植物激素对气孔运动的调节

田 露, 杨 波, 田 甜, 王兰兰

(沈阳师范大学 化学与生命科学学院, 沈阳 110034)



植物激素对气孔运动的调节

田 露, 杨 波, 田 甜, 王兰兰

(沈阳师范大学 化学与生命科学学院, 沈阳 110034)

气孔是植物与外界环境进行气体交换的通道。植物通过调节表皮气孔的开闭来优化气体的通过量, 从而适应自身的生存环境。植物气孔开度的大小受干旱、CO2浓度、光照、湿度等多种环境因子控制。作为植物应答环境因子变化的良好模式,建立各种刺激与气孔运动的关系,将直接推动相关领域研究工作的深入开展,为解决目前和将来面临的农业生产和环境恶化问题,进而为培育高抗和农作物新品种提供重要的理论基础。主要综述了脱落酸、生长素、细胞分裂素、乙烯、水杨酸、茉莉酸这6种植物激素对气孔运动的调节,进而了解植物利用气孔来调节并适应环境变化的内在机制。

脱落酸; 生长素; 细胞分裂素; 乙烯; 茉莉酸; 水杨酸

气孔一般是由2个保卫细胞构成,作为植物个体与外界环境进行气体交换的通道, 其在维持地球水分和碳氧平衡方面以及植物生命活动方面中扮演着重要角色。植物可以通过调节气孔开度大小、蒸腾速率以及光合速率来适应复杂多变的环境,干旱、CO2浓度、光照、湿度等多种环境因子均能够调节气孔。植物生长过程中所涉及到的多种生理活动都与气孔运动有关,因此,研究植物表皮气孔的运动具有非常重要的意义。

目前研究发现,植物激素对调节气孔运动有显著的效应,人们对植物激素类物质调节气孔开度作用机制也有了一定的了解。目前公认的植物激素有:生长素(IAA)、细胞分裂素(CTK)、脱落酸(ABA)、乙烯(ETH)、茉莉酸类物质(JAs)、水杨酸(SA)。

1 脱落酸对气孔运动的调节

近年来,越来越多的研究人员开始关注并且研究脱落酸(abscisic acid, ABA)介导气孔关闭机制。作为逆境信号分子,可以依靠ABA对气孔运动的调节,来改善植物对抗不利自身发展环境的抗性。

1.1 脱落酸受体

脱落酸信号转导的第1步就是与其受体结合。近年来,ABA受体研究取得了突破性的进展,发现了PYR/PYL/RCARs、镁螯合酶H亚基ABAR/CHLH和G蛋白偶联受体(GTGs和GCR2)等ABA受体。PYR/PYL/RCARs受体与ABA结合后,聚集蛋白磷酸酶PP2C,抑制PP2C的活性,解除了对蛋白激酶气孔开放因子/蔗糖非酵解型蛋白激酶活性的抑制, 最后使ABA信号能够向下传递。镁螯合酶H亚基是一种可以正向调节ABA信号转导的蛋白质,位于质体/叶绿体[1]。ABAR定位于叶绿体, 其末端与一组转录抑制因子相互作用, 阻碍下游ABA重要因子的表达, 负调控ABA信号通路[2]。作为一种新型G蛋白,GTGs受体中GTG1和GTG2都能与ABA特异性结合,其GTGs-GDP态比GTGs-GTP态更能结合ABA。GTGs与GPA1-GTP相互作用生成GTGs-GTP, 抑制GTGs结合ABA, 负调控ABA信号通路。GCR2位于质膜表面, 结合ABA后,可协同活化SnRK2型蛋白激酶(OST1), 促进H2O2合成,诱导气孔关闭[3]。

1.2 脱落酸诱导过程中参与的离子通道

1.3 脱落酸诱导过程与H2O2、NO关系

ABA引起气孔关闭过程需要H2O2和NO参与。在NaCl胁迫条件下,保卫细胞内ABA浓度升高,会诱导H2O2生成,使气孔关闭[4]。付士磊发现NO能够增强ABA调控杨树气孔关闭的作用,这说明NO参与ABA调控气孔运动[5]。吕东猜测H2O2是位于NO上游处,并受到NO的负反馈调节来调控ABA诱导气孔关闭过程[6]。研究还发现:在外源ABA处理诱导蚕豆气孔关闭中,ABA先诱导产生NO和H2O2使气孔关闭,并且NO和H2O2之间有一定的联系[7]。在诱导鸡蛋花花冠裂片上气孔关闭中,ABA、NO和H2O2两两混合或3者混合施用的效应均大于其单独施用的效应,说明在诱导气孔关闭过程中ABA、NO和H2O2之间可能存在协同效应[8]。

1.4 脱落酸诱导过程与Ca2+的关系

ABA可以通过依赖于Ca2+和不依赖于Ca2+的2种信号途径来调控气孔运动。依赖于Ca2+信号途径是指保卫细胞内ABA与其受体结合后, 通过H2O2来激活Ca2+通道,使胞外的Ca2+向胞内流;还可经过跨膜转换, 在胞内产生三磷酸肌醇(IP3)、环ADP核糖( cADPR)等其他第2信使来促进胞内钙库释放Ca2+,二者共同作用,使保卫细胞内Ca2+浓度上升,从而引发与之相关的反应,诱导气孔关闭。

1.5 脱落酸诱导过程所涉及的其他因素

组氨酸激酶1(ATHK1)也参与了ABA调控气孔运动过程,组氨酸激酶1座落于 H2O2的下游,可以通过调节质膜上的钙离子通道来调控保卫细胞内钙离子的浓度,进而调节 K+的内流,改变保卫细胞内压,进而使气孔关闭[9]。研究还发现,微管和微丝也参与了ABA诱导气孔关闭的过程。

2 生长素对气孔运动的调节

生长素(IAA)是人类发现最早的植物激素,可以调节气孔运动来调节植物水分代谢。

2.1 生长素诱导过程与其种类、浓度的关系

生长素调节气孔运动往往与植物的种类、生长素类型、处理的浓度相关。研究发现:在无光照条件下,浓度范围在 0.01～10 mmol/L之间,生长素能够使蚕豆叶片关闭的气孔开放,并且气孔开度也会随着其浓度的增加而增大,但是超出这个浓度范围,诱导作用会减小[10]。浓度为 5 μmol/L的NAA可刺激气孔开放,而NAA浓度达到0.5 mmo/L时抑制气孔开放[11]。

2.2 生长素诱导过程与NO、H2O2以及微管微丝的关系

生长素对气孔运动的调节可能需要NO、H2O2、微丝以及微管的参与。生长素能够减少黑暗诱导的 NO、H2O2,使关闭的气孔再度开放,表明了生长素可以通过减少 NO、H2O2来阻碍黑暗诱导的气孔关闭。杨金华[12]也表示生长素是通过减少细胞内源NO、H2O2来促进气孔开放。研究发现,在有K+或者无K+情况下,微管聚合抑制剂和细胞松弛素B均能够抑制IAA诱导蚕豆气孔的开放,表明微管和微丝是通过不依赖K+的方式来参与IAA或NAA诱导的气孔开放。

2.3 生长素诱导过程与其他因素的关系

生长素是依赖质膜上电势变化引起的级联反应促使气孔开放,并不需要H+和Ca2+的参与;并且发现其可以通过作用于质膜上R型-快速阴离子通道来使Cl-1外流,引起质膜发生去极化反应,诱导气孔关闭。但是Irving研究表明胞质和Ca2+参与跨膜离子运输的协同调控过程。生长素通过调节保卫细胞中内向K+通道、外向K+通道、阴离子通道以及质膜上H+-ATP酶的活性来介导气孔运动。吲哚乙酸(IAA)和萘乙酸(NAA)以剂量依赖和pH值依赖方式影响着保卫细胞内、外向 K+电流和阴离子通道活性, 进而调节气孔运动;另外,cGMP在依赖Ca2+的生长素信号途径中担任第2信使。

3 细胞分裂素对气孔运动的调节

细胞分裂素(CTK)是一种非常重要的植物激素,能够促进细胞分裂和分化,而且还促进气孔开放。早在19世纪60年代中期,人们就发现CTK是促进气孔开放所必需的因素。

3.1 细胞分裂素诱导过程与浓度的关系

细胞分裂素调节气孔运动与植物的种类、细胞分裂素的种类和浓度有关。不管是人工合成的CTK、还是植物体内本身的CTK,均能够加快植物叶片的蒸腾速率,增大离体的表皮条气孔的开度。烟草蒸腾速率在 0～0.10 mg·dm-3范围内随细胞分裂素浓度升高而增大,超出此范围则减小。

3.2 细胞分裂素诱导过程涉及的机理

CTK通过直接诱导膜的超极化反应来诱导气孔开放。膜的超极化反应可能刺激保卫细胞质膜上的H+-ATPase激活腺苷酸环化酶的活性,进而提高保卫细胞质内cAMP的水平;激活鸟普酸环化酶(GS)活性,进而提高保卫细胞质内cGMP水平。或通过降低表皮细胞膨压,相对提高保卫细胞膨压,从而促进气孔开放;或与ABA相互作用,调节离子通道活性,从而促进气孔开放;或与系统Ca2+-CAM相互作用,促进气孔开放。

3.3 细胞分裂素诱导过程与NO和H2O2的关系

细胞分裂素通过调节保卫细胞中NO和H2O2水平来促进气孔开放。研究发现, KT和6-BA这2种细胞分裂素均能显著地降低黑暗条件下保卫细胞中NO和H2O2的水平,阻止黑暗所诱导的气孔关闭,还能促进黑暗所诱导的关闭的气孔再度开放,从而推测细胞分裂素可能是通过清除保卫细胞中NO和H2O2来促进气孔开放。

4 乙烯对气孔运动的调节

乙烯(Eth)作为一种信号物质,在植物气孔运动中起着重要的调节作用。

4.1 乙烯诱导过程与其浓度的关系

乙烯对气孔运动的调节作用与其浓度和处理时间的长短有关,研究发现:0.004%和0.04%的乙烯利均能诱导蚕豆气孔关闭,并且0.04%的乙烯诱导气孔关闭的效果更为显著[12]。而0.3%的乙烯利可显著促进气孔开放。

4.2 乙烯诱导过程与NO、H2O2和pH值的关系

乙烯需要NO和H2O2的参与来调节气孔运动。研究发现:NO可能依赖于硝酸还原酶(NR)途径来参与乙烯调节气孔关闭过程[13]。杨金华[11]发现乙烯通过降低保卫细胞中H2O2的水平来促进气孔开放。刘国华等[14]研究表明NO可能位于H2O2的下游,乙烯可以通过细胞壁过氧化物酶途径或者NADPH氧化酶途径促进H2O2合成,H2O2激活保卫细胞质中的NR,生成大量的NO,将信号传递给下游的信号分子,诱导拟南芥叶片气孔关闭。刘菁等表明NO和PH均参与乙烯诱导拟南芥气孔关闭过程,并且推测胞质pH值的变化可能位于NO上游[15]。之后又以拟南芥野生型和突变体为材料, 发现H2S和NO也参与乙烯诱导气孔关闭过程, 并且推测NO可能位于 H2S 上游[16]。侯智慧等发现在乙烯诱导拟南芥气孔关闭过程中H2S位于H2O2的下游[17]。

5 茉莉酸对气孔运动的调节

近年来,作为一类新型的植物激素,茉莉酸(JA)及其甲酯(JA-Me)的生理效应及作用机理的研究也逐渐展开,尤其在植物气孔运动方面的研究已取得了重要进展。

5.1 茉莉酸类物质诱导过程与其异构体形式的关系

茉莉酸类物质诱导气孔运动与其异构体形式有关。异构体形式不同,JA诱导的气孔运动反应也不同。浓度在0.1～100 μmol·L-1范围内的(-)JA可诱导蚕豆气孔关闭;并且在造成气孔孔径改变以前,(-)JA使细胞胞质发生碱化反应;与之相反,(±)JA能够诱导气孔开放,但没明显的引起胞质中pH值的变化;并且(-)JA和(±)JA对保卫细胞胞质Ca2+的刺激反应变化也不同[18]。

5.2 茉莉酸类物质诱导过程与Ca2+、NO和H2O2的关系

茉莉酸类物质诱导气孔运动与其浓度有关。研究发现,JA-Me调节气孔运动的最有效浓度是10-5mol/L,表现出了良好的可逆性;LaCl3和EGTA处理通过降低胞内游离Ca2+浓度均能逆转JA-Me引起的气孔关闭,表明Ca2+参与低浓度JA-Me促进的气孔关闭过程;并且这一过程中伴随着升高的[Ca2+]cyt既有来自胞外钙库也有来自胞内钙库[19]。刘新等也发现了这一点,同时还发现JA 介导气孔关闭过程需要NO的参与,并且JA和NO之间存在加合效应[20]。崔香环等发现H2O2参与MJ诱导的气孔关闭运动,并且推断10-5mol/L浓度的MJ可能是通过激活质膜上NADPH氧化酶来产生H2O2,进而(H2O2浓度增加)激活磷酸肌醇途径启动Ca2+信使系统,导致胞质内Ca2+浓度的升高,进而调节阴离子通道和K+通道,最终促进气孔关闭[21]。

6 水杨酸对其气孔运动的调节

水杨酸(salicylic acid,SA)参与植物体内多种生理生化过程,特别是与植物的抗逆性密切相关的过程。

6.1 水杨酸诱导过程与其浓度、介质的酸碱度的关系

SA介导气孔关闭与其浓度、介质酸碱度有关。研究发现:SA在0.01～1 mmol/L浓度范围内能够促进气孔关闭,并且其促进作用会随着浓度的增加而增强;但在如1 mmol/L-1等较高浓度下,有明显诱导蚕豆叶片气孔关闭的作用;并且当浓度大于2 mmol/L-1时,气孔就会完全关闭。研究还发现:黄瓜子叶气孔开度对SA的响应有一定的浓度和时间效应,随着SA浓度逐渐增加,黄瓜子叶气孔孔径逐渐变小,并且气孔开度与SA处理时间表现出极显著的负相关关系;还发现经过同一浓度的SA溶液处理,黄瓜叶片的气孔孔径会随着溶液pH值的降低而逐渐变小。可见,外源SA能够诱导植物叶片气孔关闭,并且其作用会随着浓度的升高、溶液pH值的降低以及处理时间的延长而增强[22]。

6.2 水杨酸诱导过程与Ca2+和Cu2+的关系

SA介导气孔关闭需要Ca2+参与。SA引起胞内升高的Ca2+既来自胞外又来自胞内,其中胞内Ca2+库是主要来源。如SA能引起酵母细胞胞质游离Ca2+升高,增加的钙主要来自胞内钙库;研究还发现:不同浓度的Cu2+对水杨酸参与蚕豆叶片气孔的运动有不同的影响,低浓度的Cu2+对气孔开放有明显的促进作用,但当Cu2+浓度升高时,会诱导气孔关闭,并且还会呈现一定的时间效应[23]。

6.3 水杨酸诱导过程与H2O2和NO的关系

SA诱导气孔关闭与H2O2、PTPase和NO有关。研究发现,浓度为0.01和0.1 mmol/L的SA均能使蚕豆叶片气孔关闭,NaVO3、PAO和Zn2+等几种PTPase抑制剂能抑制 SA 诱导的气孔关闭反应,表明PTPase参与了SA 调控的气孔运动过程[24];保卫细胞质膜上NADPH氧化酶的抑制剂二亚苯基碘(DPI)能够降低SA对内向K+电流的抑制作用,表明H2O2通过抑制质膜内向K+电流调控SA诱导气孔关闭[25];刘新等发现SA依赖一氧化氮合酶(NOS)途径来诱导生成NO,从而使气孔关闭,并且还发现这一过程可能需要cGMP和cADPR的参与[26]。

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Regulation of stomatal movement by plant hormones

TIANLu,YANGBo,TIANTian,WANGLanlan

(School of Chemistry and Life Science, Shenyang Normal University, Shenyang 110034, China)

Stomata mediate gas exchanges between plant and environment. Plants adjust the epidermis stomatal opening and closing to optimize the throughput of the gas, so as to adapt to its own survival environment. The size of the stomata opening is controled by the drought, CO2concentration, light, humidity and other environmental factors. As a good model of plant response to envir-onmental factors change, establishing the relationship between all kinds of stimulating and the stomatal movement will directly promote the in-depth development of relevant field research work, in order to solve the current and future agricultural pro-duction and environmental degradation problems, to provide important theoretical basis for cultivating high and new crop varieties. This article mainly summarize the regulation of six kinds of plant hormones such as the abscisci acid, auxin, cytokinins, ethylene, salicylic acid and jasmonic acid impacted on stomatal movement, and then understand the internal mechanism that the plants use stomata to adjust and adapt to environmental changes.

abscisci acid; auxin; cytokinins; ethylene, salicylic acid; jasmonic acid

2015-04-24。

辽宁省教育厅科学研究一般项目(L2013421): 沈阳师范大学生态与环境研究中心主任基金项目。

田 露(1990-),女,辽宁辽中人,沈阳师范大学硕士研究生; 通信作者: 王兰兰(1980-),女,辽宁沈阳人,沈阳师范大学副教授,博士,硕士研究生导师。

1673-5862(2015)03-0442-05

Q948.1

A

10.3969/ j.issn.1673-5862.2015.03.027