植物果蔬发酵物与癌症的研究进展

吴彬彬，陈宏运，颜晓庆，刘春花，李晓青，梁岩（中国科学院深圳先进技术研究院食品安全与环境技术研究室，广东深圳518055）

植物果蔬发酵物与癌症的研究进展

吴彬彬，陈宏运，颜晓庆，刘春花，李晓青，梁岩*
（中国科学院深圳先进技术研究院食品安全与环境技术研究室，广东深圳518055）

摘要：植物果蔬发酵液是由益生菌发酵而来的液体，自2005年以来，大量研究发现植物果蔬发酵液具有抗癌作用，对植物果蔬发酵液抗癌的研究进展及其可能的抗癌机制进行总结。

关键词：植物果蔬发酵液；抗癌；机制；肠道菌群；免疫调节；抗氧化

癌症是严重威胁患者生命的健康杀手，在各种致死疾病中名列前茅。根据世界卫生组织公布的统计数据，世界上有超过1亿人身患癌症，每年新增患者超过700万，同时有超过500万人的生命被癌症无情的夺走。面对如此恐怖的数据，大量的科研工作者和临床学者一直在探索癌症预防和治疗的方法，对癌症的研究已经从医学和生物学拓展到放射学、化学和营养学等方面。研究者已经意识到，癌症不仅仅是医学、生物学的研究领域，也是营养学的研究内容。早在1981年，英国学者R.Doll和R.Peto就已经在《癌症的原因》中提出：“在因癌症而死亡的美国人中，约有35%与膳食有关”。如今，随着人们生活水平的不断提高和保健意识的逐渐增强，消费者和癌症患者对膳食的选择更加细致，最大程度的通过饮食提高自己的身体健康水平。

进入21世纪后，一种名为植物果蔬发酵液的膳食饮品逐渐进入人们的视线。多项研究表明，其具有良好的癌症预防和治疗效果。植物果蔬发酵液也常称为发酵型果汁饮料或酵素，是以一种或多种水果、蔬菜等为原材料，经过多种益生菌发酵而来的液体，含有丰富的维生素、矿物质和次生代谢产物等。植物果蔬发酵液起源于日本，已经具有几十年的饮用历史。最近赵金凤等人通过使用植物果蔬发酵液灌胃大小鼠，发现对小鼠和大鼠分别进行急性和亚慢急性实验时，小鼠最大耐受性达到人体推荐服用量的108倍，而大鼠长期灌胃后状况良好，无中毒症状，组织器官无异常[1]，这些结果表明植物果蔬发酵液具有很好的安全性。自2005年以来，越来越多的文献报道植物果蔬发酵液在抗癌中具有积极作用，本文即对植物果蔬发酵液抗癌相关研究进行了综述。

1　植物果蔬发酵物的抗癌作用

1.1植物果蔬发酵液对肝癌的抑制作用

肝癌是恶性程度极高，预后极差的恶性肿瘤，全球因肝癌死亡人数占恶性肿瘤的第三位。在我国，肝癌的发病率极高，其死亡率位居第二，和胃癌、食道癌是三大常见恶性肿瘤。由于传统抗肿瘤药物副作用比较大，因此，通过膳食饮品预防和治疗癌症已成为人们关心的话题。李香云等对肝癌模型大鼠灌胃植物果蔬发酵液后，测定了大鼠血清中铜、铁、镁、磷、镍和锌等微量元素的含量，发现植物发酵液处理组的大鼠血清微量元素含量与对照组相比具有明显差异，这为后续果蔬发酵液中微量元素抑瘤作用研究奠定了扎实的基础[1]。卢明等[2]在细胞水平对植物果蔬发酵液的抑制癌症作用进行了研究，其通过在人肝癌细胞系（SMMC-7721）培养基中添加植物果蔬发酵液，发现植物果蔬发酵液对SMMC-7721细胞的增殖作用呈剂量-效应负相关，细胞培养3 d后抑制作用随着浓度的提高趋于明显，并呈现剂量依赖性，16.6、33.3、66.6mL/（kg.d）的发酵液剂量对肿瘤细胞的抑制率分别达到25.7%、35.0%和49.1%。这表明植物果蔬发酵液对SMMC-7721细胞具有良好的抑制作用。此外，其课题组还进一步研究了植物果蔬发酵液对体内肝癌的抑制作用[3]，通过灌胃H22细胞株模型ICR小鼠，发现与对照组相比，实验处理组小鼠的胸腺指数、脾指数均呈现升高趋势，而瘤种均出现明显下降（P<0.05），提示植物发酵液对肝癌具有良好的抑制作用，这种抑制作用可能与免疫系统密切相关。LIN等[4]研究了三七发酵液对肝癌的抑制作用，发现发酵液对Hep3B细胞具有良好的作用，500μg/m L剂量时，细胞存活率只有2.2%左右。其又进一步研究了发酵液对Hep3B细胞植入的SCIC小鼠的作用，发现小鼠瘤体积和瘤重与对照组相比，减少了近60%。

肝癌是我国的常见病和多发病，严重影响着人们的身体健康，植物果蔬发酵液的抗肝癌作用为广大患者带来了新的希望，通过添加膳食饮品植物发酵液可能成为预防和治疗肝癌的新途径。

1.2植物果蔬发酵液对S180肉瘤的抑制作用

S180肉瘤是科学研究中常用的一种肿瘤动物模型，是抗肿瘤实验中理想的选择。现在已有多篇关于植物果蔬发酵液抑制小鼠S180肿瘤的报道。卢明等通过对S180肉瘤小鼠灌胃植物果蔬发酵液，检测了小鼠的NK细胞活性和脾淋巴细胞增殖能力以及肿瘤重量，结果发现当给予高剂量植物果蔬发酵液[66.6m L/ （kg·d）]后，小鼠NK细胞活性、脾淋巴细胞增殖能力均出现明显增高（P<0.05），而瘤重则明显降低（P<0.05）[5-6]，提示植物果蔬发酵液可能通过提高免疫功能发挥抗癌作用，这与H22细胞株模型实验结果相似。LI等[7]研究了发酵诺丽液（fermented noniexudates，fNE）和不同提取组分（BuOH和EtAc）对C57BL/6J小鼠模型的抗肿瘤作用，在第0天腹腔注射5×105S180肿瘤细胞后，在第7天和14天分别接种fNE和BuOH和PBS并对小鼠存活状态进行监测，结果发现75%（6/8只）注射fNE的S180小鼠存活，而PBS组在25 d内全部死亡。其课题组同时研究了fNE、BuOH和EtAc对癌症的预防作用。当连续给予雌性小鼠4周5%的fNE、BuOH 和EtAc水溶液后，腹腔注射S180细胞，分别有75%饲喂fNE的小鼠、约60%饲喂BuOH的小鼠和50%饲喂EtAc的小鼠出现抗肿瘤作用，而对照组小鼠则在25 d内全部死亡。以上研究结果提示植物果蔬发酵液具有不仅对S180诱导肿瘤具有抑制作用，同时还对其具有预防作用。

1.3植物果蔬发酵物对人结肠癌细胞的抑制作用

结肠癌是常见的消化道恶性肿瘤，占胃肠道肿瘤的第二位。在西方国家，结肠癌是癌症中引起发病率和导致死亡率的第三大疾病[8]。R.K.Cruz-Bravo等[9]研究了煮豆非消化部分发酵物（fermented nondigestible fraction of cooked bean，FNDF）对人结肠腺癌细胞HT29细胞的影响，发现FNDF呈现时间和剂量依赖性抑制HT29细胞，其LC50（lethal concentration 50）为13.63%。Stefanie Lux等[10]研究了坚果发酵上清（fermentation supernatant，FS）对HT29细胞的影响，发现当20%FS与HT29细胞共同孵育24 h后，榛果和杏仁FS能明显降低HT29细胞数量（P＜0.01）；当20%FS与HT29细胞共同孵育72 h后，除开心果FS外，杏仁、夏威夷果、榛果和核桃FS均能明显减低HT29细胞的数量（杏仁、榛果和核桃FS：P＜0.01；夏威夷果FS：P＜0.05）。此外，核桃FS与HT29细胞共培养15min后，能明显降低HT29细胞中H2O2诱导的DNA损伤。另一份研究则发现SC-1（发酵大豆的水相）对HT29和ML-1等细胞具有抑制作用[11]。

1.4植物果蔬发酵物对其他癌症/细胞的抑制作用

植物果蔬发酵液除了对上述几种癌症具有效果外，对其他癌症也具有较好的抑制作用。Cheng Jeng Tai等[12]通过对发酵小麦胚芽提取物（fermented wheat germ extract，FWGE）进行研究，发现FWGE不仅对Hep3B细胞具有潜在抑制作用，还对HepG2和HepJ5细胞具有潜在抑制作用，其IC50分别为0.494和1.524mg/mL。Yu Fu等[13]研究发现发酵的人参制品能抑制ES2细胞（人卵巢透明细胞癌细胞）的生长，其IC50为0.75mg/mL。Fernanda LopesKinouchi等[14]对发酵大豆（fermented soy product，FEP）的抗肿瘤作用进行了研究，发现FEP具有良好的抗小鼠乳腺腺癌的作用。

2010年以来，对于植物果蔬发酵液抗癌的报道越来越多，研究发现多种发酵产品和/或其组分均具有一定的抗癌作用，这为预防和治疗癌症提供了新思路。

2　植物果蔬发酵液抗癌的可能机制

2.1提高免疫功能

癌症患者的免疫系统常常受到抑制，导致免疫功能下降[15]。恶性肿瘤通常与有效的T淋巴细胞反应及增强的体液免疫反应的抑制有关。肿瘤细胞具有未分化的特质，连同逃避免疫细胞监视的能力以及对宿主免疫的直接抑制作用可能共同导致了机体抗肿瘤反应的不足[16-17]。因此，提高癌症患者免疫功能有利于癌症的预防和治疗。植物果蔬发酵液在提高免疫系统中免疫因子和免疫细胞的数量方面具有良好的作用。T细胞是淋巴细胞的主要组分，它具有多种生物学功能，如直接杀伤靶细胞，辅助或抑制B细胞产生抗体以及产生细胞因子等，是身体中为抵御疾病感染、肿瘤形成的英勇斗士。研究发现双歧杆菌发酵的果蔬发酵液能显著增强T淋巴细胞的增殖能力，明显增强细胞的免疫功能。此外，发酵菌株的细胞壁上还具有肽聚糖，它可能通过激活黏膜免疫细胞而增加局部免疫抗体，增强免疫能力[18]。动物实验表明双歧杆菌发酵的果蔬发酵液能够显著增强巨噬细胞吞噬功能，增加血清溶血素抗体水平和DTH程度[19]。植物果蔬发酵液还能提高非特异性免疫中发挥重要杀伤作用的NK细胞的活力，增强抗癌效果[6，20]。Li等研究发现注射fNE后，正常C57BL/6J小鼠完全出现肿瘤排斥，C57裸鼠部分出现肿瘤排除，而在NK细胞缺陷褐色鼠中未出现肿瘤排斥[21]，表明植物果蔬发酵液通过提高免疫功能发挥抑癌作用。

因此，植物果蔬发酵液增强免疫力的作用可能是多方面的。一方面，植物果蔬发酵液刺激T淋巴细胞的增殖，参与细胞免疫；另一方面，植物果蔬发酵液内的肽聚糖等能够促进抗体的生产，参与到体液免疫。此外，植物果蔬发酵液里还含有丰富的抗癌物质，如酚类、萜类和类黄酮，发挥抗癌作用。所以，植物果蔬发酵液抑癌功能可能是多方面共同参与、相互协同的结果。

2.2抗氧化能力

细胞内氧化损伤能引起细胞和组织受损，这些氧化损伤主要由自由基和反应性氧类引起。在多种疾病的发生发展过程中，氧化应激都起着重要作用[22]。在癌症形成过程中，反应性氧类和自由基增高[23]，他们不仅能攻击细胞内溶物导致正常细胞恶化[24]，还能介导恶化的肿瘤组织细胞发生脂质过氧化反，进一步促进正常细胞恶化、加速肿瘤细胞增生和浸润[25]。因此，增强抗氧化能力对预防和治疗癌症具有重要意义。有研究报道诺丽果汁发酵液具有抗氧化能力，其抗氧化作用主要来自于一些特殊物质单独或协调的作用，如多酚类[26]。Eun Ju Yang等发现洋葱发酵后能够增加槲皮素的含量，其在DPPH实验中具有极强的抗氧化能力[27]。Ramesh T等对人参发酵提取物（Fermented panax ginseng extract，GINST）在脂类过氧化和主要器官抗氧化方面的作用进行了研究。结果发现GINST能够增强老鼠器官超氧化物歧化酶、过氧化氢酶和谷胱甘肽过氧化物酶等多种酶的活性，改善机体抗氧化能力，减小氧化压力以及抑制由此引发的生理紊乱[28]。Kim D等对米麸发酵提取物 （Fermented rice bran extract，FBRE）的抗氧化功能进行了研究，发现与非发酵米麸相比，FBRE具有较高的自由酚含量，能够抑制ROS的产生，上调脂肪细胞因子的表达[29-30]。此外，参与发酵的某些菌类也表现出一些抗氧化能力，如长双歧杆菌（ATCC15708）和嗜酸乳杆菌（ATCC4356），这两株活菌及其无细胞提取液对亚麻酸的过氧化抑制率可达28%～48%，对DPPH的清除率可达21%～52%[18]。因此，植物果蔬发酵液及其发酵菌的抗氧化能力可能是其抑制癌症的机制之一。

2.3调节肠道菌群

人体胃肠道内生存着大量的微生物（高达1013～1014），这些微生物在营养吸收、黏膜免疫等方面具有重要作用，肠道菌群失衡与疾病的发生与发展具有密切相关。SwidsinskiA等通过检测发现在结肠癌患者的黏膜中，90%的标本能检测到高浓度的细菌[31]，Gabriel Cuevas-Ramos等也在结肠癌和腺瘤患者肠粘膜标本中检测到大量的大肠杆菌，但在正常标本中未检测到。他们进一步研究发现在结肠内定植含有pks岛的大肠杆菌能导致零星结肠直肠癌的发展[32]。肠道菌群在抗癌免疫中发挥重要作用[33]，它可能通过诱导长期炎症、产生活性代谢物和致癌物质诱导结肠癌的发生[34-35]。植物果蔬发酵液在调理肠道菌群方面具有积极作用。研究发现，双歧杆菌发酵的果蔬发酵液对常见肠道致病菌具有抑制作用，并且强于普通果蔬汁，其中苹果汁发酵液对伤寒沙门菌、志贺氏菌、乙型副伤寒沙门菌和金黄色葡萄球菌都具有抑制作用[18]。另一项研究亦发现连续8周每天饮用60mL植物发酵液能够显著增加肠内双歧杆菌和乳酸菌的数量，并显著降低产气荚膜杆菌的数量，提示植物发酵液能有效的调节肠道菌群。

2.4其他作用

植物果蔬发酵液在血脂、血压和激素等多方面也具有调节作用[36-37]，能够使之保持在较正常水平。植物果蔬发酵液还能够缩短排便时间、增加排便质量[38]。此外，植物果蔬发酵液还具有抗疲劳作用。因此，植物果蔬发酵液可能通过提高癌症患者生活质量和心理状态发挥抑癌作用。

3　植物果蔬发酵液抗癌研究进展

植物果蔬发酵液历史悠久，已在日本饮用几十年。其抑制癌症作用已被消费者认可，也被科学研究所证实。然而已有科学研究大多数集中在体外细胞水平，体内实验研究报道较少。由于植物果蔬发酵液成分复杂，种类不同，所以对其抗癌机理深层次的研究仍鲜有报道。因此，在后续研究中，植物果蔬发酵液抗癌的体内研究，特别是人体层面研究以及抗癌机理的进一步揭示可能成为主要的研究方向。

4　结语

植物果蔬发酵液是由益生菌发酵而来的液体。从研究报道来看，其可能主要通过提高免疫力、抗氧化能力和调节肠道菌群发挥抗癌作用。植物果蔬发酵液具有巨大的潜力和广阔的前景以及西药不可替代的优势。然而，由于植物果蔬发酵液成分不明确和机体免疫、抗氧化过程的复杂性以及肠道菌的多样性，使得相关研究还不够深入。随着分子生物学、分析化学和代谢组学等技术的发展，植物果蔬发酵液抗癌的机制将进一步被揭示，这将为癌症的预防和治疗提供更加详实的科学参考，为广大癌症患者带来健康福音。

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DOI：10.3969/j.issn.1005-6521.2015.22.048

收稿日期：2014-06-16

作者简介：吴彬彬（1988—），男（汉），研究助理，硕士，研究方向：生物化学与分子生物学。

*通信作者：梁岩（1968—），女，博士，研究员，研究方向：微生物学、环境科学等。

Research Progress of Plant Fermentation Extracts（PFEs）and Anticancer M echanisms

WUBin-bin，CHENHong-yun，YANXiao-qing，LIUChun-hua，LIXiao-qing，LIANGYan*
（Laboratory for Food Safety and EnvironmentalTechnology，Shenzhen Institutesof Advanced Technology，Chinese Academy of Sciences，Shenzhen 518055，Guangdong，China）

Abstract：Plant fermentation extract（PFEs）are derived from fermented vegetablesor fruits.Since 2005，a number of studies have found that PEFs had anti-cancer effects.The anti-cancer effects of PFEs and the possibleanti-cancermechanismswere summarized.

Key words：plant fermentation extract；anticancer；mechanisms；gut flora；immunological regulation；antioxidant