缺血性卒中侧支循环的研究进展

陈会生，刘梦婵

·专家评述·

缺血性卒中侧支循环的研究进展

陈会生，刘梦婵

陈会生，医学博士，博士后，沈阳军区总医院神经内科主任，辽宁省脑血管病转化医学中心主任。第二军医大学、第四军医大学、吉林大学、大连医科大学、辽宁中医药大学博士生导师。国家自然科学基金评审专家，中国医师协会神经内科分会疼痛与感觉障碍委员会委员，中国医师协会神经内科分会青年委员，中华医学会疼痛分会基础学组委员，卫生部脑防委中青年专家，全军神经内科专业委员会青年委员，辽宁省医学会神经病学分会侯任主任委员，沈阳市医学会神经分会主任委员，沈阳军区神经内科学专业委员会主任委员，东北地区神经病学学术交流协会委员，Experimental Neurology，Neuroscience，Brain Research等国际专业期刊同行评议专家，World Journal of Neurology、《现代药物与临床》、《解放军医药杂志》、《创伤与急危重症杂志》编委。从事神经病学研究多年，对神经系统的少见病、疑难病有丰富的诊疗经验，擅长头面痛、脑卒中、静脉窦血栓、周围神经病的诊断与治疗。主要研究方向为脑卒中的基础与临床研究。作为项目负责人获得国家自然科学基金4项，辽宁省科技攻关计划课题基金3项，中国博士后科学基金1项，优秀博士论文资助基金1项，累计科研经费500万元。在国际专业核心期刊(SCI收录)发表论文25篇。获辽宁省自然科学奖二等奖1项，辽宁省医学会自然科学奖二等奖1项。

侧支循环是近年来缺血性卒中的研究热点之一，它是体内的一种代偿循环，目前分为三级，受先天解剖、后天血流动力学、体液因素等受多种因素的影响。侧支循环在急性缺血性卒中的防治中发挥着重要作用。良好的侧支循环可有效降低卒中发生后神经功能缺损的程度并改善预后。对侧支循环进行分级和合理评估，对判定急性缺血性卒中事件的预后和转归、指导制定个体化治疗方案具有重要意义。随着影像学技术的不断发展，侧支循环评估的准确率大幅度提高，为临床带来便捷。人为促进、干预侧支循环形成也成为卒中治疗的一项新的手段。

侧支循环；卒中；预后

缺血性脑血管病是神经系统的常见疾病，其中缺血性卒中致残率极高，严重危害人类健康。如何预防及治疗脑卒中是生物医学界的一大课题。目前，针对缺血性卒中的治疗主要是改善缺血部位的血液供应。在血栓形成的超早期，血管内(动静脉)溶栓是最有效的治疗方法。然而，目前急性缺血性卒中的溶栓率仍然很低，挽救缺血半暗带是超过溶栓时间窗患者的首要治疗目的，而侧支循环开通的多少可能直接决定缺血半暗带的范围。相同部位血管血流中断后出现急性梗死的患者临床表现差异很大，梗死面积的变化也很大，这可能与其侧支循环的开放程度有关，此前的临床研究也发现侧支循环良好的患者具备更好的脑血流储备能力[1]。鉴于侧支循环对脑部血管血流的改善作用及其与溶栓治疗和其他治疗方法上的协同效应，深入研究侧支循环对缺血性卒中患者的影响具有重要的临床意义。本文就侧支循环的形成机制及影响因素、临床指导意义、评价方法等进行分析和展望。

1 侧支循环的概念及形成机制

人体内存在着丰富的血管网，除动脉-毛细血管-静脉之外，在动脉-动脉、静脉-静脉甚至动-静脉之间存在着血管吻合以适应机体的需要，调节血流稳定。病理情况下，血管受各因素作用产生不同程度的狭窄，会促发体内一系列改变，重建吻合口，这种通过吻合重新建立的循环称为侧支循环。

侧支循环的形成过程主要有两种——血管发生和动脉生成。前者是指缺血、缺氧引起已存在的血管内皮细胞基膜瓦解，内皮细胞活化、迁移、增殖、黏附和再连接，形成管腔样结构，最终形成新生血管；后者是指由于动脉阻塞，血流再分配使侧支微动脉血流量和血管内剪切力增加，引起细胞增殖和血管重塑，从而形成大的有功能的侧支动脉[2]。血流动力学改变形成的压力不均衡和侧支血管的完整性是侧支循环形成的必备条件[3]。

2 侧支循环形成的主要影响因素

动脉狭窄或闭塞导致的血流动力学变化、血管剪切力改变和缺氧是血管再生的主要触发因素。生理情况下，脑组织内促进及抑制血管再生的因子处于相对平衡状态。脑缺血后上述平衡被打破，多种内源性促血管再生因子合成增加，作用于相应受体，通过不同途径及方式促进脑缺血后的血管再生和动脉生成。

体内一系列的血管活性物质，如血管生成因子(VEGF)、血管紧张素(Ang)、一氧化氮(NO)、基质金属蛋白酶(MMPs)、成纤维生长因子(FGF)、转化生长因子(TGF)、血小板生成因子(PDGF)等，可协同刺激内皮细胞有丝分裂、延长其生命周期、加速动员及迁移，促进内皮祖细胞进入外周血循环，定位缺血组织，参与后期血管重塑和成熟[4]。

除受上述血管慢性狭窄所致体内血流动力学及其有关的微血管物质等变化影响外，多系统因素也可能会干扰侧支循环形成，导致卒中面积扩大。目前认为，慢性高血压引起的血管调节能力减弱、先天侧支循环(如Willis环)的解剖缺陷、高热、高血糖、脱水、肺部疾病、血液黏稠、系统疾病、心衰竭等均不利于侧支循环的形成[5]。所以在临床治疗上，需注意血容量、体温及其他多系统的功能状态，使机体维持在可能的最佳状态，使治疗效果最大化，减少神经缺损程度及预后残障水平。

3 脑各级侧支循环

脑侧支循环的概念很早就已经被提出，经不断完善，目前分为三级。

一级侧支循环，即Willis环的前后交通动脉。一级侧支循环是颅内最重要的侧支循环途径，联系着左、右侧大脑半球以及前、后循环血流。正常情况下，各血管间存在着平衡的灌注压，当一侧颈内动脉严重狭窄(>70%)或闭塞时，血流量明显减少导致灌注压下降，前后交通动脉开放，增加病变侧的血流，从而保护狭窄血管供应区域的脑组织，避免或者减轻相应支配区的神经功能缺损。

二级侧支循环，主要包括眼动脉和一级软脑膜侧支。当Willis环的代偿无法满足供血需求时，次级代偿通路开始发挥作用。眼动脉是重要的次级侧支代偿通路，负责沟通颈内动脉与颈外动脉。当颈内动脉在眼动脉发出之前出现慢性严重狭窄或闭塞时，颈外动脉血流可经眼动脉逆流以供应颈内动脉。此外，大脑血管皮质支的末梢会在软脑膜内形成广泛的血管网，构成二级侧支代偿的另一通路——软脑膜吻合支。

三级侧支循环代偿即新生血管，是指通过血管发生和动脉生成产生的新生血管供血。当次级代偿仍不能满足供血需求时，新生血管就成为最终的侧支代偿途径[6]。

4 脑侧支循环与缺血性卒中的关系

正常情况下，脑两侧及前后循环的血液循环压力相近，一级侧支循环中，前后交通动脉作为具有代偿潜力的血管而存在，当血管前后平衡压力差过大时，大脑前动脉(anterior cerebral artery，ACA)、大脑后动脉(posterior cerebral artery，PCA)可即刻开放，迅速代偿缺血部位的基础血液供应，这在脑保护中的作用尤为重要。先天性Willis环发育异常是脑卒中的危险因素[7]。如Willis环存在不利的先天性变异，可直接增加卒中的发生率并影响预后。有学者统计发现，脑梗死患者中Willis环解剖变异者约占53%(19/36)[8]。在血管狭窄或闭塞进展较快的情况下，由于存在Willis环的变异，一级侧支循环代偿不充分或无法代偿，且其他继发侧支循环尚未形成时，脑血管调节能力及脑灌注明显受损，脑梗死难以避免。有学者将梗死患者按牛津卒中项目(oxfordshire community stroke project，OCSP)分型后发现，前循环梗死所占比例较高，其中以位于Willis环之外的大脑中动脉梗死最为多见[9-10]。研究显示在颈内动脉狭窄患者，与对侧相比，病变侧的ACA、PCA血管更粗、分支更多、末梢更长，即所谓“偏利现象”[11]。Uemura等[12]研究发现上述变化以PCA表现更为明显，并认为这种同侧的偏利现象是软脑膜动脉吻合(leptomeningeal anastomoses，LMA)形成的间接征象，可通过一级侧支循环间接评估二级侧支循环的形成情况。当颅内存在较大血管(主要是Willis 环)狭窄乃至闭塞时，慢性缺血缺氧可启动二、三级侧支循环的生成，从而弥补相应部位与组织的供血。

众所周知，卒中发生时，梗死灶周围形成缺血半暗带，其内脑细胞处于电衰竭状态，仅能维持自身形态完整，无法行使原有功能。保持半暗带内神经元的基本血液供应，可减少梗死面积，维持神经功能，在卒中的治疗上具有重大意义。

侧支循环具有维持缺血区组织数小时的血流储备能力[5]。侧支循环的水平与半暗带范围大小具有明显相关性。评价急性卒中患者的侧支循环，对了解临床-弥散不匹配(clinical-diffusionmismatch，CDM)，制定个体化的溶栓时间窗，评估风险指导治疗判定预后至关重要[13]。

有学者提出在急性缺血性卒中治疗前行非创伤性的脑侧支循环评估，可帮助判断梗死面积大小及出血转化风险[14-15]。相关研究显示，侧支循环建立良好的患者，临床症状出现5h后行血管内溶栓治疗具有更好的临床反应，而侧支不佳者出血转化风险增大，临床预后差。另外，无论溶栓后闭塞血管是否再通，软脑膜侧支吻合的存在都是患者长期预后较好的保护性因素[16]。国内研究使用数字减影血管造影(digital subtraction angiography，DSA)评估86例颅内、外大血管严重狭窄或闭塞所致的急性脑梗死患者的侧支循环情况，结果显示有侧支代偿组入院时NIHSS(美国国立卫生研究院卒中量表)评分显著低于无侧支代偿组，前者经3个月后的改良Rankin评分小于2分者明显多于后者(P<0.001)[17]。另外，NASCET研究发现，具有良好侧支的严重颈内动脉狭窄患者，出现围术期及远期缺血性脑血管病的风险更低[18]。目前，多数学者认为，对于侧支循环代偿不良的中、重度狭窄患者，适宜采取血管内介入治疗，而对于侧支循环代偿良好，尤其是无任何临床症状的患者，内科保守治疗更适宜[19]。

目前，随着影像学技术的进步，急性缺血性卒中患者侧支循环水平分级的便捷性及准确性得到了极大提高[20]。

5 促进侧支循环建立的方法

根据以上所述，良好的侧支循环对保护供血区域脑组织，减少或避免缺血性脑损伤意义重大。目前促进侧支循环建立的方法主要有手术、药物治疗及远端缺血预处理等。

颅内颅外(extra-intracranial，EC/IC)搭桥术通过颅内颅外动脉(如颞浅-大脑中动脉)吻合直接建立侧支循环[21]。早期研究未显示搭桥手术的效果优于药物治疗，但部分研究证实搭桥患者可获得更好的远期疗效[22]。随着侧支评估指标氧摄取率指数(可由正电子发射断层扫描得出)的出现，学者们发现药物治疗症状性颈动脉闭塞的患者中灌注差(即氧摄取仪指数增高)组较相对灌注好的患者有更高的卒中复发风险[23]。在随后的COSS研究中，仅亚组分析发现手术组术后双侧大脑半球氧摄取指数比值有显著改善[24]，与药物对照组相比同侧卒中的复发率并无明显差异[25]。有关EC/IC搭桥术的长远获益仍有待进一步临床研究证据予以证实。

血流动力学变化及缺氧是侧支循环血管再生的主要促发因素。缺血预处理可改善颅内侧支循环，增强缺血耐受。研究者对家兔采取一侧颈总动脉压迫法进行缺血预处理，并逐次递增缺血时间，结果显示多次缺血预处理能诱导大脑Willis环及其相应侧支循环的重建，对颈总动脉完全阻断的脑缺血具有明显的保护作用[26]。对颈内动脉梭形动脉瘤患者行分次栓塞，能促进侧支建立，减少卒中发生[27]。肿瘤合并颈动脉切除术术前，对Willis环代偿能力不良的患者行颈动脉压迫训练2～6周，并使用经颅多普勒超声(transcranial Doppler，TCD)检测，了解Willis环开放状态及脑侧支循环建立情况，结果患侧ACA、大脑中动脉(MCA)和PCA的血流速度接近于阻断前水平，ACA和MCA的血流速度与首次压迫训练前比较差异有统计学意义[28]。

尤瑞克林是从人新鲜尿液中提取的有效成分组织型纤溶酶原，是近年来在临床上广泛应用的一类新药，通过激活激肽酶原-激肽系统 (kallikrein-kinin system，KSS)的激肽酶原生成激肽，作用于激肽受体B1/B2引发生物学效应。尤瑞克林还可以上调血管内皮生长因子(vascular endothelial growth factor，VEGF)的表达，促进新生血管生成并正性推动VEGF的分泌，在分子层面上促进侧支循环形成，改善脑血流储备能力[29-30]。

其他促进侧支循环建立的手段还包括丁苯酞、他汀类等及对患者进行血压管理等。目前虽然有不少方法可以选择，但处理技术和手段仍有待规范，仍需更为深入的研究，使更多符合侧支循环建立条件的患者从中获益，减少卒中发生率及复发率。

6 侧支循环的影像学评估方法

DSA是目前公认的侧支循环评估金标准[31-32]，可清晰显示各级侧支循环的解剖结构及供血范围，实时显示病变的血流动力学变化，准确发现动脉狭窄及闭塞部位，在判断软脑膜侧支开放程度方面有着明显优势。但是，此项检测技术费时较长，且为有创性检查，可能引发多种并发症，不利于急诊状态下进行血管评估。

磁共振血管造影(magnetic resonance angiography，MRA)作为一种无创性检查手段，发展快速，应用范围广。MRA仅限于对Willis环周围主干血管的侧支循环血管进行评估，可提供对应侧支循环血管形态学、血流方向的相关信息，但其假阳性率较高，分辨率有限，不能显示血管充盈的动态过程，但增强MRA可弥补这一缺憾。动脉自旋标记(arterial spin labeling，ASL)磁共振灌注成像能选择性地显示主要血管供血区的灌注情况，包括侧支循环血管供血区，其对时间和空间的分辨率均优于现有的其他无创性检查技术[33]。ASL与MRA联合应用能提供脑实质微血管的对比图像，其判断侧支循环的结果与金标准DSA判断结果的符合率较高，可作为替代DSA的无创性手段。

小样本对比研究显示，CT血管造影(computed tomography angiography，CTA)评估血管的准确性与DSA高度一致，能较好地评估侧支循环。CTA的投影技术之一——最大密度投射重建成像技术(maximal intensity projection reconstructions，MIPs)能在数分钟内得到颅内血管的三维重建图，可无创且直观地观测颅内侧支循环的情况[34-35]。

CT灌注成像(computed tomography perfusion，CTP)是近年新兴的一种评估侧支循环的方法，能准确反映缺血半暗带的部位、范围，结合CTA，可以准确判断责任病变血管，对早期诊断缺血性卒中和抓住动脉溶栓时机有较好的指导作用。CT灌注成像技术中的参数变化，如脑血流量(cerebral blood flow，CBF)、脑血容量(cerebral blood volume，CBV)减少和平均通过时间(mean transit time，MTT)延长，常作为判断缺血性卒中的主要标志[36]。有研究指出，平均延迟时间(mean transit time delay)涵盖着血流灌注的重要信息，是评估颈内动脉侧支循环，预测大脑半球梗死的独立危险因素[37]。

TCD在判断颅内血流情况中具有无创、经济、简便、可实时评价血流动力学及重复性良好等优势，在神经科领域应用广泛。通过探头经颞窗、枕窗、眼窗等处检查颅底各动脉，可探测双侧前、后交通动脉及眼动脉血流速度及方向了解侧支循环形成情况。TCD联合能量多普勒(CDE)、超声造影监测，能有效评估颅内血管尤其是眼动脉的代偿情况[38]。超声造影用于颅内动脉检查，能克服常规超声的一些不足，避免如不良颅骨透声窗、血管声束角度不适、低速血流等对血管显示率的影响[39]。超声溶栓对急性缺血性卒中的治疗也成为当下研究的新热点[40]。但是，目前广泛使用的常规TCD检查操作时间长，直观性不强，并且对操作人员技术的依赖大，所以临床主要用于对侧支循环颅内血管狭窄及侧支形成进行筛查。

综上所述，侧支循环在缺血性脑血管病中具有重要的意义。临床运用先进的影像学技术进行侧支循环状况评估对治疗决策的制定及预后判断具有重要价值。基于侧支循环对脑组织的保护作用，应进一步加强缺血预处理的研究并争取尽快将其应用于临床。对急性脑梗死的治疗，除了促进侧支循环的建立以外，还应把握好患者整体状态的调节，以尽可能使疾病得到罗好的转归。

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Highlighting the importance of collateral circulation in ischemic stroke

CHEN Hui-sheng, LIU Meng-chan
Department of Neurology, General Hospital of Shenyang Military Command, Shenyang 110840, China

This work was supported by the Key Science and Technology Program of Liaoning Province (2013225089)

Collateral circulation is one of the topics most frequently discussed over recent years. It is, as commonly graded into 3 levels, compensatory circulation in the body and affected by pre-existing anatomy, hemodynamic at the moment, and humoral factors. A good collateral supply may effectively alleviate the neurofunctional deficits after stroke and improve the outcome. Therefore, an establishment of collateral circulation plays a pertinent role in alleviating disability after an acute ischemic stroke. The status of collateral circulation after a stroke may have several prognostic implications, therefore an appropriate grading and evaluation may help to assess the clinical outcomes after acute ischemic stroke, and in directing individualization of treatment regimen. With development of neuroimaging modalities, the accuracy in evaluation of the status of collateral circulation has been significantly improved, thus facilitating improvement in the treatment of stroke. In this regard, to improve collateral circulation is an indispensible therapeutic strategy in the treatment of stroke.

collateral circulation; stroke; prognosis

R743；R743.9

A

0577-7402(2015)06-0427-06

10.11855/j.issn.0577-7402.2015.06.01

2014-12-25；

2015-04-07)

(责任编辑：沈宁)

辽宁省科技攻关计划(2013225089)

110840 沈阳 沈阳军区总医院神经内科(陈会生、刘梦婵)