米草竞争取代本地种后，不仅显著降低了底栖动物的物种多样性，同时显著改变了营养类群的结构。而侯森林等（2012）观察潮间带、潮上带和潮沟中互花米草入侵下底栖动物的多样性，得出不同生境中互花米草对底栖动物的影响不甚相同。然而，赵彩云等（2014）不是从空间上直接做样地调查，而是从互花米草入侵的时间尺度上来观察对底栖动物的影响，得出随着互花米草入侵年限的增加，物种数量出现先升高后下降的趋势。而申保忠（2006）对入侵24 a的样地进行调查，得出互花米草入侵下底栖动物多样性下降，这与赵彩云等的研究结果相符。

2.2互花米草入侵对土壤微生物群落结构的影响

迄今为止，大部分的研究都一致地表明植物入侵对土壤微生物群落有着显著影响。如张祥霖等（2008）、孙炳寅等（1989）、周军等（2007）的研究一致表明互花米草群落相对光滩其土壤微生物功能群种类增多。王蒙（2006）利用变性梯度电泳和克隆测序对长江口九段沙湿地互花米草入侵进行研究，也得出互花米草群落比光滩土壤微生物增加，但与本地种群落相比，其土壤微生物群落多样性低于本地种芦苇和海三棱藨草群落。但章振亚等（2012）对崇明东滩湿地进行研究，得出互花米草根际细菌与本地种（芦苇和海三棱藨草）相比较具有较高的多样性。这可能是因为研究地与研究时段的不同而不同，具体原因需进一步探讨研究。

3　展望

湿地在生物地球化学循环中具有不可替代性，互花米草入侵造成湿地土壤物质循环的改变，对这一循环影响程度如何，是一个亟待解决的问题。本文虽深入阐述了互花米草入侵我国滨海湿地土壤生态系统中土壤物质和土壤生物的变化过程，并针对SOC部分进行系统梳理，但并没有阐述土壤无机碳部分和囊括土壤物质循环中的全部主要物质（如磷、硫、钾等）。在未来的研究中应加强互花米草对滨海湿地土壤生态系统的综合研究以及互花米草在全球变化背景下的入侵动态预测，并确定该地域是否已经出现入侵种的繁殖体，这样就能够在其进一步蔓延之前采取相应措施。

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Infuence of Invasive Spartina alterniflora on Soil Ecosystem in Coastal Wetland

HOU Dong-Liang1HE Dong-Jin2HONG Wei2YOU Wei-Bin2WU Li-Yun2JI Zhi-Rong3XIAO Shi-Hong2
(1 College of Life Science, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, Fujian; 2 College of Forestry, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, Fujian; 3 College of Computer Information, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, Fujian )

Spartina alterniflora, a perennial rhizomatous grass native to the Atlantic and Gulf coasts of North America, spreads rapidly in coastal salt marshes in China, and has caused considerable effects on the invaded regions. This paper summarizes recent studies about the infuence of invasive S. alterniflora on soil ecosystems in coastal wetland areas, mainly from the aspects of soil biology (soil microbes and soil animals) and matter (soil organic carbon, soil nitrogen and heavy metals) cycles, and direction for future studies was discussed. Like other invasive species， it is quite diffcult， expensive and even impossible to eradicate S. alterniflora once it has successfully invaded the coastal ecosystems. Obviously, further intentional introductions of S. alterniflora should be banned in China, and effective control measures should be urgently taken, to minimize the negative impacts of S. alterniflora on native ecosystems in China.

Spartina alterniflora; Coastal wetland; Soil ecosystems; Material cycle; Soil organisms

10.3969/j.issn.1673-3290.2015.04.20

2015-05-25

福建省科技厅引导性项目（2015N0018）；福建省科技厅重点项目（2009N0009）；国家自然科学基金项目（31370624，30870435）

侯栋梁（1991-），男，硕士生。研究方向：森林生态学。E-mail：41 9312967@qq.com

何东进（1969-），男，教授。研究方向：景观生态学与森林生态学。E-mail：fjhdj1009@126.com