过量摄入红肉及加工肉类对人体致癌风险的研究进展

马作霖 杨雅媛 余群力

摘 要：世界癌症研究基金会（International Agency for Research on Cancer，IARC）报告指出，过多摄入红肉会增加患癌症的风险，但是否有足够令人信服的证据证明呢？本文对近年来有关红肉摄入对人类患肺癌、前列腺癌、乳腺癌、结/直肠癌、膀胱癌、食道癌和胃癌的风险等国外文章进行综述。研究表明，没有人体量-效关系实验等证据证明癌症与食用红肉和加工肉有直接关系，但大量摄入红肉、高温及炸制红肉，患某些癌症的风险会相对增加，还伴随着其他致癌因素，如吸烟、酗酒、癌症家族史、遗传变异等。此结果是否适应我国人群，尚有待进一步研究确证。预防癌症的有效途径为降低或控制红肉过量摄入，采用科学的烹饪和加工方法，戒烟及少饮酒，多摄入新鲜蔬菜、水果等平衡膳食。

关键词：红肉；加工肉；患癌风险

Progress in Research on Carcinogenic Risks to Humans Posed by Over-Consumption of Red Meat and Processed Meat

MA Zuolin， YANG Yayuan， YU Qunli*

（College of Food Science and Engineering， Gansu Agricultural University， Lanzhou 730070， China）

Abstract： The International Agency for Research on Cancer （IARC） recently reported that excessive intake of red meat may increase the risk of certain cancers. In this article， we review recent scientific literature regarding the association of over-consumption of red meat with increased risk of human lung cancer， prostate cancer， breast cancer， colon cancer， bladder cancer， esophageal cancer and gastric cancer risk. Studies have indicated that excessive consumption of red meat， and high temperature and deep fried red meat products together with other carcinogenic factors， such as smoking， alcohol consumption， cancer family history， genetic variation， etc， cause higher risk of certain cancers， although there is no experimental evidence supporting the direct association of the consumption of red and processed meat with cancer risks. However， it is still unclear whether this result also applies to Chinese populations. Many cancers can be prevented effectively by reducing or controlling the intake of red meat， using scientific cooking and processing methods， giving up smoking， drinking less， and eating more fresh fruits and vegetables.

Key words： red meat； processed meat； cancer risk

中图分类号：TS251.1 文献标志码：A 文章编号：1001-8123（2015）12-0012-05

doi： 10.15922/j.cnki.rlyj.2015.12.003

肉类的生产和消费在我国迅速增长，尤其是红肉和加工肉类，以其高营养和美味在当今的膳食中扮演了重要角色。肉类是蛋白质和脂肪的重要来源，含有20%～30%蛋白质，提供主要脂肪酸，富含多种微量元素以及维生素等[1]，在人类机体发育、智力发育和机体健康等方面有重要作用。

一些流行病学资料表明[2]，过多地摄入红肉与癌症的发生相关，然而，是否有足够令人信服的研究报告证明肉类，尤其是红肉和加工肉类与人类患癌的风险存在联系呢？

1 肉类摄入与癌症风险

1.1 肺癌

Linseisen等[3]于1992—2000年在欧洲10 个国家共对478 021人完成了饮食问卷调查，将1 822个主要肺癌病例列入现状评价中；相对风险评估适用于多变量Cox回归比例风险模型，此外持续的摄入量变量由24 h膳食回顾数据测量误差。结果表明，在对欧洲癌症与营养前瞻性分析调查中，没有观察到患肺癌风险的高低与肉或鱼的消费量有一定的联系。但是，在1 822个肺癌病例中红肉与加工肉摄入量较高者大多为吸烟者且教育背景较低；体质指数（body mass index，BMI）较高者往往是红肉与加工肉的高消费人群，同时也会消费较多的酒精，相比而言水果和蔬菜的消费量就比较低。

美国Sinha等[4]在1998年就炸制、熟制红肉对妇女患肺癌风险做了评估。通过在密苏里州对平均年龄66 周岁并基于不吸烟和吸烟妇女进行病例对照研究，完成了对593 例病例和623 例对照的100 项关于肉类消费详细问题的食物次数调查问卷；并根据烹饪方法和煮熟度，估计肉的食用量、优势率（odds ratio，OR）和95%的置信区间，通过逻辑回归计算。多变量模型包括年龄、烟龄、BMI、教育、卡路里、脂肪、果汁、水果和蔬菜摄入量。结果表明，摄入红肉总量每增加10 g，患病风险增加4%；相比红肉，熟制红肉与半熟红肉患病率分别增加6%与8%；摄入炸制红肉量每增加10 g，患病几率增加9%；患肺癌风险值随着总肉类消费、红肉、熟制红肉和炸制红肉的摄入量增高而增高。

在所有肉类和红肉的高消费量中发现了增加肺癌风险的证据，并且烹饪方式可产生致癌物质，例如杂环胺。研究发现，熟制类的和油炸类的肉类消费量导致患肺癌的风险增加，但还需要与其他危险因素结合考虑，如吸烟等。

这些结果有必要进一步研究，特别是对受访者进行饮食问卷调查，对肉类烹饪方式需要更多更详细的信息。可以肯定的是，不吸烟、不饮酒、合理搭配的膳食结构及保持良好的体质指数是远离癌症的重要因素。

1.2 前列腺癌

在PubMed搜索有关前列腺癌与肉、牛肉、猪肉、羊肉关系等内容，2009年1月之前发表了482篇文章，对红肉或加工肉类的摄入量进行了对比，并对红肉和加工肉类消费量与前列腺癌进行荟萃分析；采用随机效应模型计算相对风险评估（relative risk evaluation，RRE），根据特定的均值和方差，这种模型的效应量均在95%的置信区间，P值为显示差异性。结果表明，红肉的高摄入量与低摄入量与前列腺癌无联系（RRE=1.00，95% 置信区间：0.96～1.05）；每增加100 g红肉与前列腺癌并无联系（RRE=1.00，95% 置信区间：0.96～1.05）。排除年龄增长的因素，非裔美国人、家族结肠癌、西方人群的饮食结构和特定生活习惯则会增加患有恶性肿瘤的风险[5]。

Rohrmann等[6]对肉类及乳品的消费量与患前列腺癌的风险做了相关研究。1989年通过对马里兰州华盛顿县3 892 名35 岁以上的男性进行饮食次数问卷调查，根据消费频率和分配尺度计算肉类和乳品的摄入量，截至2004年10月共确认了199 起前列腺癌病例。结果表明，总肉类和红肉摄入量与前列腺癌无显著关联，然而，加工肉消费量与总患癌量和新增患癌量有非统计学显著联系。在这个研究中，加工肉的消费可能会增加患前列腺癌的风险，建议进一步研究加工肉可能增加患前列腺癌的机制。

鉴于在患前列腺癌的风险中存在较大的种族差异，有必要对饮食和前列腺癌做进一步调查。2011年Genkinger等[7]

对非裔美国人的肉类摄入量与患前列腺癌风险的关系进行了前瞻性研究，以检验肉类摄入量和非裔美国男性患前列腺癌的风险的关联。通过国立卫生饮食和健康的研究中黑人志愿者的问卷调查发现，不论何种烹调方法，白肉和其加工肉类的摄入量都与前列腺癌无关，高温烹饪的红肉与患前列腺癌风险的增加有关，杂环胺的摄入与前列腺癌呈正相关。还需要进一步的研究来重复验证这些发现。也即红肉消费量与增加患前列腺癌的风险无关，加工肉类和高温烹饪的红肉所产生的杂环胺的摄入可能会增加患前列腺癌的风险，饮食结构和特定生活习惯会影响患前列腺癌风险。

1.3 乳腺癌

2004年van der Hell等[8]对乳腺癌患癌风险与GSTM1无效基因型、红肉消费量做了相关分析。在荷兰阿姆斯特丹、马斯特里赫特、多廷赫姆3 个城市之间进行了病例对照研究，年龄20～59 周岁，超过36 000 人参与了调查，通过问卷调查和半定量食物频率估计法获得肉类消费数据和饮食习惯。所有参与者提供的血液样本分为血浆、红细胞和白细胞层，均在-20 ℃保存；在229 个样本和264 组对照白细胞层中分离核酸（样本成功率为91.2%，对照成功率为88%），DNA稀释到20 ng/?L并在96孔板中4 ℃保存；采用聚合酶链反应检测GSTM1和GSTT1基因。结果表明，GSTM1无效基因型的影响是，具有遗传缺陷的女性会增加患乳腺癌的风险；并发现食用红肉会使风险增加，但是不具有统计学意义。无法显示代谢基因NAT1、NAT2、GSTT1和GSTM1在红肉消费量与乳腺癌患癌风险上有任何修正效应。

2009年Taylor等[9]通过美国医学文献检索系统对从1966年开始的引用文章及相关的研究进行检索，关键词为乳腺癌、饮食和红肉，结果表明，红肉摄入量与绝经妇女患乳腺癌呈正相关。肉蛋消费与患乳腺癌风险之间的关系一直被研究，但结果是不一致的。Zhang Caixia等[10]

在2007年6月—2008年8月对中国广东女性肉蛋摄入量与患乳腺癌的风险之间的联系进行调查，以医院为基础进行病例对照，饮食摄入量由食物次数调查问卷进行评估。研究表明，加工肉摄入量可能与增加患乳腺癌的风险有关，但红肉、家禽、鱼和鸡蛋与患乳腺癌的风险之间无显著联系。

红肉、家禽消费与乳腺癌形成的作用是不确定的，对于非裔美国女性一直缺乏证据。2013年Chandran等[11]对不同种族红肉和家禽的摄入量与患乳腺癌风险进行了研究；肉类和乳腺癌之间的数据由803 例非裔美国人病例、889 例非裔美国人对照以及755 例白人病例和701 例白人对照所获得，且年龄都处在20～75周岁。结果表明，食用红肉和家禽与患乳腺癌风险之间的联系在非裔美国人和白人女性之间有着差异性，进一步的研究发现更多差异与绝经白人妇女的更年期激素水平有关。这也是首个对不同种族间食用红肉和家禽与乳腺癌风险之间关系的研究，同时也是首个以非裔美国人为研究对象的报道。

2015年Guo Jingyu等[12]对红肉与加工肉摄入量与患乳腺癌的风险了进行荟萃分析。结果表明，高摄入量的红肉和加工肉与增加患乳腺癌的风险有关，但需要进一步利用针对群体的实验设计或介入性研究来确认这种关系。

有研究[13]指出，红肉中含有雌激素，可能会通过激素受体增大女性患乳腺癌的风险；而红肉消化后产生的食物残渣较少，使肠蠕动减弱，进而使有害物质在肠道内停留时间延长，增大患直肠癌的风险；饲料中的农药残留等长时间在动物体内积蓄也会对人体产生危害；由于红肉中含有血红蛋白及肌红蛋白化合物，在加工过程中容易形成亚硝胺等致癌物，令患癌机会增大。更令人关注的是红肉中的一种特殊成分——N-羟乙酰神经氨酸（N-glycolylneuraminic acid，Neu5Gc），它随着红肉的摄入进入人体，可能与癌症的发生有关。关于Neu5Gc引发癌症的原因，普遍被研究者接受的推测是，Neu5Gc的摄入使机体内产生特异抗体，促进慢性炎症的发生，从而刺激肿瘤的生长。但至今并没有确定的相关结论，Neu5Gc与癌症的关系及其应用值得更深入的探讨和研究。

红肉和加工肉的摄入可能会使绝经期妇女和具有遗传缺陷的女性患癌风险增加，不同种族间同时也存在差异，更多的致癌因素来自于不同种族、不同年龄女性的激素水平和遗传缺陷，并没有确切证据表明红肉与乳腺癌致癌风险直接有关，需要进一步研究来确认。

1.4 结/直肠癌

结/直肠癌是一种西方人常见的癌症，这与西方的饮食生活方式相关。2007年，世界癌症研究基金组织发布报告称，肉类摄入与结/直肠癌和心血管疾病相关，建议人们减少肉类，尤其是红肉和加工肉制品摄入量[14-15]。

Andersen等[16]对肉摄入量和遗传变异的交互作用对结/直肠癌的影响做了相关分析，对PubMed不同关键词组合检索，如肉、结/直肠癌、基因突变、多态性、红肉、红肉和处理肉或肉和结/直肠癌等进行系统回顾性检查。结果表明，遗传变异和DNA修复与肉摄入有关，从而导致结/直肠致癌作用，没有证据表明肉和烹饪诱变剂中的亚铁血红素和铁会导致结肠癌。

Vineis等[17]研究了烹调肉中杂环胺与代谢表型在结肠癌中的交互作用，对红肉烹调中出现的一种致癌物——杂环胺，在几个不同的位点诱导癌症（包括在实验动物（小鼠、大鼠）的结肠中）进行分析。结果表明结肠癌是由食源性杂环胺引起人类结肠黏膜突变而导致的。Trudo等[18]对肉与结/直肠癌的关系做了相关报道，指出红肉和加工肉与结/直肠癌之间的关系仍在激烈地科学辩论中，一些非常复杂的证据和数据指向还不清晰。Aune等[19]通过对PubMed和其他几个数据库的相关研究进行搜索，相对风险估计使用随机效应模型，对红肉和加工肉的摄入与患结/直肠腺瘤的风险进行了流行病学研究的系统回顾和荟萃分析。结果表明，摄入红肉和加工肉类会升高患

结/直肠腺瘤的风险，但需要进一步的前瞻性研究。

Chan等[20]通过对红肉、加工肉类和结/直肠癌的3 个前瞻性研究及一个病例对照研究分析，结果表明，肉类消费量的增长与患癌风险有关，杂环胺、亚硝酸盐和血红素铁的摄入量是不一致的，但血红素铁的摄入量与患结/直肠癌的风险呈正相关。研究及综述总体支持患癌风险的增加和红肉和加工肉类的摄入量有关。但是饮食是可以改变的，预防结/直肠癌的方式是坚持按照推荐膳食指南进行饮食。

李艳萍等[21]通过选取在北京协和医院内镜中心行结肠镜检查发现结/直肠息肉的病例，以健康体检人群行结肠镜未发现异常的病例为对照，给予问卷调查相关高危因素及分析息肉内镜下表现，采用SAS 9.2软件对结/直肠息肉发病危险因素数据进行了统计学分析。结果表明，年龄、癌症家族史、红肉摄入比例高是结/直肠息肉发生的危险因素，摄入新鲜水果、蔬菜为保护性因素；老年男性患者息肉瘤性率增加。

Rohrmann等[6]对448 568 名35～69 岁不存在癌症、中风或心肌梗塞且身体活动和身体指数都有完整信息的男性和女性，进行红肉、加工肉类、禽类消费与欧洲癌症与营养前瞻性调查中的早逝风险的关系进行了检查，Cox比例风险回归用于调查肉类消费与各种原因的死亡率的联系。截至2009年6月，参与调查的26 344 人死亡的原因经过多变量调整后，结果发现，大量食用红肉和食用加工肉类的死亡率的联系会更大，测量误差校正后，加工肉类对死亡率仍有重大意义，研究指出如果所有参与者食用加工肉类少于20 g/d，可以预防3.3%的死亡，进一步指出，加工肉类的摄入与心血管疾病、癌症和其他死因有重大联系，而家禽的消费与死亡率无关。

Spencer等[22]在2010年对肉、家禽和鱼与结/直肠癌的风险进行了分析。研究使用7 个来自英国前瞻性研究的个人饮食数据，检查了肉类、家禽和鱼类摄入与结/直肠癌风险的关系。结果表明，摄入量低，例如男性摄入红肉38.2 g/d和女性摄入红肉28.7 g/d，其食物和结/直肠癌的风险之间没有关联。故在肉类摄入量较低的人群中，

无证据显示红肉和加工肉类的摄入与结/直肠癌的风险

有关。

2012年Dowswell等[23]通过60～74 岁患者的粪便隐血实验发现，所有患者在结肠镜检查中都被诊断出患有中高危腺瘤，而大多数情况下的结/直肠癌来自腺瘤息肉。研究表明，红肉和加工肉增加了患结/直肠癌的风险，较高水平的身体活动能减少这种风险，改变饮食和身体活动是预防结/直肠癌的重要因素。

2002年Tiemersma等[24]在荷兰进行了8.5 年的随访，分析了102 例结/直肠癌病例数据和随机抽取的年龄在35～74 周岁的537 名控制性别和匹配年龄受访者，使用了饮食和吸烟习惯为基线信息，以DNA和基因分型的血液样本。结果表明，红肉摄入量会增加男性患结/直肠癌的风险，而女性食用家禽和鱼类会减少患病风险；烟龄达16 年者相比烟龄小于等于15 年的男性患结/直肠癌的风险更大，NAT1、NAT2多态性与患癌没有显著性关联；相反地，大量食用家禽和鱼仅在GSTM1基因存在时与结肠癌有关联；食用肉类和长期吸烟与患结/直肠癌相关，患结/直肠癌与食用不同类型的肉之间的联系随性别和GSTM1基因的基因型而改变。

综上，年龄、癌症家族史、红肉摄入比例、遗传变异、食源性杂环胺和加工肉类对患结/直肠癌风险具有影响；亚铁血红素的致癌性还存在争议；降低红肉摄入量，按照推荐膳食指南进行饮食，多摄入新鲜蔬菜水果，加强锻炼则能有效预防结/直肠癌；需要精确评价的工具才能有效地证明红肉和加工肉对于患结/直肠癌风险的关系。

1.5 膀胱癌

Larsson等[25]在瑞典癌症登记处的一份食物频率问卷调查中，对82 002 名癌症痊愈的男性和女性，进行平均9.4 年的随访，对确诊为膀胱癌的485 个病例（76 名女性和409 名男性）的肉类摄入量与膀胱癌的潜在风险进行了研究。结果表明，所有肉类或任何特定类型的肉的摄入与患膀胱癌风险之间没有联系，而且这种联系不随性别或吸烟状态的改变而改变。

Wang Chaojun等[26]通过对2010年10月之前发表的文献进行搜索，对肉类摄入量和患膀胱癌的风险进行了荟萃分析，使用随机效应模式对最高与最低的肉类摄取量的相关风险进行荟萃分析，量化与膀胱癌的关联。结果表明，整体肉类摄入量与膀胱癌的风险并无关联，而红肉和加工肉类摄入量显著增加了17%和10%的患癌风险。当对比最低与最高肉的摄入量范畴时，在美国和加拿大高肉类摄入量与患膀胱癌风险之间关系尤为突出，显示肉类高消耗者患膀胱癌的风险相对增加。但需要更多的尤其是精心设计的前瞻性研究来证实这些发现。

1.6 食道癌及胃癌

2013年Huang Wen等[27]对红肉和加工肉类摄入量与患食道癌的风险进行了荟萃分析，对2012年5月31日之前的MedLine和Embase数据库进行搜索并执行同行审阅。结果表明，红肉和加工肉与食管腺癌的风险增加有关。需要更多的研究，尤其是前瞻性研究来支持这一结论。

2014年Song Peng等[28]对PubMed和Embase中18 个研究涉及1 228 327 名测试对象进行了红肉消费与患胃癌的风险做了相关荟萃分析，相对风险的评估使用随机效应模型。结果表明，增加红肉摄入量可能是导致胃癌的一个风险因素，需要进一步的前瞻性研究来验证这种联系。

2 存在的问题

癌症是一种非单因素导致的疾病，在研究某一种或几种因素与癌症的关系中就必须排除或同化其他因素对整个研究的影响；而多数研究都没有充分考虑，例如分析肉的种类（红肉、白肉）时没有评估可见脂肪的去除程度和肉的加工方法。另外，关于肉的摄入量的评估中存在方法不一和主观影响等现象，没有统一确定的关于衡量肉的摄入的标准。例如，红肉的摄入量可以用份/每周、g/d等不同方式来表示，以及一些研究可能把加工肉制品与红肉归于一类来进行评估，或者不将红肉和禽肉的加工肉制品加以区分等。虽然大量的流行病学研究、一些动物和人体实验证明了一些肉或者肉制品中含有的物质与癌症有一定联系。但是要明确这些相关性还需要进一步定性和定量的研究[1]。对比肉和肉制品与其他致癌因子的致癌风险，可以利用危险比对某种肉类与抽烟、饮酒或者其他可能致癌的因素进行对比研究，以明确肉与癌症的关系。由于我国人群平均摄入红肉及加工肉数量相对较低，过分扩大吃红肉与癌症的关系，也不符合实际。

3 结 语

肉类特别是红肉本身并不致癌[2]，即使其含有据流行病学和动物实验所推测的潜在致癌成分。同时，许多研究证实大量摄入水果和蔬菜，由于类胡萝卜素、类黄酮以及叶酸、硒、锌等保护因素存在，患癌的危险性会降低。膳食中促癌因素和保护因素的平衡对于抵抗癌症很重要。另外，导致代谢综合征的营养行为（高能、高糖碳水化物）可能会导致结肠癌或其他癌症的发生。由于我国人群红肉及加工肉平均摄入量不高，其与癌症的风险关系，尚有待进一步研究确证。

长期过量摄入任何食物，都可能会导致各种类型的健康问题。目前对于预防癌症的营养建议包括增加水果和蔬菜摄入，减少或控制红肉和动物脂肪过量摄入，采用科学的烹饪加工方法，避免摄入过量酒精，每天补充含叶酸的复合维生素，保持正常体质量以及适量运动，这些可能是好的防癌手段。

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