药用植物次生代谢信号转导研究进展△

邹琳，周洁，王晓，张永清，Dan Staerk

(1.山东中医药大学药学院，山东 济南 250355；2.山东省分析测试中心 山东省科学院，山东 济南 250014)

·综述·

药用植物次生代谢信号转导研究进展△

邹琳1，2，周洁2*，王晓2，张永清1，Dan Staerk2

(1.山东中医药大学药学院，山东 济南 250355；2.山东省分析测试中心 山东省科学院，山东 济南 250014)

植物体内的次生代谢产物通常是中药材发挥临床疗效的物质基础，也是评价药材质量的重要指标。植物的次生代谢与环境密切相关，信号分子是联系环境与次生代谢之间的纽带和桥梁，因此揭示环境因子与药用植物次生代谢之间的信号分子及其转导机制是阐明药材品质形成的重要内容。笔者综述了近十年来植物次生代谢途径中的信号分子及其迸发机理研究，并总结了植物响应外界环境刺激的次生代谢信号转导机制，以期为从事相关研究的科研工作者提供参考。

药用植物；次生代谢；信号分子；信号转导

药用植物体内次生代谢产物通常是中药材发挥临床疗效的物质基础，也是评价药材质量的重要指标。次生代谢是植物在进化过程中与环境共同作用的结果，环境因子被认为是开启植物次生代谢的重要信号[1]，对次生代谢产物的形成具有显著作用，因此环境对药材品质的形成具有重要的意义。近年来关于环境影响药材品质形成的机制成为研究热点，目前大多数研究处于描述环境因子对药效成分积累的影响阶段，离阐明药材质量形成的机制还相差甚远[2]。信号分子是连接环境与次生代谢的纽带和桥梁，是揭示环境因子影响药材品质形成机制的重要环节。笔者对近十年来国内外有关环境因子介导植物次生代谢途径中参与的信号分子及其迸发机理等研究进展进行综述，并总结归纳了药用植物响应外界环境刺激的次生代谢信号转导机制，以期为从事相关研究的科研工作者提供参考。

1 细胞信号分子及其应答机制研究

1.1 细胞信号分子及其合成机制

信号分子是细胞内和细胞间的信息传递物质，负责把胞外信号传递给靶细胞，通过信号转导途径调控植物生长发育和应激反应。目前，公认的参与植物次生代谢的信号分子包括茉莉酸类(JAS)、水杨酸(SA)、活性氧(ROS)、Ca2+和一氧化氮(NO)。

JAS是茉莉酸、茉莉酸甲酯及其氨基酸衍生物的统称，主要分布于植物的幼嫩组织、花和生殖器官中[3]，调节植物的生长发育、防御应答以及通过调节生长和胁迫应激的代谢流来调节次生代谢[4-5]。通常在逆境条件下脂肪酶活化后以不饱和脂肪酸为底物经LOX、AOS和AOC等氧化酶催化生成环戊酮类化合物OPDA，再经过OPR还原和β氧化生成茉莉酸[6]。SA为一种单元酚类化合物，广泛存在于高等植物中，通过苯丙氨酸途径和异分支酸途径合成，其将病害和创伤信号传递到植物的其它部分引起系统获得抗性参与植物防御应答[7]。ROS是在逆境条件下，外界刺激后ADPH氧化酶迅速活化后大量产生，它能够从产生位点输送到细胞的不同部位，参与植物抗逆反应[8]。Ca2+主要存在于成熟植物细胞的液泡中[9]，接受环境刺激后，细胞膜发生去极化或超极化，膜上Ca2+通道打开，胞外Ca2+内流和胞内钙库Ca2+释放，胞质中Ca2+浓度升高[10]。 NO是近年来备受关注的信号分子，它是一种脂溶性小分子物质，普遍存在于原生动物、细菌、酵母和动植物中，在植物生长发育及防御反应中发挥重要作用。大量研究表明NO在植物生长发育、抗病和对抗环境胁迫中发挥重要作用，其合成途径主要依赖酶促反应，即硝酸还原酶(NR)途径、一氧化氮合酶(NOS)途径和一氧化氮还原酶(Ni-NOR)途径等[11]。到目前为止，国内外学者对参与植物体抗逆反应中的信号分子及其合成机制的研究已取得一定进展，积累了丰富的资料，为信号转导机制的探索提供了基础。

1.2 信号分子转导机制

信号转导是植物体内一种常见的生理生化现象，外界环境因子首先被细胞膜表面的受体识别，然后细胞中的受体激酶被激活后直接或间接地作用于相应的激活因子，胞内信号分子感受并传递刺激后激活或抑制相应转录因子的活性来进一步扩大这种效应，最后引发下游基因表达改变，产生特定的次生代谢产物[12]，例如长春花植物遭受机械损伤后，诱导植株体内茉莉酸JA含量迅速升高，JA进一步诱导长春花细胞内AP2-域转录因子ORCA3的高表达，来正向调控长春花体内萜类吲哚生物碱的合成与积累[13]。Hiroaki 等[14]发现MJ通过在上游调控提高香树素合成酶和角鲨烯合成酶活性，来提高甘草植株体内紫杉醇含量。Dong J等[15-17]在丹参细胞培养物中酚酸类成分合成途径中的信号转导研究时发现，丹参细胞受到外界刺激后，胞内SA含量增加显著激活细胞内苯丙氨酸解氨酶PAL活性，PAL进一步刺激酚酸类物质的积累[18]。烟草叶片感染烟草花叶病毒TMV后，植株体内SA含量迅速增加，与CAT结合后抑制其活性，导致H2O2迅速积累并激活烟草细胞内NPR1基因、TGA基因的表达和PRs蛋白的合成，从而避免了烟草病虫害发生。ROS迸发是植物防御早期的一个重要反应，细胞内ROS含量急剧升高，通过激活信号联级反应中的相关酶基因GST1、GPX、PR1的表达，来启动关键酶途径或是通过修饰蛋白中关键氨基酸位点改变蛋白质的结构与功能，例如人参悬浮细胞受到激发子刺激后活性氧首先爆发，进而激活NADPH氧化酶活性，导致H2O2产生，H2O2作为第二信使激活苯丙氨酸途径，诱发人参皂苷的合成[19-20]，此外还有研究表明细胞内超量的H2O2可以通过NADPH氧化酶和脂氧合酶途径启动茉莉酸生物合成，进而激活下游基因的表达，尽管ROS调节次生代谢途径的机制尚不清楚，但是大量研究表明其迸发与次生代谢产物基因表达直接相关，是许多诱导代谢反应的关键信号分子。Ca2+信号传递是一个持续的过程，植物受到外界刺激后细胞内Ca2+浓度升高，然后与CaM结合形成Ca2+-CaM复合体，通过蛋白磷酸化/去磷酸化作用，参与调控植物抗逆性反应[10]。大豆细胞遭受高渗胁迫时，细胞中NOS被激活并依赖cGMP蛋白激酶与可溶性鸟苷酸环化酶结合，cADPR浓度升高后诱发胞质内Ca2+浓度升高，诱导PAL和查尔酮合成酶(CHS)的表达，最终实现大豆抗逆反应[21]。总之，植株通过信号分子感受并传递外界刺激，经过一系列的信号转导途径启动和调节体内的生理生化反应，从而实现对外界环境的适应。

2 药用植物次生代谢信号分子及其转导机制研究

药用植物体内的次生代谢产物是植物长期适应环境的结果，除了参与植物抗逆性胁迫外，一些次生代谢产物还具有药用价值，因此加强药用植物次生代谢产物的调控，对解决中药栽培有效成分含量低，加快生产目标产物具有重要价值，而次生代谢途径中信号转导机制的研究为其中的一个重要研究方向，目前相关研究主要集中在两个方面：(1)介导外界因子诱导药用植物次生代谢产物积累的信号分子及其转导机制的研究。茉莉酸类物质是植物受到外界环境刺激后反应最快的信号分子，其作为信号分子参与的防御应答途径也是植物次生代谢物质积累的前提。感受到外界刺激信号后，茉莉酸类物质通过调控转录因子和关键酶基因表达来影响次生代谢。杨致荣等[22]报道长春花受到外界刺激后细胞中MEJA迅速积累，继而诱导萜类吲哚生物碱前体代谢途径中TDC、STR和D4H基因高表达，最终促进次生代谢产物生物碱的合成。还有报道，瓜果腐酶感染长春花细胞，JA大量积累后诱导转录因子ORCA3直接与STR基因启动子JERE结合，从而控制长春花碱合成途径中关键基因STR的表达，促进长春花碱的合成[23]。周洁等[24]发现稀土LaCl3能够诱发黄芩幼苗体内JA迸发和黄芩苷积累，并采用“loss and gain”策略研究证实了JA作为信号分子参与LaCl3诱导黄芩苷合成的过程。Agrawal等[25-26]报道拟南芥受到昆虫或病原菌入侵后，JA大量积累刺激吲哚类芥子油苷生物合成途径中关键基因CYP79B2和CYP79B3的表达，最终诱导吲哚类芥子油苷合成量增加。SA是植物与病原菌相互作用的诱导产物，相关研究表明SA与一些次生代谢途径中相关基因也具有一定的相关性，如SA能够诱导毛果芸香植物中毛果芸香碱的积累[27]。最近研究报道，NO是介导植物细胞次生代谢产物合成的必须信号分子[28]。陶金华等[29]发现苍术植物受到真菌诱导子胁迫后，细胞中NOS活性被激活，NO迸发触发苍术中ACC活化和苍术素合成。(2)将信号分子作为外源诱导剂用于药用植物组织培养从而促进有效物质的积累。随着分子生物学的发展，利用药用植物细胞组织培养技术获得次生代谢产物已成为目前研究的热点。次生代谢产物低产现象是制约细胞培养生产次生代谢产物应用的核心问题。近几年，随着对参与调节次生代谢转录因子研究深入，发现许多次生代谢受细胞中一些内源性信号分子调控，因此许多学者尝试将信号分子作为刺激药用植物次生代谢产物合成的外源化学诱导剂，利用细胞组织培养技术研究其对次生代谢产物合成的影响，发现单独施加信号分子对次生代谢产物合成具有积极的促进作用。茉莉酸及其衍生物是一类广泛参与植物代谢调控的信号分子，目前茉莉酸已被证实是提高细胞次生代谢产物生产的有效诱导子，孙彬贤和吴晓玲等[30-31]将MEJA添加到南方红豆杉细胞悬浮液中，次生代谢产物紫杉醇含量提高了10倍；王学勇等[32]报道MEJA处理丹参毛状根培养基第9天，隐丹参酮和丹参酮ⅡA含量分别是同时期对照组的24倍和4倍；Maes等[33]采用JA处理青蒿，发现JA显著诱导青蒿素代谢途径中关键酶基因ADS、CPR和DBR2的表达，促进了青蒿素的合成；王花红等[34]发现用JA喷施青蒿植株8d后，青蒿中青蒿素含量提高了49%，与此同时青蒿素合成的前体物质青蒿酸含量增加了80%，二氢青蒿酸增加了28%。张进杰[35]等报道在黄芩细胞生长对数中期加入10 μmol·L-1的MJ诱导黄芩苷合成效果最好，黄芩苷总量达到最高。李文渊等[36]在丹参叶片上分别喷洒MeJA、SA处理液，发现二者均能不同程度地促进丹参植株中迷迭香酸代谢途径上关键酶基因酪氨酸氨基转移酶TAT基因的表达。另外还有研究表明在悬浮培养的人参、三七不定根中添加茉莉酸通过参与激发原人参二醇型皂苷合酶的信号转导来促进不定根中皂苷类成分的积累，茉莉酸作为信号分子通过与转录因子间相互作用而调节次生代谢产物合成，但是有关JA在植物体内信号转导的分子机制尚不清楚。NO作为近年来备受关注的信号分子，其作为外源诱导剂的研究也有一定进展，例如Xu等[37]将高浓度的NO供体亚硝基铁氰化钠添加到长春花悬浮培养细胞中，结果显示NO供体显著促进长春质碱的生物合成；张磊等[38]在人参愈伤组织中加入0.5 mmol NO供体SNP溶液，人参皂苷含量显著增加。此外，外源施加SA也可以有效诱导植物细胞中与次生代谢相关的酶基因的表达，提高次生代谢产物积累量。杨英等[39]在甘草细胞悬浮培养体系中添加10 mg·L-1SA提高了甘草中总黄酮产量；丹参细胞培养液中添加SA后，PAL和TAT被活化，次生代谢产物咖啡酸和丹酚酸 B含量显著升高[40]。臧忠婧等[20]报道利用毛状根培养体系培养Brugmansia candida生产东莨菪碱和莨菪碱时，SA能够刺激两种药物在培养物中的释放，认为在SA所诱导的信号通路中，SA诱导下游的磷脂酶D(PLD)参与诱导相关基因表达。

目前，信号分子作为外源诱导子用于调控药用植物次生代谢途径，提高次生代谢产物的能力已被证实，将信号分子作为外源诱导剂添加到药用植物细胞培养体系中是提高次生代谢产物积累的有效途径，暗示了该信号分子可能参与到介导次生代谢产物的合成过程，为深入研究药用植物次生代谢调控机制提供了基础。且基于植物体内天然存在的抗逆机制，再施加含有信号分子的外源诱导剂将二者联合应用，符合中药材绿色种植理念，对实现药用植物无公害绿色化种植和解决药用植物细胞次生代谢产物低产等问题具有重要的理论指导意义。

3 浅议药用植物次生代谢信号转导机制研究中应注意的两个方面

3.1 药用植物次生代谢信号转导机制研究应注重“网络化”

诸多研究表明SA、JA、Ca2+、ROS和NO等信号分子在介导药用植物次生代谢产物积累的过程中并不是单独作用，而是多个信号分子通过特定应答组成复杂的调控网络共同介导次生代谢产物合成[29，41]，它们之间相互协调、相互制约。有研究表明由SA、JA、Ca2+和ROS等介导的药用植物次生代谢途径几乎都受NO影响，其中信号分子NO和ROS等处于信号转导的上游，传递信息诱导SA、JA和Ca2+合成后与受体结合来调控次生代谢物质的积累。SA是NO诱导PR-1基因表达必须的信号分子，NO通过积累SA才可诱导烟草叶片中PR-1的表达，NO激活并依赖JA诱导转NahG基因粉葛细胞中葛根素的合成[42，43]。内生真菌诱导子诱发苍术中苍术素合成过程中NO的迸发早于SA合成，NO是对SA和苍术素生物合成具有调控作用的上游信号分子，NO依赖于SA诱导苍术素的生物合成。此外，SA和JA协同作用共同促进银杏细胞中银杏黄酮苷的积累[44]。NO依赖的JA和SA信号途径并非单独作用而是协调互补，当细胞中JA合成受阻时，SA代替JA信号途径介导NO调节药用植物次生代谢，同样JA也可以代替SA介导NO调控次生代谢产物的合成。此外，NO 和ROS之间也存在相互作用，二者植物生理过程中具有相似的效应并具有协同性或依赖性，H2O2可作为上游信号诱导NO 的产生，NO 则够通过脂质化途径可促进H2O2的积累，共同介导植物次生代谢。魏爱丽等[45]用不同干扰剂作用于万寿菊表皮来检测细胞内ROS、Ca2+与NO水平变化，发现不同浓度的NO干扰剂和ROS清除剂处理后，胞内NO、ROS、Ca2+水平同期降低，而用Ca2+干扰剂处理后，胞内Ca2+浓度降低，而NO、ROS变化不明显，说明NO和ROS具有相互作用，并处于在Ca2+上游共同调节胞内Ca2+水平。总之，药用植物次生代谢产物的合成途径复杂多样，而参与其中的信号分子更是纵横交错，每一个信号分子都不是孤立存在的，而是通过转导网络起作用，因此，在研究参与药用植物次生代谢的信号分子和转导机制时要始终注重“网络化”的概念。

3.2 药用植物次生代谢信号转导研究中应重视关键信号分子

在药用植物体内次生代谢的调控网络中可能存在着一个或几个关键的信号分子，处于信号转导网络的核心地位，调控次生代谢产物的合成。徐茂军等[46，47]研究真菌诱导子能够诱发红豆杉细胞中NO积累和紫杉醇合成，而添加NO抑制剂既抑制了NO积累又阻断了次生代谢产物紫杉醇的合成，证明了NO是真菌诱导子诱发红豆杉细胞中紫杉醇合成所必须的信号分子。Menke等[47]研究真菌诱导子能够诱发长春花细胞中JA积累和萜类生物碱合成，添加JA抑制剂后阻断了JA积累和萜类生物碱的合成。Xu等[37]报道真菌诱导子可以促进金丝桃细胞中JA积累和金丝桃素合成，而添加JA抑制剂阻断了金丝桃素的合成。Yuan等[46]研究真菌诱导子能够诱发烟草细胞次生代谢产物烟碱的合成，然而氧化迸发抑制剂和活性氧淬灭剂可以阻断烟碱的合成，说明ROS积累是诱导子诱导烟草细胞中烟碱合成的必要条件。总之，在不同信号分子交叉作用的信号转导网络中存在着一个或几个关键信号分子，在药用植物次生代谢调控网络中起着“分子开关”的作用，因此，在研究药用植物次生代谢信号转导网络时要注重对关键信号分子的研究。

4 问题与展望

近十年来，不少专家学者对信号分子及其转导都有研究，但是距离阐明信号分子机制却还有很大距离。首先，药用植物细胞中包含多个信号系统，这些信号途径并不是平行的，而是通过交互作用共同响应环境刺激。目前难点之一便是确定这些交叉位点，然后分析整合所有交叉点，确定其上下游关系后构建出节点信息网。其次，外界刺激因素很多，包括生物因素和非生物因素，不同因素刺激下不同种植物产生的信号物质种类是否具有专一性，信号物质的数量、转导途径和效应是否一致目前尚不清楚。再次，药用植物体内次生代谢物质的合成是受细胞内相关基因调控的，信号分子及信号转导的作用是感受并传递外界刺激，来诱导相关酶合成和基因表达，最终调控次生代谢产物的合成。因此亟需从分子水平上将信号转导与转录因子和限速酶基因联系起来，这才是研究信号转导参与药用植物次生代谢合成的最终落脚点。

[1] 王春丽，梁宗锁.外源刺激对植物次生代谢的调节及其信号转导途径研究进展[J].西北植物学报，2009，29(5)：867-873.

[2] 杨利民，张永刚，林红梅，等.中药材质量形成理论与控制技术研究进展[J].吉林农业大学学报，2012，34(2)：119-124.

[3] 吴劲松，种康.茉莉酸作用的分子生物学研究[J].植物学通报，2002，19(2)：164-170.

[4] Fernandez-Calvo P，Chini A，Fernandez-Barbero G，et al.The Arabidopsis bHLH transcription factors MYC3 and MYC4 are targets of JAZ repressors and act additively with MYC2 in the activation of jasmonate responses[J].Plant Cell，2011，23(2)：701-715.

[5] Robson F，Okamoto H，Patrick E，et al.Jasmonate and phytochrome A signaling in Arabidopsis wound and shade responses are integrated through JAZ1 stability[J].Plant Cell，2010，22(4)：1143-1160.

[6] Schaller F，Schaller A，Stintzi A.Biosynthesis and metabolism of jasmonates[J].J Plant Growth Regul，2005，23：179-199.

[7] 高琪昕，胡新喜，王欢妍，等.水杨酸诱导植物抗病性机制的研究进展[J].中国马铃薯，2014，28(4)：238-242.

[8] Buchanan B B，Gruissem W，Jones R L.Biochemistry and molecular biology of plants[M].New York：The American Society of Plant Physiologists，2000：1189-1196.

[9] 周江菊，夏快飞.植物体内Ca2+信号转导过程的研究进展[J].广西植物，2005，25(4)：386-392.

[10] 周艳超，沈应柏.Ca2+信号在植物细胞适应逆境中的调节作用[J].北方园艺，2010(3)：181-185.

[11] Stohr C，Stremlau S.Formation and possible roles of nitric oxide in plant roots[J].J Exp Bot，2006，57：463-470.

[12] 徐茂军.药用植物细胞次生代谢产物合成信号转导机制研究进展[J].细胞生物学杂志，2009，31(5)：651-657.

[13] Van der Fits L，Memelink J.ORCA3，a jasmonateresponsive transcriptional regulator of plant primary and secondary metabolism.Science，2001，289：295-297.

[14] Hayashi H，Huang P Y，Inoue K.Up-regulation of soyasaponin biosynthesis by methyl jasmonate in cultured ceils of glycurrhiza glabra[J].Plant Cell Physiol，，2003，4(4)：404-411.

[15] 苗雨晨，董发才，宋纯鹏.过氧化氢植物体内的一种信号分子[J].生物学杂志，2001，18(2)：4.

[16] Zhang Y，Fan W，Kinkema M.Interacter of NPR1 with basic leucine zipper protein transcription factors that bind sequences required for salicylic acid induction of the PR-1 gene[J].Proc Natl Acad Sci USA，1999，(96)：6523-6528.

[17] Yu D，Chen C，Chen Z.Evidence for an important role of WRKY DNA binding proteins in the regulation of NPR1 gene expression.Plant Cell，2011，13：1527-1540.

[18] Dong J，Wang G，Liang Z S.Accumulationofsalicylicacid-in-duced phenolic compounds and raised activities of secondaryme-t abolicand antioxidativeenzymes in Salvia miltiorrhiza cell culture[J].J Biotechnol，2010，148：99.

[19] 杨卫民，杜京旗，赵 君，等.ABA、H2O2和NO在植物细胞凋亡中的作用.南方农业，2014，8(9)：120-133.

[20] 臧忠婧，岳才军，冯振月.诱导植物次生代谢产物生成胞内信号分子的作用机制及其互作[J].吉林农业，2010，5：23-24.

[21] Delledonne M，Polverari A，Murgia I.The functions of nitricoxide mediated signaling and changes in gene expression during the hypersensitive response.Antioxid Redox Signal，2003，5(1)：33-41.

[22] 杨致荣，陈钊，李润植.茉莉素介导的长春花生物碱次生代谢转录调控机制[J].中国生物化学与分子生物学报，2014，30(6)：533-542.

[23] 贺丽虹，赵淑娟，胡之壁.诱导子对长春花生物碱生物合成的诱导与调控[J].植物生理学通讯，2008，44(2)：350-356.

[24] 周洁.稀土元素镧对丹参等药用植物的影响及研究机理[D].北京：中国中医科学院，2011.

[25] 刘庆霞，李梦莎，国静.茉莉酸生物合成的调控及其信号通路[J].植物生理学报，2012，48 (9)：837-844.

[26] Agrawal G K，Jwa N S，Shibato J，et al.Diverse environmental cues transiently regulate OsOPR1 of the “octadecanoid pathway” revealing its importance in rice defense/stress and development.Biochem Biophys Res Commun，2003，310：1073-1082.

[27] Avancini G，Abreu I N，Saldana M D，et al.Induction of pilocarpine formation in jaborandi leaves by salicylic acid and methyljasmonate[J].Phytochemistry，2003，63：171-175.

[28] 徐茂军，董菊芳，朱睦元.NO参与真菌诱导子对红豆杉悬浮细胞中PAL活化和紫杉醇生物合成的促进作用.科学通报，2004，49(7)：667-672.

[29] 陶金华，汪冬庚，濮雪莲，等.一氧化氮和水杨酸依次介导内生真菌诱导子促进苍术细胞中苍术素生物合成的信号转导[J].中草药，2014，45(5)：701-704.

[30] 孙彬贤，翁颖琦，刘涤，等.代谢中间产物和诱导子对南方红豆杉培养细胞生长和紫杉醇含量的影响[J].上海中医药大学学报，2000，14(3)：54-56.

[31] 吴晓玲，邓光存，丁向真，等.植物细胞次级代谢产物生产条件的调控[J].生物学通报，2002，37(12)：17-18.

[32] 王学勇，崔光红，黄璐琦，等.茉莉酸甲酯对丹参毛状根中丹参酮类成分积累和释放的影响[J].中国中药杂志，2007，32(4)：300-302.

[33] Maes L，Van Nieuwerburgh F C W，Zhang Y S.Dissection of the phytohormonal regulation of trichome formination and biosynthesis of the antimalarial compound artemisinin in Artemisia annua plants[J].New Phytologist，2011，189：176-189.

[34] Wang H H，Ma C F，Li Z Q，et al.Effect of exogenous methyl jasmonate on artemisinin biosynthesis and secondary metabolites in Artemisia annua L[J].Industrial Crops and Products，2010，31：214-218.

[35] 张进杰，徐茂军.NO和茉莉酸甲酯对黄芩悬浮细胞生长及黄芩苷合成的影响[J].植物学通报，2006，23(4)：374-379.

[36] 李文渊，高伟，邵爱娟，等.诱导子对丹参有效成分次生代谢的诱导与调控[J].中国中药杂志，2011，36(3)：258-262.

[37] Xu M，Dong J.Elicitor-induced nitric oxide burst is essential for triggering catharanthine synthesis in Catharanthus roseus suspension cells.Appl Microbiol Biotech，2005，67(1)：40-44.

[38] 张磊，杨世海.外源NO对人参愈伤组织次生代谢产物的影响[J].人参研究，2010，1：5-9.

[39] 杨英，何峰，季家兴，等.外源水杨酸对悬浮培养甘草细胞中甘草黄酮积累的影响[J].植物生理学通讯，2008，44(3)：504-506.

[40] 陈红艳，刘连成，董娟娥，等.H2O2参与水杨酸诱导丹参培养细胞中丹酚酸 B 合成的信号转导[J].生物工程学报，2012，28(7)：834-846.

[41] 徐茂军.NO对植物细胞次生代谢产物合成的促进作用及其信号转导机制研究[D].浙江：浙江大学，2005.

[42] Durner J，Wendehenne D，Klessig DF.Defense gene induction in Tobacco by nitric oxide，cyclic GMP and cyclic ADP-ribose.Proc Natl Acad Sci USA，1998，95(17)：10328-10333.

[43] 王中凤，应铁进.植物乙烯信号转导研究进展[J].植物生理与分子生物学学报，2004，30(6)：601-608.

[44] Xu M J，Dong J F，Wang H，et al.Complementary action of jasmonic acid on salicyli c acid in mediating fungal elicitor-induced flavonol glycoside accumulation ofGinkgo biloba cells[J].Plant Cell Environ，2009，32(8)：960-967.

[45] 魏爱丽，翟晓燕，王云山，等.NO、ROS对SO2诱导的万寿菊保卫细胞凋亡的调控[J].环境科学学报，2014，9：1-9.

[46] Yuan Y，Li C，Hu Z，et al.Signal transduction pathway for oxidative burst and taxol production in suspension cultures of Taxus chinensis vat mairei induced by oligosaccharide from Fusarium oxysprum.Enzyme Microb Technol，2001，29(6-7)：372-379.

[47] Menke F，Parchmann S，Mueller M J.Involvement ofthe octadecanoid and protein phosphorylation in fungal elicitor-induced expression of terpenoid indole alkaloid biosynthetic genes in Catharanthus roseus.Plant Physiol，1999，119(4)：1289-1296.

RecentAdvancesinStudyofSignalTransmissionofSecondaryMetabolismofMedicinalPlants

ZOULin1，2，ZHOUJie2*，WANGXiao2，ZHANGYongqing1

(1.ShandongUniversityofTraditionalChineseMedicine，Jinan250355，China；2.ShandongAnalysisandTestCenter，ShandongAcademyofSciences，Jinan250014，China)

Secondary metabolite of medicinal plants is basis for clinical efficacy of Chinese medicine，which is also an index of evaluating the quality of Chinese medicine.Secondary metabolite is closely related to the environment，and signal molecular act as the bridge for mediation of environment factors and secondary metabolism of medicinal plants，therefore the reveal of signaling molecules and the transduction mechanism between environment factors and the secondary metabolism of medicinal plants is an important aspect to clarify the formation of medicine quality.In this paper，the study of signal molecular and signal transduction mechanisms of secondary metabolite of medicinal plant in recent years were summarized，and the signal transduction mechanism of secondary metabolic inducing by environmental were also summarized，for the purpose of providing references for the researchers engaged in related research.

Medicinal plants；secondary metabolism；secondary metabolites；signal molecular；signal transduction

2014-12-12)

国家自然科学基金项目(81303161)；山东省自然科学基金项目(ZR2013HQ037)；国家公益性行业科研专项(201407002)

*

周洁，副研究员，研究方向：中药资源与药用植物次生代谢调控；Tel：(0531)68606191，E-mail：zhoujie8761@163.com

10.13313/j.issn.1673-4890.2015.7.024