食管癌纵隔上、下气管旁淋巴结清扫必要性的研究

杨清杰 胡 蒙 汪志海 郭 明

(厦门大学附属成功医院胸心外科，厦门 361003)



·临床论著·

食管癌纵隔上、下气管旁淋巴结清扫必要性的研究

杨清杰 胡 蒙 汪志海 郭 明*

(厦门大学附属成功医院胸心外科，厦门 361003)

目的 探讨食管癌纵隔上、下气管旁淋巴结(第2、4组淋巴结)清扫的必要性。 方法 2010年1月～2013年11月行胸腔镜或胸腔镜联合腹腔镜下食管癌根治术164例，颈部淋巴结选择性清扫，胸部及腹部淋巴结常规清扫。 在游离食管后，用电钩及超声刀逐一清扫第1～8组纵隔淋巴结、双侧喉返神经旁淋巴结，将淋巴结与其周边脂肪组织整块切除。分析第2、4组淋巴结转移情况、清扫时间及并发症发生率；各组淋巴结总体转移率；性别、肿瘤位置、浸润深度、分化程度对第2、4组淋巴结转移率的影响。 结果 第2、4组淋巴结清扫时间6～16 min，并发症发生率1.8%(3/164)，转移率5.5%(9/164)，与第1组(4.9%)、第7组(10.4%)和左喉返神经旁淋巴结(7.3%)转移率差异无统计学意义(P>0.05)，与第8组(14.0%)和右喉返神经旁淋巴结(12.8%)转移率差异有统计学意义(P<0.05)。性别、肿瘤位置、浸润深度、分化程度与第2、4组淋巴结是否转移差异均无统计学意义(P>0.05)。 结论 常规行第2、4组淋巴结清扫有必要，相应增加的手术创伤可接受。

食管癌； 纵隔淋巴结； 转移； 气管旁淋巴结

在临床工作中，我们体会纵隔上、下气管旁淋巴结(第2、4组淋巴结)转移较少见，尤其是肿瘤浸润分级(T分期)较早的食管癌。目前，胸腔镜下食管癌根治术对第2、4组淋巴结的清扫技术上有一定的难度，对淋巴结清扫范围没有明确规定，我院2010年1月～2013年11月施行胸腔镜或胸腔镜联合腹腔镜食管癌根治术治疗胸段食管癌164例，均行第2、4组淋巴结转清扫，本文旨在分析第2、4组淋巴结转清扫的必要性。

1 临床资料与方法

1.1 一般资料

本组164例，男128例，女36例。年龄(55.3±8.4)岁。肿瘤最大直径(2.1±1.0)cm。食管胸上段癌16例，胸中段癌95例，胸下段癌53例；鳞癌153例，腺癌4例，小细胞癌7例；ⅠA期8例，ⅠB期25例，Ⅱ期71例，ⅢA期36例，ⅢB期12例，Ⅳ期12例。

1.2 方法

均为同一组手术医生完成。采用胸腔镜或胸腔镜联合腹腔镜食管癌根治术，其中腹腔无粘连(无腹部手术史、腹膜炎史等致腹腔粘连因素)的患者采用胸腔镜联合腹腔镜手术；有腹腔粘连因素或腹腔镜探查提示腹腔广泛粘连的患者采用胸腔镜联合常规开腹手术。选择性三野(颈部、胸部、腹部三野)淋巴结清扫，其中颈部淋巴结根据术前彩超、CT等检查，如果提示有淋巴结肿大，则行颈部淋巴结清扫，胸部及腹部淋巴结常规清扫。管状胸腔胃代食管，左颈部吻合。先左侧半俯卧位，行胸部手术，游离食管，清扫第1～8组(按AJCC-UICC 1996年版纵隔淋巴结分组)纵隔淋巴结、双侧喉返神经旁淋巴结。再改平卧位，行腹部及颈部手术，先清扫腹部淋巴结，再游离胃，制作管状胃，在左颈部行食管胃吻合。因第2、4组淋巴结位置相近，我们清扫时常规将2组淋巴结一并切除，故未再详细区分出第2、4组。按照2009年国际抗癌联盟食管癌TNM病理分期标准进行分期。

1.3 观察指标

①术中第2、4组淋巴结清扫所用时间。②清扫第2、4组淋巴结时大出血、喉返神经损伤、气管损伤等并发症的发生率。③第2、4组淋巴结总体转移率。

1.4 统计学处理

数据采用SPSS19.0统计软件进行分析。率的比较采用χ2检验或Fisher’s确切概率法，检验水准为α=0.05。

2 结果

2.1 淋巴结清扫时间与并发症

第2、4组淋巴结清扫时间为6～16 min，(10.6±5.2)min。清扫第2、4组淋巴结发生并发症3例：1例因位置较深，清扫时过度牵拉淋巴结致淋巴结撕脱，根部小血管出血，经压迫、电凝后止血；1例与气管粘连较紧密，分离过程中电钩烧伤气管，但未穿破气管；1例分离过程中超声刀伤及部分喉返神经(喉返神经未断)，术后6个月声音恢复。并发症发生率1.8%(3/164)。

2.2 第2、4组淋巴结转移情况

164例共清扫第2、4组淋巴结1238枚(0～31枚，中位数7枚)，阳性43枚，转移度3.5%(43/1238)，阳性9例(Ⅱ期4例，ⅢA期4例，ⅢB期1例)，转移率5.5%(9/164)。2例胸中段食管癌(占第2、4组淋巴结转移患者的22.2%)纵隔淋巴结仅有第2、4组转移，但有贲门周围淋巴结转移。其他组淋巴结的转移率分别为：第1组4.9%(8/164)，第7组10.4%(17/164)，第8组14.0%(23/164)，右喉返神经旁12.8%(21/164)，左喉返神经旁7.3% (12/164)。第2、4组与第8组和右喉返神经旁淋巴结转移率差异有统计学意义，与第1、7组和左喉返神经旁淋巴结转移率差异无统计学意义，见表1。

2.3 第2、4组淋巴结转移的影响因素

单因素分析显示性别、肿瘤位置、浸润深度、分化程度差异均无统计学意义，见表2。

表1 纵隔各组淋巴结转移率

表2 第2、4组淋巴结转移的影响因素分析

*7例小细胞食管癌，未加入G分级

3 讨论

淋巴结转移是食管癌转移的主要方式，在食管癌手术中淋巴结清扫有重要意义。目前，三野或选择性三野淋巴结清扫被大多数学者认为是食管癌手术所必须的，彻底的三野淋巴结清扫能提高患者预后[1，2]。但过大的淋巴结清扫范围又会增加手术的创伤和并发症[3，4]。合理的淋巴结清扫范围既能确保手术疗效和术后的生活质量，又可降低术后并发症的发生率。因此，探索食管癌淋巴结转移特点、确定合理淋巴结清扫范围，具有重要的临床意义[5]。近年来，逐渐有选择性颈部淋巴结清扫[6]，选择性隆突下淋巴结清扫[5]等选择性淋巴结清扫的观点提出。

本研究结果显示第2、4组淋巴结转移率5.5%(9/164)，与Udagawa等[7]报道相近(4.9%)，低于第8组(14.0%)和右喉返神经旁淋巴结(12.8%)，差异有统计学意义(χ2=6.787，P=0.009；χ2=5.283，P=0.022)，但高于第1组淋巴结，且与第1、7组和左喉返神经旁淋巴结转移率无统计学差异(χ2=0.062，P=0.803；χ2=2.673，P=0.102；χ2=0.458，P=0.499)。可见，第2、4组淋巴结清扫的意义不亚于第1、7组和左喉返神经旁淋巴结清扫。此外，在第2、4组淋巴结转移的9例中，2例(占第2、4组淋巴结转移的22.2%)胸中食管癌纵隔仅第2、4组淋巴结转移。因此，没有证据表明可以依据其他任何一组或几组的淋巴结是否转移来决定是否应该清扫第2、4组淋巴结。

本研究单因素分析显示第2、4组淋巴结转移率与性别、肿瘤位置、浸润深度、分化程度差异均无统计学意义。即不论食管癌的肿瘤位置、浸润深度、分化程度如何，都有可能发生第2、4组淋巴结转移，这可能与食管特殊的淋巴引流有关。食管具有丰富的毛细淋巴管网络，食管黏膜下层的淋巴管除横向穿透食管壁引流至附近的淋巴结外，还可以通过黏膜下淋巴管网上下纵行转移。食管癌早期刚浸润黏膜下层时即可发生长距离转移，或广泛的跳跃性淋巴结转移[8～11]，从而使食管癌的淋巴结转移难以通过肿瘤的位置和浸润深度等指标来预测。

本组胸腔镜下第2、4组淋巴结清扫时间(10.6±5.2)min，并发症发生率1.8%(3/164)，且均非严重并发症。可见，对比清扫第2、4组淋巴结所带来的好处，胸腔镜下清扫第2、4组淋巴结所增加的创伤是可接受的。此外，食管癌的预后与肿瘤病理分期、术后辅助放化疗情况、手术并发症等因素有关，难以做到排除一切干扰因素，将是否清扫第2、4组淋巴结作为影响预后的唯一因素来分析第2、4组淋巴结清扫与否对生存期的影响。因此，本研究并未涉及与第2、4组淋巴结清扫相关的远期生存分析和风险分析，但对于转移率达5.5%(9/164)的第2、4组淋巴结，清扫可能降低肿瘤复发率，应该易于得到认同。还需要说明的是，本组9例第2、4组淋巴结转移均为鳞癌，164例中仅4例为腺癌。例数较少，不能准确的统计分析，还不能从数据分析上将肿瘤病理类型作为影响第2、4组淋巴结转移的因素。

本研究结果显示食管癌第2、4组淋巴结的转移率较高(5.5%)，且转移与否暂无可靠的预测指标，不论食管癌的肿瘤位置、浸润深度、分化程度如何，都有可能发生第2、4组淋巴结转移。常规行第2、4组淋巴结清扫对食管癌的根治可能有一定的意义，且相应增加的手术创伤是可接受的。

1 柳硕岩, 郑庆丰, 王 枫. 胸腔镜腹腔镜下食管癌三野淋巴结清扫术必要性与可行性.中华胸心血管外科杂志, 2013, 29(7): 394-398.

2 张 强, 郭 明. 胸、腹腔镜联合手术治疗食管癌的现状.中国微创外科杂志, 2013, 13(9): 852-855.

3 Fujita H, Sueyoshi S, Tanaka T, et al. Optimal lymphadenectomy for squamous cell sarcinoma in the thoracic esophagus: comparing the short- and long-term outcome among the four types of lymphadenectomy. World J Surg, 2003, 27(10): 57l-579．

4 Tachibana M, Kinugasa S, Yoshimum H, et al. Extended esophagectomy with 3-field lymph node dissection for esophageal cancer. Arch Surg, 2003, 138(11): 1383-1389．

5 李永锋, 胡 祎, 傅剑华, 等. 胸段食管癌选择性隆突下淋巴结清扫术的探讨. 中华医学杂志, 2010, 90(37): 2636-2639.

6 Fang WT, Chen WH, Chen Y, et al. Selective three-field lymphadenectomy for thoracic esophageal squamous carcinoma. Dis Esophagus, 2007, 20(3): 206-211.

7 Udagawa H, Ueno M, Shinohara H, et al. The importance of grouping of lymph node stations and rationale of three-field lymphoadenectomy for thoracic esophageal cancer. J Surg Oncol, 2012, 106(6): 742-747.

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10 Fujita H, Sueyoshi S, Tanaka T, et al．Three-field dissection for squamous cell carcinoma in the thoracic esophagus．Ann Thorac Cardiovase Surg, 2002, 8(7):328-335．

11 Berger AC, Bloomenthal A, Weksler B, et al．Oncologic efficacy is not compromised, and may be improved with minimally invasive esophagectomy．J Am Coil Surg, 2011, 212(10):560-568．

(修回日期：2015-04-30)

(责任编辑：李贺琼)

Necessity of Upper and Lower Paratracheal Lymph Nodes Dissection for Esophageal Carcinoma

YangQingjie,HuMeng,WangZhihai,etal.

DepartmentofCardiothoracicSurgery,ChengongHospitalofXiamenUniversity,Xiamen361003,China

GuoMing,E-mail:goum174@163.com

Objective To investigate the necessity of upper paratracheal lymph nodes (group 2 lymph nodes) and lower paratracheal lymph nodes (group 4 lymph nodes) dissection for esophageal carcinoma. Methods A total of 164 patients with esophageal carcinoma underwent video-assisted thoracoscopic radical esophagectomy between January 2010 and December 2013. The cervical lymph nodes were selectively dissected, while the thoracic and abdominal lymph nodes were routinely dissected. After the esophagus was disconnected, the mediastinal lymph nodes, as well as lymph nodes adjacent to the bilateral recurrent laryngeal nerves, were resected from the group 1 to 8 one by one by using electric hook and ultrasonic scalpel. The lymph nodes and their adjacent tissues were en bloc resected. The operation duration and complication rate of lymph nodes dissection were retrospectively reviewed. An analysis was made on the difference between lymph node metastasis rate of group 2 and 4 lymph nodes, different tumor locations, infiltration depth and degrees of differentiation. Results The operation duration of group 2 and 4 lymph nodes dissection was 6-16 min, while the complication rate was 1.8% (3/164). The metastasis rate of group 2 and 4 lymph nodes was 5.5% (9/164), with statistically significant difference with group 8 (14.0%) and right recurrent laryngeal nerve lymph nodes (12.8%) but no differences with group 1 (4.9%), group 7 (10.4%) and left recurrent laryngeal nerve lymph nodes (7.3%)(P>0.05). Single factor analysis showed that gender, tumor location, infiltration depth and degrees of differentiation had no influence to the metastasis of group 2 and 4 lymph nodes (P>0.05). Conclusion Lymphadenectomy of group 2 and 4 lymph nodes has a positive significance in the treatment of esophageal cancer, with acceptable surgical trauma.

Esophageal carcinoma; Mediastinal lymph nodes; Metastasis; Paratracheal lymph nodes

R735.1

A

1009-6604(2015)11-0965-03

10.3969/j.issn.1009-6604.2015.11.002

2014-07-09)

*通讯作者，E-mail:goum174@163.com