水产品优势腐败菌及其群体感应系统研究进展

励建荣，杨 兵，李婷婷

（1.渤海大学食品科学研究院，辽宁省食品安全重点实验室，辽宁 锦州 121013；2.大连民族学院生命科学学院，辽宁 大连 116600）

水产品优势腐败菌及其群体感应系统研究进展

励建荣1，杨 兵1，李婷婷2

（1.渤海大学食品科学研究院，辽宁省食品安全重点实验室，辽宁 锦州 121013；2.大连民族学院生命科学学院，辽宁 大连 116600）

细菌群体感应是细菌利用胞外信号分子感知外界环境变化，并启动相关基因表达来 适应环境变化的一种调控系统。群体感应系统参与调控微生物的多种生活习性以及各种生理过程，已经成为生命科学 相关领域的热门研究课题之一。本文主要对群体感应及信号分子类型作了阐述，并概述了水产品贮藏过程中的优势腐败菌及其群体感应对水产品腐败的影响，旨在为水产品贮藏保鲜基础理论研究提供一定借鉴。

群体感应；水产品；优势腐败菌

新鲜水产品含有丰富的营养物质和水分，肌肉组织脆弱，可溶性蛋白含量高，pH值接近中性，捕捞后不经有效保鲜 处理的水产品在其贮藏加工过程中容易受到微生物污染而导致腐败变质，而且研究表明只有微生物达到一定密度后才能使水产品腐败[1]。随着对这一现象的深入认识，人们发现细菌不仅是以个体的形式存在于环境中，还通过自身产生一些 低分子质量的信号分子，以及能够感知环境中与其共存的细菌产生的信号分子，当信号分子的量达到一定阈值时，启动细菌中相关基因调节细菌群体行为以及细胞之间相互交流，以适应环境的改变。这个过程称为群体感应（quorum sensing，QS）[2]。QS现象首次被发现于海洋费氏弧菌（Vibrio fischeri）和哈维氏弧菌（Vibro harveyi），它们通过释放胞外信号分子来控制生物发光[3]。随着研究的深入，其调控的更多行为特征被人们发现：如生物膜的形成、抗生素的合成、色素的合成、毒力因子的表达、芽孢的产生、质粒的结合转移[4-9]以及根瘤菌与植物的共生[10]等。目前，QS已经广泛应用到医药、生物防治和食品质量安全等方面，而针对控制水产品腐败变质等方面的QS机制仍待深入研究。

1 QS系统机制

自诱导（autoinducer，AI）分子是细菌进行信息交流和调节群居行为的化学信号分子。介导微生物QS的信号分子有多种，不同种类的细菌利用不同结构的信号分子来调控QS系统基因的表达。常见的QS调节信号分子大致分为四类：1）革兰氏阴性菌（G－菌）中一般是N-酰基-高丝氨酸内酯（N-acyl-homoserine lactones，AHLs）类信号分子[11]；2）革兰氏阳性菌（G+菌）中一般是修饰过的寡肽类化合物（autoinducing peptides，AIPs）；3）G+菌与G－菌种间均存在的呋喃酰硼酸二酯（furanosylborate diester），被称为AI-2[12]；4）介导种属间交流的信号分子AI-3，由人体肠道内正常菌群和病原菌生成[13]。但是，目前对于AI-3的作用机制尚不明确。

1.1 革兰氏阴性菌的QS系统

革兰氏阴性菌的QS系统主要由信号分子AHLs、AHLs合成酶LuxI蛋白和AHLs受体LuxR族蛋白组成[14]。虽然AHLs种类较多，但所有AHLs都含有一个保守的高丝氨酸内酯环。不同AHLs调控基因表达的机制是相似的，因此不同种属的革兰氏阴性菌的调控机制也是相似的[15]。

LuxI/R调节系统首次发现于海洋费氏弧菌的生物发光现象中，大部分G－菌都有与其类似的调控机制。G－菌的QS调控系统由LuxI类蛋白酶和转录因子LuxR构成，LuxI类蛋白酶通过酰基载体蛋白可以将脂肪酸链结合到S-腺苷甲 硫氨酸上产生并释放AHL，AHL结合甲硫腺苷合成AI-1。当释放到环境中的AI-1密度达到定值时，AI-1进入细胞结合LuxR，然后启动下游靶基因的转录[16-17]。研究发现除了LuxI类蛋白酶可以催化AHL信号分子的合成外，LuxM/AinS样蛋白和HtdS样蛋白也能催化AHL的合成[18-19]。

在G－菌中还存在其他QS系统，如存在于铜绿假单胞菌中的LasI/LasR-RhlI/RhIR调节系统。LasI/R调节系统与LuxI/R相似，LasI合成酶合成LasR的自体诱导剂血浆纤溶酶原激活物抑制剂-1（plasminogen activator inhibitor-1，PAI-1）；RhlI/R调节系统调节合成RhlI的自体诱导剂高丝氨酸内酯类自体诱导物PAI-2。而且LasI/R调节系统能够促进RhlI/R调节系统的发生，表达相应的特性，如形成生物膜[20]。研究还发现，当RhlI/R系统合成的信号分子N-丁酰高丝氨酸内酯（N-(butyryl)-homoserine lactone，BHL）浓度低于LasI/R系统信号分子N-3-氧-十二酰基-高丝氨酸内酯（N-(3-oxodode-canoyl)-homoserine lactone，OdDHL）时，RhlI的表达因RhIR与OdDHL的结合而被抑制，造成信号分子BHL浓度的降低[21]。

1.2 革兰氏阳性菌的QS系统

不同于G－菌的自体诱导物AHL，G+菌的自体诱导物是小分子短肽物质AIPs。此系统中细菌体内的AIPs首先借助ATP结合盒（ATP-binding cassette，ABC）转运蛋白系统释放到胞外，当释放到环境中的AIPs的浓度达到一定阈值时，双组分磷酸激酶识别系统被激活，使激酶的组氨酸残基（H）磷酸化，进而调节胞内特定受体蛋白的天冬氨酸残基（D）磷酸化，最后磷酸化的特定受体蛋白与DNA结合，调节靶基因的转录表达。AIPs有直链的也有环状的，含有5～26 个氨基酸残基[22-23]。导致人类呼吸道疾病的肺炎衣原体外膜以及植物乳杆菌素A产生的信号肽为直链信号肽[22]，金黄色葡萄球菌和肠球菌产生环状的信号肽[24]。不同于乳酸乳球菌、肺炎链球菌和植物乳杆菌中的短肽QS系统，金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌和粪肠球菌是利用短肽的agr、phr和fsr 信号系统。如金黄色葡萄球菌中agr A调节的相关基因可以诱导丝氨酸酶、溶血素等毒性因子的表达[25]。

1.3 革兰氏阴性菌和革兰氏阳性菌的种间QS系统

AI-2是在20世纪90年代于多个G－菌中发现的另外一套QS系统的自诱导物，被认为是细菌通用的诱导信号，迄今发现其存在于超过55 种的G+和G－菌中。AI-2介导的QS系统调控以下几种表型变化：毒力因子的表达、鼠伤寒沙门氏菌的ABC转运速率、牙龈卟啉菌的蛋白酶合成[26]、放线杆菌对铁的吸收以及生物发光等。

AI-2是由两个酶促反应（PFS酶和LuxS酶）合成的，LuxS酶可以使S-腺苷高半胱氨酸降解为4,5-二羟基-2,3戊二酮（4,5-dihydroxy-2,3-pentanedione，DPD），调控过程是以R或S型的2,4-二氢-2-甲基二氢-3H-呋喃酮（2,4-dihydroxy-2-methyldihydro-3-furanone，DHMF）发生一个热力学环化反应。S-DHMF先水化形成S-THMF，随后硼酸化成BAI-2并转移至哈维氏弧菌的信号受体LuxP位，启动luxCDABE操纵子的定量转录导致生物发光[27]。对于R-DHMF水化形成的R-THMF则结合到鼠伤寒沙门氏菌的LsrB受体蛋白上。通过添加外源信号分子AI-2，粪肠球菌V583的生物被膜合成量增加了32%[28]。不合成AI-2信号分子的嗜酸乳杆菌（Lactobacillus acidophilus）luxS突变株与野生型菌株相比，其生物被膜 的合成量下降，其中肠上皮细胞的黏附性下降了58%[29]。AI-2的合成会受到温度和生长介质的影响。大肠杆菌K-12中AI-2的合成会受到细胞内代 谢和压力的变化而改变；禽致病性大肠杆菌AI-2信号分子的合成能够通过添加不同碳源或氯化钠而呈增长趋势[30]，原因可能是足量的葡萄糖和麦芽糖导致糖酵解活跃，合成大量的甘油-3-磷酸脱氢酶，该酶抑制编码Lsr转运蛋白基因的转录，导致胞外的AI-2无法转运到胞内而大量聚集[31]，氯化钠促进AI-2合成可能因为渗透压的影响；呋喃酮可以抑制某些细菌合成AI-2信号分子来调控细菌生物被膜的形成[32]。另外，食品添加剂如苯甲酸钠、乙酸钠和硝酸钠都可以影响AI-2的合成。

1.4 其他QS系统

肠出血性大肠杆菌（enterohemorrhagic Escherichia coli，EHEC）释放一种特性不明确的自诱导物AI-3，其不仅参与Ⅲ型分泌系统的毒性蛋白释放，还参与EHEC黏附力和运动的调控。研究发现AI-3和肾上腺素/去甲肾上腺素可以诱导相同毒力因子的表达，因此推测AI-3的结构可能和肾上腺素/去甲肾上腺素相似[33]。另外如二酮呱嗪类化合物，它不仅能调控细菌种内的QS系统，而且在细菌种间的QS系统中也起着重要作用[34]。

2 水产品优势腐败菌

食品在贮藏过程中，由于加工包装方式和贮藏条件的不同导致某些微生物会逐渐占据优势地位并产生臭味和异味代谢物，最终导致食品腐败，这类微生物称为食品的优势腐败菌。水产品优势腐败菌主要源于水中的细菌，大部分是好氧性细菌。水产品腐败初期菌相主要包括假单胞菌属、黄杆菌属、无色菌属、活泼性赤球菌、粘质沙雷氏菌以及水产捕获后附着在水产品上的大肠杆菌、变形杆菌、枯草芽孢杆菌等腐败细菌[35]。水产品腐败过程中的腐败菌因其生长环境的改变而不同，海洋性水产品优势腐败菌是腐败希瓦氏菌和假单胞菌属，淡水水产品的优势腐败菌是假单胞菌属，且淡水 水产品中非好盐细菌的比例要高于海产品中。

据报道，有氧冷藏鱼类的优势腐败菌主要是：腐败希瓦氏菌、假单胞菌属、磷发光杆菌和气单胞菌属等。肠细菌是来自污染水域水产品的优势腐败菌，未冷藏的鲜鱼优势腐败菌是发酵型G－菌，如弧菌科细菌等。许振伟等[36-37]报道了海水鱼（大黄鱼和大菱鲆）以及淡水鱼（鲤鱼和罗非鱼）在有氧冷藏过程中的优势腐败菌均为假单胞菌属；曹荣等[38]研究表明南美白对虾在贮藏过程中优势腐败菌为假单胞菌属和气单胞菌属，鹰爪虾的优势腐败菌为假单胞菌属和腐败希瓦氏菌，同时发现太平洋牡蛎在0、5、10 ℃条件下冷藏，假单胞菌属是其优势腐败菌。靳春秋[39]和蓝蔚青[40]等报道了三文鱼和鲳鱼在冷藏过程中的优势腐败菌也都是假单胞菌属。由此可见，不同水域中的鱼、贝类和甲壳类的优势腐败菌多数是假单胞菌属和腐败希瓦氏菌。

为了防止水产品在运输贮藏过程中的腐败变质，人 们通过物理或化学等方法抑制水产品内微生物的生长，但是不同的包装方式也会导致不同的优势微生物分布。真空包装（vacuum packaging，VP）和气调包装（modified atmosphere packaging，MAP）能够抑制好需氧细菌的生长，使得兼性厌氧菌的生长占优势，如磷发光杆菌是VP和MAP中的典型优势腐败菌，乳酸菌和热死环丝菌是MAP中的优势腐败菌。经过气调包装的鳕 鱼，其腐败变质的主要特征是含有较高含量的氧化三甲胺（trimethylamine oxide，TMAO），且不产生H2S。Macé 等[41]发现气调包装的三文鱼片的优势腐败菌为磷发光杆菌。磷发光杆菌是G－菌，能够强烈还原TMAO，且无硫产生，对低温条件敏感。王亮等[42]报道凡纳滨对虾有氧包装的优势腐败菌是气单胞菌属，而真空和气调包装的优势腐败菌为乳酸菌和肠杆菌。

乳酸菌为兼性厌氧菌，其致腐能力弱。在同型乳酸发酵中，乳酸菌会产生大量乳酸致使环境酸值下降，从而抑制其他微生物生长；在异型乳酸发酵中，乳酸菌则会产生CO2，从而抑制需氧菌的生长。涂宗财等[43]表示随着辐照剂量的增加，真空包装的草鱼优势腐败菌分别为沙雷氏菌、耶尔森菌和热死环丝菌，且不同辐照剂量下热死环丝菌都有检出，证明其对高剂量辐照有较强的抗性；而气调包装的草鱼经过辐照后，其优势腐败菌为乳酸菌和 假单胞菌。

3 水产品优势腐败菌QS系统

水产品冷 藏过程中的腐败变质是一个非常复杂的过程，优势腐败菌的快速生长是腐败的主要原因。优势腐败菌一般是单一种或多个种，其中腐败希瓦氏菌和假单胞菌属是冷藏海洋鱼类和冷藏淡水鱼的典型优势腐败菌。研究发现，G－菌引起的腐败食品中可以检出AHLs，且只有腐败菌达到一定密度时才能被检出，多数水产品在腐败过程中都可以检出不同类型的AHLs。由于AHLs可以在食品贮藏过程中积累，并对腐败菌的生长调节产生作用，换言之，腐败菌能够通过AHLs介导的QS来调控食品腐败特性的表达，因此近年来QS现象及其机理的研究成为食品贮藏保鲜理论研究的热点之一。

国外研究报道，真空包装鱼子酱的优势腐败菌肠杆菌科、乳酸菌和肉杆菌在低菌群密度环境下可以检出信号分子。Flodgaard等[44]从鳕鱼片中分离得到两种优势腐败菌发光细菌属和气单胞菌属，并发现这些细菌中产生的3-OH-C8-HSL可以调控壳多糖酶活性。因此，可以认为基于AHLs的QS系统可能与甲壳类动物腐 败变质有一定联系。Christensen等[45]报道，蜂房哈夫尼亚菌、假单胞菌属是虹鳟鱼的优势腐败菌，腐败菌产生的3-oxo-C6-HSL、C6-HSL、C8-HSL和C12-HSL等信号分子可以调控虹鳟鱼蛋白水解酶 活性及鱼片的腐败变质。类似的调控机制也有报道，如从冷熏鲑鱼中分离得到的变形斑沙雷氏菌（Serratia proteamaculans）B5a能通过信号分子调控蛋白水解酶的活性。

国内研究者对细菌QS的报道也有不少，但是对QS和水产品贮藏过程中的品质变化相关性等方面的研究仍鲜见。最早对鱼源腐败菌QS现象报道的是綦国红等[46]关于鱼源假单胞菌属的研究，其利用AHLs报告菌对3 株假单胞菌进行检测，且有两株菌株至少产生2 种信号分子，发现通过aiiA蛋白酶对信号分子进行降解，可以抑制腐败特性的表达。Gu Qingqing等[47]报道，4 ℃冷藏大黄鱼的优势腐败菌是腐败希瓦氏菌，其中波罗的海希瓦氏菌（Shewanella baltica）占47.1%，发现从S. baltica的胞外代谢物中提取的二酮哌嗪类（diketopiperazines，DKPs）可以作为信号分子调控QS系统，从而抑制大黄鱼腐败特性的表达；通过添加合成的DKPs可以增强S. baltica对大黄鱼的腐败能力，这也是第一次证实DKPs可以作为信号分子来调控大黄鱼优势腐败菌S. baltica的QS系统。郭红[48]报道凡纳滨对虾中的优势腐败菌为不动杆菌属（Aci-1和Aci-2），Aci-1和Aci-2产生AHLs的量受到环境pH值的影响，其生物膜的形成受到AHLs的调控；凡纳滨对虾在贮藏中，AHLs产生量在第4天时达到最大，此后，随着贮藏时间延长AHLs含量下降。张彩丽等[49]从腐败的凡纳滨对虾中分离得到一株具有QS现象的沙雷氏菌，利用薄层层析-生物传感器法确定信号分子类型是3-oxo-C6-HSL和C6-HSL，且发现其比其他粘质沙雷氏菌有更强的生存力和信号分子分泌能力。刘宁等[50]利用两种QS报告菌结合薄层层析-生物传感器法以及液相色谱-质谱/质谱（liquid chromatography-mass spectrometer/mass spectrometer，LC-MS/MS）法确定冷藏鲈鱼分别在第7天和第5天达到货架期终点，当腐败菌密度达到106CFU/g时，可以检出AHLs，且LC-MS/MS比薄层层析-生物传感器法检测灵敏度高一个数量级。

水产品源致病菌也是影响水产品质量安全的主要因素，因此研究食源性致病菌QS调控系统的致腐机制可以有效解决食品安全等问题。黄旭镇等[51]利用LC-MS/MS检测几种水产品源致病菌产生AHLs的类型和含量发现，嗜水气单胞菌和铜绿假单胞菌产生的信号分子的量较高，信号分子类型分别是C4-HSL和3-oxo-C12-HSL；沙门氏菌、大肠杆菌和弧菌产信号分子AHLs的量很低甚至未检出AHLs，这是因为致病菌可能利用其他QS系统产生AI-2信号分子。何夙旭等[52]报道，斑马鱼口服高斯氨酸内酯酶AI-96可以有效降低因嗜水气单胞菌引起的鱼类死亡。汪映等[53]通过报告菌株哈维氏弧菌检测罗氏沼虾中分离的副溶血弧菌，确定其QS系统信号分子为3-OH-C4-HSL、AI-2和CAI-1，其中AI-2在副溶血弧菌生长过程中基因表达方面起主要作用。曹晓丹[54]报道溶藻弧菌的毒力因子MviN受到QS系统调控，发现肽酶pep是受LuxO调控的胞外蛋白，且与溶藻弧菌运动性有关；费氏弧菌中RpoQ基因的大量表达可以抑制luxICDABEG启动子的转录，调控费氏弧菌的一些重要生物功能。肖婧凡[55]报道了迟钝爱德华氏菌（Edwardsiella tarda）中AI-1介导的QS系统与其致病力之间的关系，发现其抗压力调控因子RpoS不是直接调控E. tarda毒力，而是通过潜在的毒力因子和系统进行调控。基于QS系统研究水产品源致病菌毒力因子的表达情况，可以有效降低水产品在养殖和贮藏期间发病率。

4 结 语

目前，QS原理被应用于许多领域中，在医学和生物防御等方面已经取得了显著成就，同时，QS抑制剂是当前的研究热点，从QS信号分子的产生、积累和感应位等重要靶点出发研究QS抑制机理，通过提取天然的抑制剂、人工合成自诱导剂类似物或者研究信号分子的降解等途径来干扰QS系统，在生物防治方面都取得了显著的效果。因此食品科学研究者们应该更好地利用QS原理去解决食品贮藏保鲜以及质量安全等方面的问题，尤其针对水产品在低温贮藏过程中的品质变化等方面。但是，由于QS信号分子类型的多样性和复杂的调节机制，未来还有很多基础理论问题亟待科研工作者去解决。随着生物信息学、基因组学、蛋白质组学以及转录组学等技术的产生和发展，以及QS机理的深入研究，其成果必将在食品腐败变质的控制过程中发挥越来越重要的作用。

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Advances in Quorum Sensing of Dominant Spoilage Bacteria from Aquatic Products

LI Jianrong1, YANG Bing1, LI Tingting2
(1. Liaoning Provincal Key Laboratory of Food Safety, Food Science Research Institute, Bohai University, Jinzhou 121013, China; 2. College of Life Science, Dalian Nationalities University, Dalian 116600, China)

Quorum sensing (QS) is a cell density dependent expression of species in bacteria mediated by signal molecules. A variety of habits and physiological processes of microorganisms have some relationship with QS. QS has been one of the most important research fi elds in life sciences. This review elaborates the various types of QS signal molecules. In addition, the infl uence of QS system on aquatic product spoilage is also discussed. The aim of this paper is to provide a theoretical reference for the preservation and shelf life prolongation of aquatic products.

quorum sensing; aquatic products; dominant spoilage bacteria

TS254.4

A

1002-6630（2015）19-0255-05

10.7506/spkx1002-6630-201519046

2014-11-24

国家自然科学基金面上项目（31471639；31301572）；2011年度高等学校博士学科点专项科研基金项目（20113326130001）；“十二五”国家科技支撑计划项目（2012BAD29B06）

励建荣（1964-），男，教授，博士，研究方向为水产品和果蔬贮藏加工、食品安全。E-mail：lijr6491@163.com