优雅粗端叶蝉成虫触角感器的超微形态研究

苏 梅，师刘琦，戴 武

(西北农林科技大学 植保资源与病虫害治理教育部重点实验室，昆虫博物馆，陕西 杨凌712100)

优雅粗端叶蝉成虫触角感器的超微形态研究

苏 梅，师刘琦，戴 武

(西北农林科技大学 植保资源与病虫害治理教育部重点实验室，昆虫博物馆，陕西 杨凌712100)

【目的】 观察优雅粗端叶蝉(Taurotettixelegans(Melichar))雌、雄成虫触角及其感器的形态、数量和分布，为叶蝉科(Cicadellidae)昆虫触角感器的系统研究提供参考。【方法】 应用扫描电镜，系统观察优雅粗端叶蝉雌、雄成虫触角及其感器的类型、数量和分布。【结果】 优雅粗端叶蝉雌、雄成虫触角结构相似，均呈刚毛状，包括柄节、梗节和鞭节3部分，其中柄节和梗节较粗短，其上分布有许多鱼鳞状突起；鞭节细长，由许多亚节组成。优雅粗端叶蝉成虫的触角感器分为4种类型，其中毛形感器(Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ)和锥形感器(Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ)主要位于梗节和鞭节基部，钟形感器(Ⅰ和Ⅱ)位于柄节和鞭节基部，腔锥形感器位于柄节基部。【结论】 优雅粗端叶蝉触角鞭节上的各种感器分布具有一定的规律性，首次发现在其柄节上分布有腔锥形感器和钟形感器。

半翅目；叶蝉科；优雅粗端叶蝉；触角；感器

触角是昆虫重要的感觉器官，主要司嗅觉、触觉和听觉作用，在种间和种内的化学、声音以及触觉通讯中，昆虫依靠触角感知外界的环境信号，并通过神经传导、综合协调，从而对外界刺激做出各种应答反应，继而表现出联络、求偶、觅食和选择产卵场所等复杂行为[1-2]。触角表面的化学感器、湿度感器、温度感器和机械感器等是昆虫感受环境刺激的关键[3]。不同类群的昆虫触角形态和感器变化很大，因此研究触角感器的类型、分布和数量, 是探索昆虫一些重要行为的前提,有助于深入了解昆虫触角感器与行为反应之间的关系,以及昆虫与自然界的化学通信等, 并可为昆虫系统发育和进化研究提供重要依据[4]。

半翅目昆虫广泛分布于世界各地，以热带、亚热带种类最为丰富，大多数为植食性，为害农作物、果树、林木或杂草，刺吸其根、茎叶或果实的汁液，给农业生产造成了一定程度的危害。有关半翅目昆虫触角感器的研究已有大量报道[5-17]。叶蝉科(Cicadellidae)是半翅目头喙亚目最大的科，全世界已知约 1 500 属20 000多种，广泛分布于世界各地。目前，对叶蝉科昆虫触角的研究较少，主要限于小叶蝉亚科的假眼小绿叶蝉(Empoascavitis(Göthe))[18]和角顶叶蝉亚科的黑尾叶蝉(Nephotettixcincticeps(Uhler))、甘蔗叶蝉(Exitianusindicus(Distant))(刀叶蝉族Chiasmini)、尼氏铲头叶蝉(Hecalusnitobei(Matsumura))(铲头叶蝉族Hecalini)[19]、条沙叶蝉(Psammotettixstriatus(L.)(隆脊叶蝉族Paralimnini)[20]、葡萄带叶蝉(Scaphoideustitanus(Ball))(带叶蝉族Scaphoidenini)[21]，其中角顶叶蝉亚科是叶蝉科中最大的亚科，包括38族、923属共6 683种[22]。但目前有关角顶叶蝉亚科昆虫的触角研究仅限于4族5种，所以本研究利用扫描电镜技术，对拟叶蝉族(Cicadulini)昆虫——优雅粗端叶蝉(Taurotettixelegans(Melichar))雌、雄成虫触角感器的种类和形态进行研究，以期为阐明角顶叶蝉亚科昆虫触角的变化提供资料，并为叶蝉科昆虫触角感器的系统研究提供参考。

1 材料与方法

1.1 试 虫

2012-06于陕西省宁陕县西北农林科技大学火地塘教学林场网扫获得优雅粗端叶蝉成虫标本，直接放入体积分数75%的酒精中保存，带回后置于4 ℃冰箱中备用。

1.2 样品的制备和观察

取优雅粗端叶蝉雌、雄成虫数头，在解剖镜下用昆虫针取其完整触角，用体积分数75%的乙醇反复清洗，再用磷酸缓冲液(PBS,0.1 mol/L,pH 7.2)冲洗3次，每次5 min，然后在超声波清洗仪中振荡洗涤1 min，经体积分数50%，70%，80%，90%，95%和100%乙醇梯度逐级脱水，每级20 min；用醋酸异戊酯置换2次，每次30 min，在CO2临界干燥仪中干燥后，将触角不同面粘在电镜载物台上喷金，然后在JSM 6360LV 型扫描电子显微镜(SEM)下观察、拍照。触角感器的命名和分类主要参考Schneider[1]的方法。

2 结果与分析

2.1 优雅粗端叶蝉触角的一般特征

优雅粗端叶蝉1对触角着生于两复眼之间，雌、雄触角结构相似，均为刚毛状，由柄节(scape)、梗节(pedicel)和鞭节(flagellum)3部分组成，全长约为 1.99 mm(图1A-C)。柄节膨大、粗短，近似钟形，长约100.12 μm，基部包被于膜质的触角窝内，柄节上感器种类和数量很少，具褶皱及众多鱼鳞状突起(图2A)。梗节连接在柄节端部凹陷的窝内，呈圆柱状，长约115.61 μm，与柄节长度接近，整个表面也布满了类似鱼鳞状突起，梗节上感器种类少，但数量多于柄节(图3A-B)。鞭节细长，约1.80 mm，远大于柄节和梗节长度之和，分为许多亚节，其中第1亚节基部较细，与梗节端部凹陷处连接，端向逐渐增粗，具有鱼鳞状突起；从第2亚节开始端向逐渐变细；基部前5个亚节感器种类和数量较多(图4A-B)，后面每一亚节逐渐变细，各个亚节端部突起逐渐不清晰，末端呈钝圆形，且扁平扭转，无感器分布(图1D-G)。

2.2 优雅粗端叶蝉触角感器的种类、形态和分布

优雅粗端叶蝉成虫触角感器的种类和数量较少，主要包括腔锥形感器、钟形感器、毛形感器和锥形感器4种类型，其中腔锥形感器仅存在于柄节上。柄节感器数量最少，鞭节感器种类和数量最为丰富，其中锥形感器的种类和数量最多。

2.2.1 腔锥形感器(Sensillum coeloconicum，Sco) 腔锥形感器似菊花状，圆腔四周的缘栓变化成鳞片状，一般为5～6瓣，向中心聚合，中间无感觉锥(图2B-C)，直径为3.02～3.70 μm，每根触角上仅有1个，分布于柄节上。该类感器在不同的昆虫个体之间存在差异，部分个体的腔锥形感器直径较小，缘栓扁平状，共5瓣，中心聚合、向表皮内凹陷(图2B)，主要分布在柄节外侧近基部(图2A)；部分个体腔锥形感器的缘栓较膨大且末端钝圆，为6瓣，中心聚合、向表皮外凸起(图2C)，分布于柄节内侧约1/2处(图2A)，直径略大。

图1 优雅粗端叶蝉成虫触角的扫描电镜观察
A.雄虫触角整体前面观；B-C.雄虫触角基半部前面观；D-F.鞭节不同亚节放大；G.鞭节端部；Sc.柄节；Pe.梗节；F.鞭节
Fig.1 SEM of adultTaurotettixelegansantennae A.Anterior view of male whole antenna;B-C.Magnified view of base half of male antenna;D-F.Magnified view of different subunits of flagellum;G.Magnified view of the apex of flagellum;Sc.Scape;Pe.Pedicel;F.Flagellum

图2 优雅粗端叶蝉成虫触角柄节及其感器的扫描电镜观察
A.柄节前面观,白色和黑色箭头所指分别为腔锥形感器和钟形感器Ⅰ；B-C.腔锥形感器(Sco)；D.钟形感器Ⅰ(ScaⅠ)
Fig.2 SEM of scape and sensilla of adultTaurotettixelegansA.Anterior view of scape,white and black arrows point to the Sensillum coeloconica (Sco) and Sensillum campaniformia Ⅰ(ScaⅠ), respectively;B-C.Sensilla coeloconica (Sco);D.Sensillum campaniformia Ⅰ(ScaⅠ)

图3 优雅粗端叶蝉成虫触角梗节及其感器的扫描电镜观察
A.梗节腹面观；B.梗节背面观；C.锥形感器Ⅰ(SbⅠ)；D.毛形感器Ⅰ(StⅠ)
Fig.3 SEM of pedicel and sensilla of adultTaurotettixelegansA.Ventral view of pedicel;B.Dorsal view of pedicel;C.Sensillum basiconica Ⅰ(SbⅠ);D.Sensillum trichodea Ⅰ(StⅠ)

2.2.2 钟形感器(Sensilla campaniformia，Sca) 钟形感器呈圆形，表面光滑，直径为3.22～7.81 μm(图2D，4C)。钟形感器共2种类型，其中ScaⅠ型由表皮深陷而形成，表面光滑，中心向表皮下凹陷，位于柄节外侧面和前面观的1/3处(图2A)，仅有1个；ScaⅡ型表面突起，呈圆形，且内侧有一环形凹陷，有清晰而光滑的厚壁边缘，中心有一小突起(图4C)，主要位于鞭节的第3亚节和第5亚节内侧和外侧，且同方向前后在一条直线上(图4A-B)，直径约为ScaⅠ型的2倍，共有4个。

图4 优雅粗端叶蝉成虫触角鞭节基部及其感器的超微形态
A.鞭节基部背面观；B.鞭节基部腹面观；C.钟形感器Ⅱ(ScaⅡ)；D.毛形感器Ⅱ(StⅡ)；
E.锥形感器Ⅲ(SbⅢ)；F.锥形感器Ⅱ(SbⅡ)；G.锥形感器Ⅰ(SbⅠ)
Fig.4 SEM of basal flagellum and sensilla of adultTaurotettixelegansA.Dorsal view of basal flagellum;B.Ventral view of basal flagellum;C.Sensillum campaniformia Ⅱ(ScaⅡ);D.Sensillum trichodea Ⅱ(StⅡ); E.Sensillum basiconica Ⅲ(SbⅢ);F.Sensillum basiconica Ⅱ(SbⅡ);G.Sensillum basiconica Ⅰ(SbⅠ)

2.2.3 毛形感器(Sensilla trichodea，St) 毛形感器长8.55～23.33 μm，基部直径0.94～1.46 μm，生长于表皮隆起的圆形凹窝中，主要分布于梗节和鞭节(图3A-B，4D)，根据感器的长度、顶端弯曲程度和表面纵纹可将毛形感器分为StⅠ、StⅡ和StⅢ 3种类型。StⅠ型细长，约为23.33 μm，表面光滑，逐渐弯曲，端部较尖，基部直径小，几乎与触角表面平行(图3D)，位于梗节基部和端部1/3处，内外侧均有分布，大约5个(图3A-B)；StⅡ型较短，端部钝圆且呈弧形弯曲，表面有纵纹，基部直径约为 1.39 μm，长度约是StⅠ型的一半，向一侧倾斜，与触角成45°～50°夹角，分布在鞭节第4亚节内外侧，有2个(图4A-B，D)；StⅢ型短且细，长约8.55 μm，直径0.94 μm，基部和端部粗细近似，表面纵纹明显(图3B)，位于梗节的两面，几乎与触角平行，共2个(图3B)。

2.2.4 锥形感器(Sensilla basiconica，Sb) 锥形感器种类和数量最多，分布在梗节和鞭节上，呈圆锥状、不弯曲，长度差异明显，长8.41～63.24 μm，基部着生于表皮隆起的圆形凹窝中，按照感器的长度和端部的形状可分为SbⅠ、SbⅡ和SbⅢ 3种类型(图3A-B，4E-G)。SbⅠ型粗短，长8.41～9.10 μm，基部直径1.82～2.27 μm，分别位于梗节和鞭节第1、2亚节上，但也有些许差异，在梗节上的SbⅠ型表面有纵纹，端部较细，几乎与触角表面垂直(图3C)，分布在梗节的内外侧，约4个(图3A-B)，而鞭节上的SbⅠ型表面有缺刻，端部钝圆，与触角成约30°夹角(图4G)，分布于鞭节第1亚节一侧，有2个且相邻，第2亚节同侧也有1个(图4A-B)；SbⅡ型较长、粗，长约18.38 μm，直径3.68 μm，末端稍尖，表面光滑(图4F)，处于鞭节第2亚节一侧，与第2亚节的SbⅠ紧挨，与触角成45°～60°夹角，仅1个(图4A-B)；SbⅢ型长而粗，长约63.24 μm，直径为2.94 μm，基部较粗，向端部逐渐变细，顶端较细(图4E)，表面光滑，位于鞭节第3亚节一侧，在SbⅡ型的同侧，与触角几乎平行(图4A-B)。

3 讨 论

本研究首次对优雅粗端叶蝉雌、雄成虫的触角进行了扫描电镜观察，发现其触角的柄节和梗节短小膨大，鞭节细长，与叶蝉科其他昆虫及沫蝉科(Cercopidae)[23-24]、蜡蝉总科(Fulgorioidea)[25]等头喙亚目昆虫的触角形态和分节相似，但感器类型和数量则较其他科少。

触角是昆虫体壁特化的重要部分，其形状和感器类型在不同类群间存在显著变化，通常认为鞭节上的感受器更密集[26]。优雅粗端叶蝉触角感器在柄节、梗节和鞭节上均有分布，但不同类型感器的种类和数量差异明显。感器大体可以分为4种类型，腔锥形感器分布在柄节上，梗节上主要是锥形感器，而鞭节上感器种类最丰富，包括锥形感器、毛形感器和钟形感器。这与已报道的叶蝉触角感器略有不同，其中腔锥形感器和钟形感器只在葡萄带叶蝉中有所报道[21]，而在其他叶蝉[18-20]中均未见报道，且腔锥形感器的分布和形态有差异。本研究发现，优雅粗端叶蝉雌、雄成虫的触角感器结构相似，差异不明显，这与以前针对叶蝉科昆虫触角感器的相关报道[18-21]均一致。

研究均认为,叶蝉触角感器分布于梗节和鞭节[18-21]，尚无柄节上分布的报道。本研究发现，优雅粗端叶蝉柄节基部分布有腔锥形感器和钟形感器，且各仅有1个，均位于柄节基部，腔锥形感器形态在不同的昆虫个体之间略有差异。腔锥形感器一般具有感受水分、二氧化碳、湿度和识别植物气味等功能[27-28]，相当于嗅觉细胞中接受冷刺激的感器，但是具体功能很难确定[29-30]；钟形感器被认为是本体感受器，能够感受角质层的机械形变[31]，一般在触角上分布较少[1]，主要对表皮的变形立即做出反应[32]。Dunn[33]认为，蚜虫触角上钟形感器具有感受鞭节运动时产生压力的功能。优雅粗端叶蝉触角的钟形感器分布在柄节和鞭节上，这表明钟形感器在触角上分布较广，但数量不多，推测柄节和鞭节具有感受温湿度、嗅觉和本体感受的功能。

锥形感器因为表面有较多孔和树突分支，内有丰富的神经细胞，被认为是锥形感器作为嗅觉受体的证据[26]，特别是对植物气味刺激有感受作用[34]，在寄主选择中发挥重要作用。优雅粗端叶蝉的锥形感器有3种，类型丰富，分布于梗节和鞭节上，形状和数量有差异，在鞭节上着生的位置比较特殊，排成一排，可能与其寄主选择有关。葡萄带叶蝉鞭节上也有形状不同的2种锥形感器，经透射电镜观察，发现都有感受嗅觉刺激的功能，被认为与寄主专一性有关[21]。优雅粗端叶蝉鞭节上的3种锥形感器，推测可能也是嗅觉感受器。

毛形感器被认为是许多昆虫触角上数量多、分布广的感器，Aljunid等[35]认为，梗节上的毛形感器是化学受体，而柄节上的毛形感器类似于蒲姆氏鬃，因此具有本体感受器的功能[1]。在叶蝉科触角的研究中，毛形感器最为常见，在已报道的叶蝉触角上均有发现[32]，葡萄带叶蝉触角鞭节的该感器具有化学接受功能[21]；优雅粗端叶蝉触角的梗节和鞭节分布着3种类型的毛形感器，由此可知，该毛形感器具有感受化学刺激的功能。

优雅粗端叶蝉触角柄节、梗节和鞭节第1亚节上分布着大量的鱼鳞状突起，在假眼小绿叶蝉、条沙叶蝉、黑尾叶蝉、甘蔗叶蝉、尼氏铲头叶蝉和葡萄带叶蝉上均发现了相似结构[18-21]。倪林等[19]认为,这些鱼鳞状突起与管氏肿腿蜂触角上的鳞形突起相同，均为鳞形感器，而张方梅等[20]认为,在条沙叶蝉触角上的鱼鳞状突起是表皮突起所形成的特殊构造，并不是感觉器官，Stacconi等[21]通过对葡萄带叶蝉触角的透射电镜观察，确认鳞状突起不具有感觉神经元，因而不属于感器。

本研究只是对优雅粗端叶蝉触角感器的超微形态做了扫描电镜观察，有关各类感器的功能主要依据其形态和分布以及相关资料推测而来，具有一定的局限性，因此还需借助透射电镜技术等进行深入的观察和研究。

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Ultra-morphology of antennal sensilla of adult leafhopperTaurotettixelegans(Melichar) (Hemiptera：Cicadellidae)

SU Mei,SHI Liu-qi,DAI Wu

(KeyLaboratoryofPlantProtectionResourcesandIntegratedPestManagement,MinistryofEducation,EntomologicalMuseum,NorthwestA&FUniversity,Yangling,Shaanxi712100,China)

【Objective】 Morphology,distribution and abundance of antennal sensilla of leafhopperTaurotettixelegans(Melichar) (Hemiptera:Cicadellidae) were observed to provide basis for the systematic research of antennal sensilla of Cicadellidae.【Method】 The ultra-morphology of antennae ofT.eleganswas examined by scanning electron microscope.【Result】 Similar morphology and distribution were found between female and male.The antennae were bristle-like,consisting of scape,pedicel and flagellum.The scape and pedicel were short and wide,covered by numerous cuticular scales.The flagellum was very long and had many subunits.In general,four sensilla types were found on antennae:trichoid sensilla,campaniform sensilla,maxilla sensilla trichodea,and sensilla basiconica.Maxilla sensilla trichodea (StⅠ,StⅡ and StⅢ) and sensilla basiconica (SbⅠ,SbⅡ and SbⅢ) were on the antennal pedicel and flagellum base,sensilla campaniformia (ScaⅠ and ScaⅡ) was on antennal scape and flagellum base,while sensillum coeloconicum was on the base of scape.The external morphology,distribution,and abundance of sensilla located on antennae inT.eleganswere also illustrated.【Conclusion】 The distribution of each sensillum type on the antennal flagellum ofT.eleganshad certain pattern.Sensillum coeloconica (Sco) and Sensillum campaniformia Ⅰ (ScaⅠ) were observed on scape for the first time.

Hemiptera;Cicadellidae;Taurotettixelegans;antennae;sensilla

时间:2015-10-13 08:46

10.13207/j.cnki.jnwafu.2015.11.015

2014-03-28

国家自然科学基金项目(30970385,31272343)；教育部新世纪优秀人才计划项目(NCET-10-0690)；中国科学院“西部之光”人才计划项目(2012DF06)；中央高校基本科研业务费专项(YQ2013010)

苏 梅(1987-)，女，陕西宝鸡人，硕士，主要从事昆虫形态学研究。E-mail:sumei604@163.com

戴 武(1972-)，男，陕西礼泉人，教授，博士，博士生导师，主要从事昆虫学研究。E-mail:daiwu@nwsuaf.edu.cn

Q969.36+2.804

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1671-9387(2015)11-0105-08

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