荒草地和荔枝园生境短期入侵的红火蚁与黑头酸臭蚁种间的干扰竞争

吴碧球，梁广文，许益镌，陆永跃*，曾 玲*

1华南农业大学红火蚁研究中心，广东 广州510642;2广西农业科学院植物保护研究所，广西 南宁530007

红火蚁Solenopsis invicta Buren 是一种原产于南美洲巴西、阿根廷、巴拉圭和巴拿马运河一带的危险性入侵蚂蚁(Vinson，1997)，于2004年10月入侵我国广东(曾玲等，2005)。红火蚁入侵我国大陆后，严重影响了入侵地的作物和杂草种子的分布及萌芽(黄俊等，2010)，威胁公共安全(罗忠东，2005)、人体健康(韩佳音等，2007;卢文成等，2007;容剑东，2005;吴能简等，2005;Wang et al.，2013)和生物多样性(黄俊等，2012;蒋才云等，2010;宋侦东等，2010;许益镌等，2009;张波等，2012)。红火蚁入侵对与其具有相似生态特征的蚂蚁种类影响最大(Holway et al.，2002;Lu et al.，2012b)，干扰抑制了一些蚂蚁的觅食行为，降低了多个入侵地区蚂蚁的多样性(沈鹏等，2007;宋侦东等，2010;吴碧球等，2008、2009a、2009b、2010;席银宝等，2007;Lu et al.，2012a)，该蚁和本地优势种——黑头酸臭蚁Tapinoma melanocephalum F.的竞争作用较强(张波等，2012;Lu et al.，2012b)。黑头酸臭蚁主要通过化学防御，即不断摇动腹部，分泌对红火蚁有抑制作用的臀腺化合物，达到防御红火蚁进一步进攻的效果(高燕等，2011;李军等，2008)。本文通过模拟设置蚁巢的方法研究红火蚁入侵对黑头酸臭蚁工蚁数量的影响，以期为更好地了解红火蚁入侵生态学效应提供依据。

1 材料与方法

1.1 试验生境

于2007年8月在广东省深圳市龙岗区黑头酸臭蚁均为优势种的红火蚁入侵及未入侵荔枝园和荒草地进行试验。据调查，该区域内红火蚁为多蚁后型。根据单位面积活动蚁丘数量划分红火蚁发生级别(曾玲等，2005)，2 种红火蚁入侵生境均属于2 级危害区，即轻度危害区。

4 种生境概况:(1)红火蚁入侵荔枝园:多年无人管理，园内荫蔽度92%，杂草覆盖度60%，地表覆盖厚2 ～3 cm 掉落物。红火蚁活蚁巢密度0.0018个·m－2;(2)红火蚁未入侵荔枝园:无红火蚁发生。多年无人管理，园内荫蔽度75%，杂草覆盖度95%，地表覆盖厚2 ～3 cm 掉落物;(3)红火蚁入侵荒草地:杂草覆盖度90%，红火蚁活蚁巢密度0.0093个·m－2。(4)红火蚁未入侵荒草地:无红火蚁发生，杂草覆盖度为98%。

1.2 供试红火蚁种群

野外采集红火蚁，带回室内后从泥土中分离，放入四边涂有氟隆(聚四氟乙烯，以防蚂蚁逃逸)的开口塑料盒(23.5 cm×15.5 cm×9.0 cm)中饲养，将内含潮湿石膏以维持湿度的小塑料盒(8.5 cm×6.0 cm×5.0 cm)作为蚁巢。将各实验种群放在室内约28 ℃恒温条件下饲养，每天喂以20%糖水(用试管装，并用棉花塞塞住试管口)和新鲜冻死黄粉虫，备用。

将红火蚁分离成小种群，每个小种群含1500 ～2000 头工蚁、0.25 g 幼体及2 头蚁后。然后把红火蚁小种群放入一个干净、四边涂有氟隆的塑料盒(23.5 cm×15.5 cm×9.0 cm)中饲养，并事先在每个塑料盒靠近底部处开一个0.5 cm 大小的孔作出口，用胶塞塞住至试验时才打开。将红火蚁小种群置于28 ℃恒温及65%相对湿度条件下饲养1 个月(使其种群稳定)，每天喂以水、蜂蜜水(放入试管中，并用脱脂棉塞住试管口)和黄粉虫幼虫。试验前2 周在上述条件下改为每隔1 d 喂以糖水和黄粉虫幼虫，试验前1 周停止喂食。

1.3 试验方法

在每个生境选择5 个黑头酸臭蚁种群，在其附近放置5 个红火蚁实验小种群，进行短时间入侵干扰竞争试验。由于8月深圳市天气较炎热，选择每天气温相对较低的8:00 ～10:00 和15:00 ～18:00 进行试验。试验时，荒草地地表温度为32.4 ～41.4 ℃，大气相对湿度为49% ～74%;荔枝园地表温度为31.8 ～38.4 ℃，大气相对湿度为64% ～81%。

以红火蚁未入侵区为对照区，每个试验放置1对诱饵［将直径为9 cm 的塑料培养皿沿底部除去3个相同面积的扇形边壁，再把等大滤纸用水湿润铺于培养皿底部，然后把约2 g 的火腿肠片加3 滴蜂蜜(满足2 种蚂蚁所需的营养成分)放于培养皿中央］。把诱饵放于距黑头酸臭蚁蚁巢30 cm 处，但2 个诱饵放在相反的一边，使其间隔60 cm 左右(图1)。

图1 短期入侵红火蚁与黑头酸臭蚁种间竞争诱饵放置图Fig.1 Design of the bait interference competition experiment between T.melanocephalum and the invasive S.invicta

让黑头酸臭蚁工蚁在2 个诱饵上持续取食30 min，期间每隔5 min 用相机(柯达数码相机Z7590)拍摄2 个诱饵上的工蚁数量。然后将装有红火蚁小种群的塑料盒底部胶塞打开，并插入一根长约30 cm 的塑料透明吸管，直通诱饵，以让红火蚁在诱饵(处理)上取食。当红火蚁第1 头工蚁首次发现处理诱饵时，每隔5 min 用相机拍摄、记录红火蚁持续取食30 min 期间出现在处理诱饵和对照诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量。本试验中，大部分红火蚁种群持续1 h 均未达足够数量完全驱逐诱饵上的黑头酸臭蚁，故1 h 后将蚁巢中的红火蚁工蚁统一放入诱饵中，让其驱赶黑头酸臭蚁，完全占领诱饵，然后再移除诱饵上的红火蚁，最后每隔5 min 用相机拍摄、记录移除红火蚁后30 min 内重新回到处理诱饵及对照诱饵上取食的黑头酸臭蚁工蚁数量。

1.4 数据处理

所有数据统计均通过Microsoft Office Excel 软件完成。

2 结果与分析

2.1 荒草地短期入侵红火蚁与黑头酸臭蚁的种间干扰竞争

由表1可知，在红火蚁入侵荒草地生境中，红火蚁实验小种群入侵前和移除后5、10 和15 min，处理诱饵召集到的黑头酸臭蚁工蚁数量均显著低于入侵时;随着诱集时间的延长，其工蚁数量逐渐增多，红火蚁实验小种群入侵前、入侵时及移除后20 min，处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量差异均不显著;但受红火蚁短期入侵干扰后，黑头酸臭蚁工蚁数量仍未能在30 min 恢复到入侵前的数量。在红火蚁未入侵荒草地生境中，红火蚁实验小种群入侵前和移除后5、10、15 和20 min 处理诱饵召集到的黑头酸臭蚁工蚁数量均显著低于入侵时;随着诱集时间的延长，其工蚁数量也逐渐增多，红火蚁实验小种群入侵前、入侵时及移除25 min 后，处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量差异不显著;同样，因红火蚁短期入侵的干扰，黑头酸臭蚁工蚁数仍未能在30 min恢复到入侵前的数量。上述结果说明在红火蚁未入侵荒草地，黑头酸臭蚁受红火蚁实验小种群的影响较大，受影响的时间长于红火蚁入侵荒草地生境。

表1 红火蚁短期入侵荒草地处理诱饵召集的黑头酸臭蚁工蚁数量(头)Table 1 The number of T.melanocephalum workers recruited on the treated bait at wasteland newly invaded by S.invicta

2.2 荔枝园短期入侵红火蚁与黑头酸臭蚁的种间干扰竞争

在红火蚁入侵荔枝园生境中，红火蚁实验小种群入侵前和移除后5 min 处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量均显著低于入侵时;随着诱集时间的延长，其工蚁数量逐渐增多，红火蚁实验小种群入侵前、入侵时及移除10 min 后，处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量差异均不显著;但红火蚁短期入侵移除10 ～30 min，处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量均多于入侵前。在红火蚁未入侵荔枝园生境中，红火蚁实验小种群入侵前和移除5、10 min 处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量均显著低于入侵时;随着召集时间的延长，其工蚁数量也逐渐增多，红火蚁实验小种群入侵前、入侵时及移除后15 min，处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量差异不显著;与红火蚁入侵荔枝园生境相似，红火蚁短期入侵移除15 ～30 min，处理诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量均多于入侵前(表2)。上述结果说明在红火蚁入侵及未入侵荔枝园，黑头酸臭蚁受红火蚁实验小种群的影响均较小，受影响的时间均短于荒草地生境。

表2 红火蚁短期入侵荔枝园处理诱饵召集的黑头酸臭蚁工蚁数量(头)Table 2 The number of T.melanocephalum workers recruited on the treated bait at the lychee orchard invaded by S.invicta

2.3 各生境中处理诱饵与对照诱饵黑头酸臭蚁数量比较

红火蚁实验小种群入侵前30 min，仅红火蚁未入侵荒草地对照诱饵上的黑头酸臭蚁数量显著多于处理诱饵，其余生境差异均不显著。红火蚁实验小种群入侵30 min 时，在红火蚁入侵荒草地和入侵荔枝园生境，对照诱饵上的黑头酸臭蚁数量均显著多于处理诱饵;而红火蚁未入侵荒草地和未入侵荔枝园生境，对照诱饵上的黑头酸臭蚁数量与处理诱饵差异不显著。红火蚁实验小种群移除后30 min，所有供试生境中对照诱饵上的黑头酸臭蚁数量均与处理诱饵差异不显著(表3)。

表3 红火蚁短期入侵中处理诱饵与对照诱饵上的黑头酸臭蚁工蚁数量(头)Table 3 The number of T.melanocephalum workers recruited on the treated bait (T)and control bait (CK)during the invasion of S.invicta

3 结论与讨论

外来红火蚁的入侵对本地蚂蚁总会有或多或少的影响(Holway et al.，2002)，但入侵的数量和入侵的生境不同，其影响程度也不同(吴碧球等，2008)。简单的生境如荒草地、草坪等，生物种类较单一，可供蚂蚁取食的食物相对比较贫乏，外来蚂蚁入侵后竞争会比较激烈，其入侵对本地蚂蚁的影响就大;相反，在较复杂的生境如荔枝园、森林等，生物种类较多，食物资源丰富，外来入侵蚂蚁与本地蚂蚁对食物的竞争程度相对比较弱，入侵对本地蚂蚁的影响就比较小(吴碧球等，2008;Porter ＆Savignano，1990)。本研究发现，红火蚁短期入侵对荒草地黑头酸臭蚁的影响较大，在移除诱饵上的红火蚁20 min 后，召集到的黑头酸臭蚁数量才与入侵前差异不显著;而对红火蚁未入侵荒草地黑头酸臭蚁的影响最大，在移除诱饵上的红火蚁25 min 后，召集到的黑头酸臭蚁数量才与入侵前差异不显著。相对来说，红火蚁短期入侵对荔枝园黑头酸臭蚁的影响较小，在移除红火蚁10 min 后，诱饵上的黑头酸臭蚁数量与入侵前差异不显著;而尤以对红火蚁入侵荔枝园黑头酸臭蚁的影响最小，在移除诱饵上的红火蚁仅5 min，黑头酸臭蚁就能迅速回到诱饵上取食，其数量甚至超过入侵前。此外，作者发现，红火蚁入侵荒草地和荔枝园生境下黑头酸臭蚁对红火蚁的短期入侵比较敏感，这2 种生境的黑头酸臭蚁在移除红火蚁后，比未入侵荒草地和荔枝园需要更长的时间召集才能恢复到红火蚁短期入侵前的数量。外来生物成功入侵必须经过4 个阶段(Kennedy et al.，2002):入侵(introduction)、定居(colonization )、适 应 (naturalization )和 扩 散(spread)。在红火蚁入侵荒草地和荔枝园，黑头酸臭蚁可能已适应这种外来入侵蚂蚁的存在，并找到与之相处的方式，故在这2 种生境下黑头酸臭蚁表现得比较畏惧红火蚁;而在红火蚁未入侵荒草地和荔枝园生境中，召集到的黑头酸臭蚁工蚁数量甚至超过了红火蚁短期入侵前。

黑头酸臭蚁有开发式的筑巢习性，其食性广泛，尤其喜食糖类食物(Smith，1965)。黑头酸臭蚁对于喜食食物的觅食效率并不亚于红火蚁(郑基焕和张润杰，2010)。本研究所用的诱饵由含高蛋白、高油量的火腿肠和含高糖分的蜂蜜组成，含有红火蚁和黑头酸臭蚁所喜食的成分，增加了这2 种蚂蚁对食物掠夺竞争的激烈程度。作者在试验中发现，黑头酸臭蚁通过发动多对一的进攻形式来竞争诱饵。黑头酸臭蚁并非消极应对红火蚁的竞争，而是主要采用化学防御手段，即喷射对红火蚁具有威胁作用的化学物质(高燕等，2011)，其行动比红火蚁更迅速(李军等，2008)。这些特点均可以解释广东省野外红火蚁入侵区，2 种蚂蚁和睦共处的现象及黑头酸臭蚁仍是当前入侵区优势种类的原因。

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